Sachverhalt: A. A.a Das Bezirkgsgericht Bülach erkannte X._ mit Urteil vom 5. Dezember 2001 des mehrfachen Hausfriedensbruchs, der Verletzung des Geheim- oder Privatbereichs durch Aufnahmegeräte, der Sachbeschädigung, der einfachen Körperverletzung und der mehrfachen Rassendiskriminierung für schuldig und bestrafte ihn mit einer unbedingten Gefängnisstrafe von 9 Monaten. In verschiedenen Anklagepunkten sprach es X._ frei. Mit Beschluss desselben Tages trat es auf weitere Anklagepunkte nicht ein. Zur am 7. November 2001 durchgeführten Hauptverhandlung waren weder der Angeklagte noch der erbetene Strafverteidiger, Rechtsanwalt A._, erschienen. Mit Beschluss vom 20. August 2002 hob die II. Strafkammer des Obergerichts des Kantons Zürich das genannte Urteil und den Beschluss des Bezirksgerichts Bülach auf und wies die Sache zur Wiederholung des Hauptverfahrens und zu neuer Entscheidung an das Bezirksgericht zurück. Grund für die Aufhebung des Urteils war der Umstand, dass X._ im erstinstanzlichen Verfahren nicht gehörig verteidigt gewesen war, weil ihm kein amtlicher Verteidiger zur Seite gestellt worden war. Die Verwaltungskommission des Obergerichts hiess mit Beschluss vom 28. November 2002 ein von X._ gestelltes Ablehnungsbegehren gegen den Vizepräsidenten des Bezirksgerichts Bülach gut. Der Präsident des Bezirksgerichts Bülach gab dem Angeklagten mit Verfügung vom 31. Januar 2003 Rechtsanwältin B._ als amtliche Verteidigerin bei. An der Hauptverhandlung vom 28. Mai 2003 nahmen X._, der erbetene Verteidiger sowie die amtliche Verteidigerin teil, an der Fortsetzung der Hauptverhandlung vom 3. September 2003 X._ und die amtliche Verteidigerin. Mit Urteil vom 3. September 2003 erkannte das Bezirksgericht Bülach X._ der einfachen Körperverletzung, der mehrfachen Rassendiskriminierung und der versuchten Nötigung schuldig und bestrafte ihn mit einer unbedingten Gefängnisstrafe von 5 Monaten. Bezüglich weiterer Anklagepunkte (ebenfalls versuchte Nötigung und mehrfache Rassendiskriminierung) sprach es den Angeklagten frei. Mit Beschluss desselben Tages trat es wiederum (teilweise infolge Verjährung, teilweise infolge Rückzug des Strafantrags) auf verschiedene Anklagepunkte nicht ein. Auf Berufung hin erkannte die II. Strafkammer des Obergerichts mit Urteil vom 29. November 2004 X._ der mehrfachen Rassendiskriminierung und der einfachen Körperverletzung schuldig, sprach ihn vom Vorwurf der Rassendiskriminierung in einem andern Anklagepunkt sowie des Nötigungsversuchs frei und trat mit Beschluss desselben Tages auf verschiedene Anklagepunkte nicht ein. Das Obergericht bestrafte X._ ebenfalls mit einer fünfmonatigen unbedingten Gefängnisstrafe. Gegen das Urteil des Obergerichts erhob X._ kantonale und eidgenössische Nichtigkeitsbeschwerde. Auf Gesuch sowohl der amtlichen Verteidigerin als auch des Angeklagten entliess der Präsident des Kassationsgerichts des Kantons Zürich B._ als amtliche Verteidigerin und bestellte Rechtsanwalt Thomas Fingerhuth zum neuen amtlichen Verteidiger. Am 3. März 2005 teilte der erbetene Verteidiger dem Kassationsgericht mit, dass er den Angeklagten nicht mehr vertrete. Mit Beschluss vom 4. Oktober 2005 hob das Kassationsgericht in Gutheissung der Beschwerde das Urteil der II. Strafkammer des Obergerichts vom 29. November 2004 auf und wies die Sache im Sinne der Erwägungen an die Vorinstanz zur Rückweisung an das Bezirksgericht Bülach zurück. Zur Begründung führte das Kassationsgericht aus, bezüglich des Vorwurfs der Rassendiskriminierung sei X._ im Berufungsverfahren vor dem Obergericht nicht hinreichend verteidigt gewesen. Da notwendige Verteidigung bestanden habe, wäre es Sache des Obergerichts gewesen, für eine wirksame Verteidigung besorgt zu sein und einen Anwalt zum amtlichen Verteidiger zu bestellen, der zur Verteidigung auch hinsichtlich des heiklen und hier zentralen Vorwurfs der Rassendiskriminierung bereit und in der Lage gewesen wäre. Indem das Obergericht der ihm obliegenden Fürsorgepflicht nicht nachgekommen sei, habe es den Nichtigkeitsgrund der Verletzung gesetzlicher Prozessformen