La historia toma lugar un año después de la muerte del emperador visto en "Star Fox Adventures", empieza cuando Andrew Oikonny, sobrino de Andross decide reconquistar el imperio de su tío reuniendo tropas para iniciar una rebelión; ante la amenaza de Oikonny, el General Pepper, jefe al mando de las defensas del Sistema Lylat, toma cartas en el asunto y decide llamar al equipo Star Fox (conformado por Fox McCloud, Falco Lombardi, Peppy Hare, Slippy Toad, ROB 64 y, la nueva integrante, Krystal) para terminar con la amenaza.