Fatti: A. Il 17 gennaio 2006 il Dipartimento dell'educazione, della cultura e dello sport del Cantone Ticino (di seguito: il Dipartimento) ha pubblicato sul Foglio ufficiale cantonale il concorso per la nomina e l'incarico di docenti per l'anno scolastico 2006/2007 in diversi ordini di scuola. Il bando precisava che al concorso e alle prove per l'assunzione potevano partecipare i candidati in possesso dei titoli di studio previsti dal regolamento del 30 gennaio 1996 sul riconoscimento dei titoli di studio e sulle procedure d'assunzione nelle scuole medie, nelle scuole medie superiori e in altri gradi di scuole (di seguito: il regolamento oppure Reg.). A._, titolare di un diploma di pedagogia musicale quale insegnante di flauto e di un diploma di perfezionamento in flauto conseguiti presso il Conservatorio della Svizzera italiana, ha posto la propria candidatura per l'insegnamento della musica nelle scuole medie superiori. Il 10 aprile 2006 la Sezione amministrativa del Dipartimento le ha comunicato che non l'ammetteva alla prova di assunzione siccome non possedeva un titolo di studio specifico. La decisione dipartimentale è stata confermata su ricorso il 23 maggio seguente dal Consiglio di Stato, il quale ha rilevato che la candidata non disponeva di nessuno dei titoli di studio previsti dalla legislazione applicabile alla materia, rispettivamente di nessun titolo equivalente. Il ricorso di diritto pubblico esperito da A._ contro quest'ultimo giudizio è stato accolto dal Tribunale federale il 29 gennaio 2007, per il motivo che la sentenza governativa era insufficientemente motivata, con conseguente violazione del diritto di essere sentiti garantito dall'art. 29 cpv. 2 Cost. (inc. 2P.166/2006). B. Pronunciandosi nuovamente il 16 luglio 2007 il Dipartimento ha confermato che i titoli di studio presentati da A._ non erano adeguati per l'insegnamento della musica nei licei. Il successivo ricorso dell'interessata è stato respinto dal Consiglio di Stato il 4 dicembre 2007. C. Il 9 gennaio 2008 A._ ha impugnato il giudizio governativo dinanzi al Tribunale federale con un atto intitolato "ricorso di diritto pubblico", con cui chiede che le decisioni delle due istanze ticinesi siano annullate, che i suoi titoli siano riconosciuti e che sia autorizzata a sottoporsi alla prova di assunzione per l'insegnamento della musica. Invoca, in sintesi, la violazione dell'art. 6 CEDU nonché di diversi diritti costituzionali. Postula inoltre il beneficio dell'assistenza giudiziaria. Chiamati ad esprimersi il Dipartimento propone di respingere il gravame, mentre il Consiglio di Stato si è rimesso al giudizio di questa Corte. Con determinazioni del 24 gennaio 2008, a cui sono allegati due attestati, e del 26 febbraio 2008 la ricorrente ha ribadito la propria argomentazione. D. Con decreto presidenziale del 31 gennaio 2008 è stata accolta la richiesta di conferimento dell'effetto sospensivo contenuta nell'impugnativa, nel senso che le autorità ticinesi sono state invitate a soprassedere all'attribuzione integrale delle ore d'insegnamento della materia musica nelle scuole medie superiori.