אי-סבילות עצמית בצמחים

אי-סבילות עצמית (מכונה גם אי-התאם עצמי, באנגלית: self-incompatibility או בקיצור SI) היא שם כולל למספר מנגנונים פיזיולוגיים הקיימים במכוסי הזרע, שתפקידם למנוע רבייה שמקורה בהפריה עצמית ורביית קרובים, ולעודד רבייה בין צמחים בעלי מטענים גנטיים שונים זה מזה. בצמחים בעלי אי-סבילות עצמית, כאשר גרגר אבקה שנוצר בצמח מסוים, נוחת על צלקת של אותו צמח, או של צמח אחר בעל מטען גנטי דומה, התהליך של נביטת גרגר האבקה על הצלקת, צמיחת נחשון הנביטה דרך עמוד העלי, הפריית הביצית, והתפתחות והעובר, נעצר באחד משלביו, ובסופו של דבר לא נוצרים זרעים. אי-סבילות עצמית היא אחד האמצעים החשובים ביותר למניעת הפריה עצמית וליצירת גנוטיפים חדשים בצמחים, והיא נחשבת לאחד הגורמים שהביאו לשגשוגם של צמחי הפרחים על כדור-הארץ. המנגנונים הנפוצים והנחקרים ביותר של אי-סבילות עצמית, פועלים על ידי עצירת הנביטה או הצמיחה של נחשון הנביטה בגרגר האבקה. מנגנונים אלה מבוססים על אינטראקציות חלבון-חלבון, כאשר כל מנגנון נשלט על ידי לוקוס בודד המכונה S, שבו קיים מגוון גדול של אללים בין פרטים שונים באוכלוסיית המין. למרות הדמיון שקיים בדפוסים המורפולוגיים והגנטיים שלהם, מנגנונים אלה התפתחו באופן עצמאי מספר פעמים במהלך האבולוציה, והם מבוססים על מרכיבים תאיים שונים (Charlesworth et al. 2005); בהתאם לכך, לכל מנגנון ישנו לוקוס S ייחודי משלו. לוקוס S מכיל שני גנים בסיסיים של אי-סבילות עצמית – אחד המבוטא בעלי, ושני המבוטא במאבק או בגרגר האבקה. גנים אלו מכונים הדטרמיננטה הנקבית והדטרמיננטה הזכרית, בהתאמה. בגלל הקרבה הפיזית ביניהם, שני הגנים נמצאים בתאחיזה, ומתייחסים אליהם כאל אלל אחד. תוצרי התרגום של שני הגנים מאותו האלל, הם שני חלבונים שאינטראקציה ביניהם תביא לעצירת הצמיחה של נחשון הנביטה בגרגר האבקה, וכך לאי-סבילות עצמית ולמניעת ההפריה. אולם כאשר דטרמיננטה נקבית פוגשת דטרמיננטה זכרית שאינה מאותו אלל, אין אי-סבילות עצמית, ותתרחש הפריה. זהו תיאור פשטני של מנגנון אי-הסבילות העצמית, ובדרך-כלל תלוי בנוכחותם של מספר אללים, ולא אלל בודד. להלן פירוט של המנגנונים השונים של אי-סבילות עצמית בצמחים. באי-סבילות עצמית גמטופיטית (gametophytic self-incompatibility, GSI), פנוטיפ אי-הסבילות העצמית של גרגר האבקה נקבע על ידי גנוטיפ ה-S ההפלואידי של גרגר האבקה עצמו, הוא הגמטופיט. צורה זו של אי-סבילות עצמית היא הנפוצה יותר בקרב מכוסי הזרע, והיא קיימת במשפחות: סולניים, ורדיים, קטניות, פעמוניתיים, פרגיים, לועניתיים, נר-הלילה, ומשפחות נוספות (Franklin et al. 1995). שני מנגנונים שונים ועצמאיים של אי-סבילות-עצמית גמטופיטית תוארו באופן מפורט ברמה המולקולרית, והם יתוארו להלן. מנגנון זה תואר במשפחת הסולניים, אולם התגלה אחר-כך גם בוורדיים ובלועניתיים. במנגנון זה, צמיחת נחשון הנביטה נעצרת כאשר הספיק להתקדם כשליש מהדרך לאורך עמוד העלי (Franklin-Tong