zum Nachteil des Beschwerdeführers gesetzt. Bereits im Verfahren vor dem Bezirksgericht habe die Verteidigung im Anklagepunkt der Rassendiskriminierung, einem der zentralen Vorwürfe im vorliegenden Strafverfahren, weitgehend gefehlt. In Anbetracht dieser schwerwiegenden Mängel der Verteidigung im erstinstanzlichen Verfahren sei eine Heilung durch eine verbesserte Verteidigung im Berufungsverfahren ausgeschlossen. Das Obergericht sei deshalb anzuweisen, die Sache zur Wiederholung des erstinstanzlichen Verfahrens an das Bezirksgericht zurückzuweisen. A.b Am 14. September 2007 ersuchte X._ die Bezirksrichter und Gerichtssekretäre des Bezirksgerichts Bülach, welche in dem gegen ihn geführten Strafverfahren der Staatsanwaltschaft des Kantons Zürich an früheren Entscheiden mitgewirkt hätten, in den Ausstand zu treten. Mit Schreiben vom 18. September 2007 überwies der Gerichtspräsident des Bezirkgsgerichts, R. Hohler, das Ausstandsbegehren, seine eigene Erklärung sowie diejenige der Bezirksrichter A. Seger und O. Bertschy der Verwaltungskommission des Obergerichts zur Beurteilung. Darin wurde ausgeführt, dass kein Ausstandsgrund gegen die drei Richter vorliege und für die Hauptverhandlung vom 26. Oktober 2007 die gleiche richterliche Besetzung vorgesehen sei wie im früheren Verfahren. Die Behandlung des Ausstandsbegehrens gegen den seinerzeitigen juristischen Sekretär falle in die Zuständigkeit des Bezirksgerichts. Da dieser den Staatsdienst verlassen habe, erübrige sich ein entsprechender Entscheid. Mit Beschluss vom 25. Oktober 2007 wies die Verwaltungskommission des Obergerichts das Ausstandsbegehren gegen die Richter R. Hohler, A. Seger und O. Bertschy ab und trat auf das Ausstandsbegehren gegen den ehemaligen juristischen Sekretär nicht ein. Im Wesentlichen begründete es die Gesuchsabweisung wie folgt: Das Bezirksgericht habe die Schuldsprüche im aufgehobenen Strafurteil vom 3. September 2003 auf eine objektiv für die Tatschuld sprechende Beweislage und nicht auf blosse Indizien abgestützt. Das Verfahren erscheine deshalb bezüglich des konkreten Sachverhalts und der zu entscheidenden Rechtsfragen trotz Vorbefassung der Richter auch heute noch offen und keinesfalls vorbestimmt. Wenn sich der Sachverhalt aufgrund des Plädoyers des neuen amtlichen Strafverteidigers anders darstellen sollte, so dürfe vermutet werden, dass die Richter ihre rechtlichen Erwägungen anzupassen vermögen. Zudem bestehe die Möglichkeit, dass der Strafverteidiger im Zusammenhang mit dem Delikt der Rassendiskriminierung neue Rechtsfragen aufwerfe, zu denen sich das Bezirksgericht noch nicht geäussert habe. Es sei nicht einzusehen, weshalb das Bezirksgericht, anders als in früheren Strafverfahren, nicht auch andere Schlussfolgerungen sollte ziehen können. B. X._ erhob am 28. November 2007 gegen den Beschluss der Verwaltungskommission des Obergerichts beim Bundesgericht Beschwerde und beantragte dessen Aufhebung und die Gutheissung des Ausstandsbegehrens gegen die drei Richter am Bezirksgericht Bülach. Ebenso erhob X._ Nichtigkeitsbeschwerde beim Kassationsgericht Zürich. C. Mit Verfügung vom 3. Januar 2008 setzte das präsidierende Mitglied der I. öffentlich-rechtlichen Abteilung des Bundesgerichts das bundesgerichtliche Verfahren bis zum Entscheid des Kassationsgerichts über die in der Sache eingereichte Nichtigkeitsbeschwerde aus und lud das Kassationsgericht ein, dem Bundesgericht ein Exemplar seines Entscheids zuzustellen. D. Mit Beschluss vom 3. Dezember 2007 entschied das Kassationsgericht, dass auf die in der Sache erhobene Nichtigkeitsbeschwerde nicht eingetreten werde. Das Kassationsgericht übermittelte diesen Beschluss dem Bundesgericht erst Anfang Mai 2009. E. Am 8. Juni 2009 verfügte der Präsident der I. öffentlich-rechtlichen Abteilung des Bundesgerichts, dass das bundesgerichtliche Verfahren wieder aufgenommen und weiter instruiert wird. F. Sowohl die drei vom Ausstandsbegehren betroffenen Richter des Bezirksgerichts als auch das Obergericht und die Staatsanwaltschaft verzichteten nach Wiederaufnahme des Verfahrens auf Vernehmlassung.