Fatti: A. A.a L._, nato nel 1969, coniugato e padre di due figli, residente in Italia, dal 1989 al 2003 ha lavorato quale pittore in Svizzera. A.b Dal 1° settembre 2003 al 31 agosto 2007, l'interessato ha intrapreso una riformazione professionale a carico dell'assicurazione per l'invalidità svizzera, conseguendo l'attestato federale di capacità in informatica. Da settembre 2007 a febbraio 2008 ha svolto l'attività appresa presso l'associazione D._ e presso la Scuola X._. Rimasto senza lavoro, su indicazione della Cassa disoccupazione OCST l'interessato si è dapprima annunciato disoccupato in Italia ed in seguito, in data 18 marzo 2008, su suggerimento dell'Istituto nazionale (italiano) della previdenza sociale (INPS), all'assicurazione contro la disoccupazione svizzera, essendo privo, in quanto cittadino svizzero, del permesso per confinanti G. In Italia egli ha percepito un'indennità di rimpatrio per la durata di sei mesi. A.c Alfine di stabilire l'idoneità al collocamento di L._, in data 2 aprile 2008 l'Ufficio regionale di collocamento (URC) ha sottoposto il caso alla Sezione del lavoro. Contemporaneamente pure la Cassa disoccupazione OCST ha trasmesso il caso per decisione alla Sezione del lavoro in virtù dell'art. 81 cpv. 2 LADI, onde chiarire se L._ avesse diritto a indennità di disoccupazione. Dopo aver sentito l'intimato, mediante decisione del 22 aprile 2008, sostanzialmente confermata il 25 giugno seguente anche in seguito all'opposizione dell'interessato, la Sezione del lavoro ha stabilito che L._ non adempiva i presupposti per beneficiare delle indennità di disoccupazione in Svizzera, in particolare risultava carente la residenza secondo l'art. 8 cpv. 1 lett. c LADI. B. L._ si è aggravato al Tribunale delle assicurazioni del Cantone Ticino, chiedendo di poter beneficiare delle indennità di disoccupazione quale vero frontaliere atipico, in quanto i legami sia familiari che professionali con la Svizzera si esprimevano in favore di migliori possibilità integrative in questo Paese. Per pronuncia del 17 giugno 2009, la Corte adita ha accolto il gravame e stabilito che, alla luce delle giurisprudenza della Corte di giustizia delle comunità europee (CGCE), l'interessato adempiva i presupposti per percepire indennità di disoccupazione in Svizzera. C. La Sezione del lavoro ha interposto ricorso in materia di diritto pubblico al Tribunale federale, al quale chiede, in accoglimento del gravame, l'annullamento del giudizio cantonale. Confutando la valutazione dei primi giudici in merito alle asserite migliori possibilità di reinserimento professionale in Svizzera, l'amministrazione cantonale ritiene che l'interessato non soddisfi le condizioni per essere considerato un vero lavoratore frontaliere atipico ai sensi della giurisprudenza della CGCE. Patrocinato dall'avv. Paolo Marchi, l'intimato propone la reiezione del gravame e chiede di essere posto al beneficio dell'assistenza giudiziaria, mentre la Segreteria di Stato dell'economia (seco) non si è espressa.