Fatti: A. A seguito di un'inchiesta avviata nel Cantone Nidwaldo, A.A._ veniva accusato di ripetuta e continuata frode nel pignoramento (art. 164 vCP), accusa successivamente estesa al reato di conseguimento fraudolento di una falsa attestazione (art. 253 CP). Egli veniva arrestato il 7 giugno 1993 presso il suo domicilio di X._ e rimaneva in detenzione preventiva sino al 5 agosto 1993, giorno della sua scarcerazione. Con decreto del 15 febbraio 2006, il Procuratore Generale pronunciava l'abbandono del procedimento penale a carico di A.A._ a causa dell'intervenuta prescrizione dell'azione penale. B. Il 29 dicembre 2006, A.A._ inoltrava alla Camera dei ricorsi penali del Tribunale d'appello del Cantone Ticino (CRP) un'istanza fondata sull'art. 317 CPP/TI. Egli postulava la condanna dello Stato della Repubblica e del Cantone Ticino a versargli, quale risarcimento del danno patito a seguito del procedimento penale, l'importo di fr. 3'354'112.15 oltre interessi, di cui fr. 16'739.80 per spese di patrocinio, fr. 146'674.-- per perdita di guadagno, fr. 20'650.-- a titolo di riparazione del torto morale, fr. 10'000.-- per torto morale aggiuntivo causato dal divorzio, fr. 3'145'048.35 a titolo di mancato guadagno e fr. 15'000.-- per spese e ripetibili per l'istanza di indennità. Con sentenza del 4 febbraio 2008, la CRP accoglieva parzialmente l'istanza di indennità e condannava lo Stato della Repubblica e del Cantone Ticino a rifondere a A.A._, a titolo di indennità giusta l'art. 317 CPP/TI, l'importo di fr. 16'482.90, oltre interessi del 5 % su fr. 9'482.90 dal 29 dicembre 2006 (n. 1 del dispositivo). Essa fissava a fr. 10'500.-- la tassa di giustizia e le spese che addossava, in ragione di 9/10 (ossia fr. 9'450.--), a A.A._. La tassa e le spese giudiziarie a carico di quest'ultimo venivano compensate con l'importo dovutogli a titolo di indennità giusta l'art. 317 CPP/TI (n. 2 del dispositivo). C. A.A._ insorge al Tribunale federale contro il giudizio della CRP di cui chiede l'annullamento. Invitati a esprimersi sulle sole censure del ricorso relative alla compensazione, la Camera dei ricorsi penali si rimette al giudizio del Tribunale federale, mentre lo Stato della Repubblica e del Cantone Ticino conclude al rigetto del ricorso nella misura in cui è ammissibile.