Durante poco más de 30 años, entre 1955 y 1986 Ponomariov se desempeñó como jefe del Departamento Internacional del Comité Central del PCUS, por lo que tuvo mucha influencia en la política exterior de la URSS y en el movimiento comunista internacional, y en los grupos subversivos marxistas que operaban en Occidente (a excepción de los hostiles e "ideológicamente libres" trotskistas, quienes ya desde 1938 tenían su propia organización separada de Moscú, con sede en la capital francesa de París).