Fatti: A. Con atto di accusa del 22 gennaio 2015 il Ministero pubblico della Confederazione (MPC) ha promosso l'accusa dinanzi alla Corte penale del Tribunale penale federale (TPF) nei confronti, tra gli altri, di D._, per il titolo di ripetuta infrazione aggravata alla legge federale sugli stupefacenti e di usura. Per quanto concerne il primo reato, l'autorità inquirente gli ha rimproverato di avere, in correità con B._, J._, C._, A._ e L._, nel periodo dal 2001 fino al 19 luglio 2004, in diverse località della Svizzera e in più occasioni, senza essere autorizzato, finanziato l'acquisto, acquistato, alienato, procurato in altro modo e detenuto un quantitativo di stupefacente del tipo cocaina fra i 2'075 e i 2'176 grammi. L'imputato avrebbe agito come membro di una banda e, vista l'importante quantità di sostanza stupefacente trafficata, avrebbe saputo o dovuto presumere di mettere in pericolo la salute di molte persone. B. Dopo lo svolgimento del pubblico dibattimento, con sentenza del 29 agosto 2016, intimata alle parti il 26 luglio 2017, la Corte penale del TPF ha riconosciuto l'imputato autore colpevole di infrazione aggravata alla legge federale sugli stupefacenti riguardo a cinque capi d'imputazione. La Corte penale del TPF lo ha per contro prosciolto dall'accusa di usura e dai restanti capi d'imputazione, ordinando nel contempo l'abbandono del procedimento in relazione al finanziamento e all'acquisto di 1'000 grammi di cocaina con un grado di purezza del 62.3 %. Lo ha condannato a una pena pecuniaria di 120 aliquote giornaliere di fr. 40.-- ciascuna, dedotto il carcere preventivo sofferto, sospesa condizionalmente per un periodo di prova di due anni. L'imputato è inoltre stato condannato al pagamento delle spese procedurali in ragione di fr. 11'500.--. La retribuzione del suo difensore d'ufficio è stata fissata dalla Corte giudicante in fr. 138'097.60 a carico della Confederazione, con l'obbligo per l'imputato di rimborsare alla Confederazione fr. 3'500.-- non appena le sue condizioni economiche glielo permetteranno. A copertura delle spese procedurali è inoltre stata ordinata la compensazione con i valori patrimoniali sequestrati di pertinenza dell'imputato. La Corte penale del TPF gli ha infine riconosciuto fr. 20'000.--, oltre interessi del 5 % dal 13 ottobre 2005, a titolo di indennizzo per le prestazioni legali precedenti la nomina del difensore d'ufficio, e di fr. 40'000.--, oltre interessi del 5 % dal 10 aprile 2009, a titolo di riparazione del torto morale. C. D._ impugna questa sentenza con un ricorso in materia penale del 13 settembre 2017 al Tribunale federale, chiedendo, in via principale, di annullarla e di essere prosciolto da tutti i capi d'imputazione. Domanda inoltre che le spese procedurali siano poste interamente a carico della Confederazione, ch'egli non sia tenuto a rimborsarle alcunché e che sia annullata la compensazione con i suoi valori sequestrati. Il ricorrente domanda poi che gli sia riconosciuta un'indennità di fr. 127'333.-- per la perdita di guadagno e che la riparazione del torto morale sia aumentata a fr. 115'880.--. In via subordinata, chiede che la causa sia rinviata alla precedente istanza per un nuovo giudizio. Il ricorrente postula inoltre di essere ammesso al beneficio dell'assistenza giudiziaria e del gratuito patrocinio. D. La Corte penale del TPF si riconferma nella propria sentenza e si rimette al giudizio del Tribunale federale. Il MPC comunica di rinunciare a presentare osservazioni al ricorso.