Faits: A. A._, né en 1965, a été nommé en qualité de maître primaire à plein temps à l'Ecole primaire du cercle scolaire de X._ pour la période administrative courant du 1er août 1999 au 31 juillet 2003. En juillet 2002, à la suite de plaintes émanant de parents d'élèves, la Commission des écoles primaires et enfantines de X._ (ci-après : la commission) a requis l'intervention de L._, conseiller pédagogique, pour assister A._ dans l'exercice de ses tâches d'enseignant. Le 21 janvier 2003, la commission a renouvelé la nomination de l'intéressé pour la période allant de 2003 à 2009, en l'incitant toutefois à procéder à un changement rapide et radical sur divers points. Estimant que l'évolution escomptée ne s'était pas produite, la commission s'est adressée le 14 mai 2004 au Service de l'enseignement. Le 27 mai suivant, la Ministre du Département de l'éducation du canton du Jura (ci-après : le département) a décidé d'ouvrir une enquête administrative à l'encontre de A._, qu'elle a confiée à B._. A partir de juillet 2004, l'intéressé s'est trouvé en congé maladie pour plusieurs mois. Le rapport d'enquête, remis le 7 janvier 2005, concluait à l'absence de manquements professionnels passibles d'une sanction disciplinaire et constatait plutôt une incapacité à exercer les devoirs de la fonction enseignante. Après avoir donné à A._ l'occasion de s'exprimer sur ce rapport, le département a rendu le 21 juin 2005 une décision, par laquelle il renonçait à prononcer contre lui une sanction disciplinaire. Dans cette décision, il était indiqué que le constat d'incapacité professionnelle mis à jour par l'enquête constituait un motif justifié de licenciement et qu'il appartenait à la commission d'en décider. Par lettre du 28 juin 2005, se référant au résultat de l'enquête administrative, la commission a informé A._ qu'elle ouvrait une procédure de licenciement pour justes motifs contre lui et qu'il était suspendu de l'enseignement dans le cercle scolaire de X._ sans suppression de traitement; elle lui a imparti un délai pour s'exprimer à ce sujet. Le prénommé s'est déterminé dans une lettre du 19 août 2005. ll a également saisi la Juge administrative du Tribunal de première instance de la République et canton du Jura (ci-après : le Tribunal de première instance) d'un recours contre la décision de le suspendre dans l'exercice de sa fonction. Ce recours a été rejeté le 11 août 2005. A._ a par ailleurs requis la récusation de la commission. Cette demande a été écartée respectivement par le Gouvernement de la République et canton du Jura (décision du 7 février 2006) et par la Chambre administrative du Tribunal cantonal jurassien (jugement du 16 mai 2006). Par décision 13 septembre 2006, la commission a résilié les rapports de service avec effet au 31 décembre 2006 pour incapacité professionnelle et rupture du rapport de confiance après avoir tenu une séance, le 17 mai 2006, au cours de laquelle elle a entendu A._. Saisie d'une opposition, elle l'a écartée dans une nouvelle décision du 20 décembre 2006. B. B.a A._ a recouru contre cette dernière décision devant le Tribunal de première instance qui, après avoir ordonné une expertise, a rejeté le recours et mis à charge du recourant une indemnité de dépens fixée à 20'000 fr. (jugement du 6 février 2008). B.b Par arrêt du 15 décembre 2008, la Chambre administrative du Tribunal cantonal jurassien a réfuté l'ensemble des griefs formels et matériels soulevés par A._ contre le jugement du 6 février 2008, à l'exception du montant des dépens mis à la charge de celui-ci, tout en précisant que les rapports de travail cesseront à la fin du troisième mois suivant l'entrée en force de l'arrêt. En particulier, le tribunal cantonal a considéré que le droit d'être entendu de l'intéressé avait été respecté. Quant au fond, il a jugé que la décision de licenciement s'appuyait sur des motifs justifiés au sens de l'art. 104 de la loi scolaire du 20 décembre 1990 [RSJU 410.11] en liaison avec l'art. 47 de la loi sur le statut des magistrats, fonctionnaires et employés de la République et canton du Jura du 26 octobre 1978 [RSJU 173.11]. Au regard de l'expertise judiciaire, dont il n'y avait pas lieu de s'écarter, il fallait en effet admettre que le rapport de confiance entre la commission et A._ s'était irrémédiablement rompu. Dans ces conditions, l'intérêt public au bon fonctionnement de l'école commandait de mettre un terme aux rapports de service. C. Agissant par la voie du recours de droit public (recte : recours en matière de droit public), A._ demande au Tribunal fédéral d'annuler l'arrêt cantonal et de le rétablir dans sa fonction d'enseignant primaire. La commission conclut au rejet du recours, dans la mesure où il est recevable, sous suite de frais et dépens. Le tribunal cantonal a conclu également au rejet du recours en tant qu'il est recevable.