El Sóviet Supremo elegía un Presidium para ejercer su poder entre las sesiones plenarias, celebradas ordinariamente en dos ocasiones al año, y nombraba al Tribunal Supremo, al Procurador General y al Consejo de Ministros (conocido antes de 1946 como Consejo de Comisarios del Pueblo), presidido por el Presidente (Primer Ministro) y dirigía a la enorme burocracia responsable por la administración de la economía y la sociedad.