Fatti: A. A.a In data 13 settembre 2005 la Cassa disoccupazione cristiano sociale (OCST) chiedeva a B._ la restituzione dell'importo di fr. 28'087.90 per le indennità indebitamente percepite dal gennaio all'agosto 2003. L'istanza di condono presentata dall'interessata veniva respinta mediante decisione del 16 maggio 2006 dalla Sezione cantonale del lavoro che non ravvisava nel comportamento dell'istante la necessaria buona fede. Il provvedimento veniva sostanzialmente confermato il 20 novembre 2006 anche in seguito all'opposizione interposta dall'assicurata. Con giudizio del 13 giugno 2007, il Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino confermava la decisione su opposizione, mentre il Tribunale federale, adito successivamente dall'assicurata, ne accoglieva parzialmente il gravame e annullava il giudizio cantonale nonché il provvedimento amministrativo impugnato (sentenza 8C_383/2007 del 15 luglio 2008). La Corte federale stabiliva aver l'autorità precedente negato a torto la buona fede dell'insorgente e ordinava il rinvio degli atti all'amministrazione per esaminare se, in caso di restituzione, l'interessata sarebbe venuta a trovarsi in gravi difficoltà. A.b Pronunciandosi nuovamente il 10 dicembre 2008 sul diritto dell'assicurata al condono, la Sezione del lavoro ne ha parzialmente accolto l'istanza fissando la somma da restituire in fr. 15'420.45. Statuendo su opposizione, l'amministrazione ha ribadito la propria posizione il 24 marzo 2009. B. Patrocinata dall'avv. Raffaele Dadò, B._ si è aggravata al Tribunale cantonale delle assicurazioni postulando l'accoglimento integrale della domanda di condono. Per pronuncia del 17 giugno 2009, statuendo per giudice unico, la Corte cantonale ha parzialmente accolto il gravame e annullato la decisione su opposizione. Prendendo in considerazione il salario mensile attestato dall'assicurata (fr. 4'540.-) anziché quello computato dall'amministrazione (fr. 6'000.-), essa ha rinviato gli atti alla Sezione del lavoro per nuovo calcolo volto a determinare in quale misura l'insorgente presentasse un grave rigore economico. La Corte cantonale ha pure assegnato all'assicurata un importo di fr. 500.- a titolo di ripetibili. C. La Sezione del lavoro ha presentato al Tribunale federale un ricorso in materia di diritto pubblico con cui chiede l'annullamento del giudizio impugnato. Sempre tramite l'avv. Dadò, l'assicurata, protestate spese e ripetibili, propone la reiezione del gravame, invocando inoltre la prescrizione/perenzione della pretesa dell'amministrazione. Per parte sua, la Segreteria di Stato dell'economia ha rinunciato a determinarsi.