El museo cuenta con varias salas de exhibición permanente, donde destacan la de historia precolombina, donde se exhiben más de 800 objetos prehispánicos provenientes de las tres grandes áreas culturales del país (Gran Nicoya, Central-Atlántica y Díquis), con una sala especial donde se exhiben piezas de oro precolombinas; la sala colonial, que es la reconstrucción de una antigua casa colonial guanacasteca que fue traslada al recinto del museo; la Casa de los Comandantes, que rescata la belleza arquitectónica del San José de finales del siglo XIX y principios del XX; también existe una sala de exhibición temporal, donde se han realizado exposiciones como la del festival Hinamatsuri de muñecas provenientes del Japón.