Fatti: A. A.a Il 30 giugno 1999 B._ denunciava A._, allora revisore AVS presso la Cassa di compensazione C._, per titolo di truffa. Al termine della sua audizione, il 27 ottobre 1999, A._ veniva arrestato. Il giorno successivo il giudice dell'istruzione e dell'arresto confermava l'arresto per l'esistenza di gravi e concreti indizi di colpevolezza e di preminenti motivi di interesse pubblico. Il 16 novembre 1999, A._ veniva scarcerato. A.b Ritenendo che l'inchiesta aveva dimostrato come B._ aveva firmato gli atti di disposizione a favore di terzi comprendendone con ogni verosimiglianza il contenuto e che gli atti istruttori non offrivano elementi sufficienti per reputare che A._ avesse esercitato un inganno astuto, il 3 febbraio 2005, il Procuratore pubblico decretava l'abbandono del procedimento penale a carico di A._. Il 22 marzo 2005 la Camera dei ricorsi penali del Tribunale d'appello del Cantone Ticino (CRP) dichiarava irricevibile, per mancanza di sufficienti indizi riguardo alla modalità dell'inganno astuto e agli elementi soggettivi dell'ipotesi accusatoria di truffa, la proposta di atto di accusa presentata da B._. La Corte rilevava nondimeno l'esistenza oggettiva di una spoliazione patrimoniale di B._ e sottolineava come A._ avesse saputo dare solo delle spiegazioni limitate e parziali per ogni singolo atto, ma non una spiegazione che potesse chiarire l'insieme dei diversi atti di disposizione intervenuti. B. Il 13 marzo 2006 A._ presentava alla CRP un'istanza di indennità ai sensi dell'art. 317 CPP/TI postulando la condanna dello Stato della Repubblica e del Cantone Ticino a versargli fr. 425'159.80 quale risarcimento del danno sofferto in seguito al procedimento penale, di cui fr. 61'145.80 oltre interessi per le spese di patrocinio, fr. 314'014.-- oltre interessi per danni materiali e fr. 50'000.-- oltre interessi per torto morale. C. Con sentenza del 6 agosto 2007, in parziale accoglimento dell'istanza di indennizzo, la CRP condannava lo Stato della Repubblica e del Cantone Ticino a rifondere a A._, a titolo di indennità giusta l'art. 317 CPP/TI, l'importo di fr. 27'852.30, oltre interessi del 5 % su fr. 20'652.30 dal 13 marzo 2006 e su fr. 4'200.-- dal 22 marzo 2005. In sostanza, la Corte riteneva eccessive le pretese di indennizzo delle spese legali esposte per la difesa di A._ riconoscendo a questo titolo unicamente l'importo di fr. 20'652.30 oltre interessi, di cui fr. 18'020.85 per onorario, fr. 1'215.-- per spese e fr. 1'416.45 per IVA. Essa respingeva integralmente la richiesta di risarcimento della perdita di guadagno formulata da A._, licenziato dalla cassa di compensazione per cui lavorava a seguito del procedimento penale aperto nei suoi confronti, in quanto la disdetta del rapporto di lavoro era da ricondurre al suo comportamento - l'oggettiva spoliazione patrimoniale di un'anziana signora conosciuta nell'ambito della sua attività professionale - inconciliabile con i suoi doveri professionali. A titolo di riparazione del torto morale, la CRP riconosceva all'istante l'importo di fr. 4'200.-- oltre interessi, questa somma tenendo conto dell'inevitabile sofferenza legata alla detenzione e della soddisfazione personale già ottenuta dal riconoscimento che il procedimento penale a carico dell'instante era ingiustificato. Infine, per le spese di patrocinio inerenti l'istanza di indennizzo la Corte accordava fr. 3'000.-- a A._. D. Contro il giudizio della CRP, A._ insorge davanti al Tribunale federale con ricorso in materia di diritto pubblico. Egli postula, in via principale, l'annullamento della sentenza impugnata, in via subordinata, la sua riforma nel senso che lo Stato della Repubblica e del Cantone Ticino sia condannato a rifondere a A._ un'indennità giusta l'art. 317 CPP/TI di fr. 379'359.80 oltre interessi al 5 % dal 22 marzo 2005 su fr. 4'200.-- e dal 13 marzo 2006 su fr. 375'159.80. E. La CRP si rimette al giudizio del Tribunale federale. Non sono state chieste altre osservazioni.