Sachverhalt: A. Urs Schaufelberger ist seit dem 1. Januar 2002 Mitglied des Stadtrats (Gemeinderat) von Zofingen. Hauptberuflich arbeitet er als Bezirksschullehrer von Zofingen mit einem Arbeitspensum von 70 %. Urs Schaufelberger beabsichtigt, bei den Stadtratswahlen für die Amtsperiode von 2010 bis 2013 erneut zu kandidieren. Aufgrund einer Änderung der kantonalen Rechtsgrundlagen über die Vereinbarkeit des Amts als Gemeinderatsmitglied mit einer Anstellung als Mitarbeiter bei der gleichen Gemeinde ersuchte er um eine diesbezügliche Feststellungsverfügung. Mit Verfügung vom 3. Juli 2008 stellte das Departement Volkswirtschaft und Inneres des Kantons Aargau fest, dass die Ausübung des Amts als Stadtratsmitglied von Zofingen für die Amtsperiode von 2010 bis 2013 mit der Tätigkeit als Hauptlehrer an der Bezirksschule Zofingen (bei einem Pensum von mehr als 20 %) nicht vereinbar sei. Eine dagegen gerichtete Beschwerde wies der Regierungsrat des Kantons Aargau mit Entscheid vom 3. Dezember 2008 ab. B. Mit Beschwerde in öffentlich-rechtlichen Angelegenheiten vom 9. Januar 2009 beantragt Urs Schaufelberger im Wesentlichen, die Entscheide des Departements Volkswirtschaft und Inneres und des Regierungsrats seien aufzuheben. Es sei festzustellen, dass die Tätigkeit als Volksschullehrer an der Bezirksschule Zofingen mit der Tätigkeit als Mitglied des Stadtrats von Zofingen vereinbar sei. Der Regierungsrat beantragt die Abweisung der Beschwerde. Das Departement Volkswirtschaft und Inneres liess sich nicht vernehmen. Mit Schreiben vom 24. Februar 2009 reichte der Beschwerdeführer dem Bundesgericht unaufgefordert eine weitere Stellungnahme ein. C. Die I. öffentlich-rechtliche Abteilung des Bundesgerichts hat die Angelegenheit am 3. Juni 2009 an einer öffentlichen Sitzung beraten.