नोव्हेंबर २००४ मध्ये धवनने आंध्र प्रदेशविरुद्ध दिल्लीकडून प्रथम श्रेणी क्रिकेटमध्ये पदार्पण केले. २० ऑक्टोबर २०१० रोजी, शिखर धवनने विशाखापट्टणम येथील डॉ. वाय.एस. राजशेखर रेड्डी ACA-VDCA क्रिकेट स्टेडियमवर ऑस्ट्रेलियाविरुद्धचा पहिला एकदिवसीय आंतरराष्ट्रीय (ODI) सामना खेळला. मात्र, तो शून्यावर या सामन्यातून बाहेर पडला.