and Franklin 2003). הדטרמיננטה הנקבית של מנגנון זה היא ריבונוקלאז (McClure et al. 1989) המכונה S-RNase. אנזים זה גורם ככל הנראה לפירוק של ה-RNA הריבוזומלי (rRNA) בתוך גרגר האבקה, במקרה של התאמה בין אללי ה-S בעלי ובאבקה, וכך לעצירת הצמיחה של גרגר האבקה, ולמותו (Franklin-Tong and Franklin 2003). הדטרמיננטה הזכרית נתגלתה רק לאחרונה (Sijacic et al. 2004), והיא החלבון PiSLF, מקבוצת חלבוני ה-F-box. החלבונים בקבוצה זו מתפקדים על-פי רוב כיוביקויטין-ליגאזות (ubiquitin ligases); לפיכך, ייתכן ש-PiSLF פועל על ידי הכוונת מולקולות S-RNase הטרואלליות, לפירוק בפרוטאזום. המנגנון שלהלן תואר באופן מפורט במין Papaver rhoeas. במנגנון זה, התפתחות גרגר האבקה נעצרת תוך דקות ספורות מרגע נחיתתו על הצלקת (Franklin-Tong and Franklin 2003). הדטרמיננטה הנקבית היא מולקולה חוץ-תאית קטנה, המבוטאת בצלקת; הדטרמיננטה הזכרית עדיין לא זוהתה, ומעריכים שמדובר בקולטן קרומי (Franklin-Tong and Franklin 2003). האינטראקציה בין הדטרמיננטות הנקבית והזכרית, מעבירה ככל הנראה סיגנל תאי אל תוך גרגר האבקה, שבעקבותיו חלה עלייה בריכוז יוני הסידן בגוף נחשון הנביטה, המבטלת את הגרדיאנט התוך-תאי של ריכוז יוני הסידן הקיים לאורך נחשון הנביטה, שנחוץ לצורך התארכותו (Franklin-Tong et al. 1993, 1997, 2002). השינוי בריכוז יוני הסידן גורם לעצירת צמיחת נחשון הנביטה תוך 1–2 דקות. בשלב זה, עיכוב הצמיחה הוא עדיין הפיך, וניתן בעזרת מניפולציות מסוימות להסיר את העיכוב, ולהביא בסופו של דבר להפריה של הביצית (Franklin-Tong and Franklin 2003). בהמשך, החלבון הציטוזולי p26, שהוא אנזים מסוג פירופוספאטאז (pyrophosphatase), מעוכב על ידי זירחון (Rudd et al. 1996), אירוע שכנראה מוביל להפסקת הסינתיזה של אבני בניין הדרושות להתארכות נחשון הנביטה. סיבי האקטין בשלד התא של גרגר האבקה עוברים דה-פולימריזציה וארגון מחדש (Geitmann et al. 2000; Snowman et al. 2002). כעבור 10 דקות מהמפגש עם הצלקת, גרגר האבקה כבר נמצא בתהליך בלתי-הפיך שיביא לבסוף למותו. בשלב מאוחר יותר (כעבור 3–4 שעות), ה-DNA של גרגר האבקה מתחיל לעבור קיטוע (Jordan et al. 2000) (fragmentation), ולבסוף (כעבור 10–14 שעות) התא מת במנגנון אפופטוטי (Franklin-Tong and Franklin 2003; Thomas and Franklin-Tong 2004). באי-סבילות עצמית ספורופיטית (sporophytic self-incompatibility, SSI), פנוטיפ אי-הסבילות העצמית של גרגר האבקה נקבע על ידי גנוטיפ ה-S הדיפלואידי של המאבק (הספורופיט) בו נוצר גרגר האבקה. צורה זו של אי-סבילות עצמית זוהתה במשפחות (Goodwillie 1997): מצליבים, מורכבים, חבלבליים, ציפורניים, סטרקוליים, שדריים, ופולמוניים (Polemoniaceae). עד היום, רק מנגנון אחד תואר בפירוט ברמה המולקולרית, בצמח הכרוב (משפחת המצליבים). מכיוון שאי-הסבילות נקבעת על ידי גנוטיפ דיפלואידי, גרגר האבקה והצלקת מבטאים כל אחד את תוצרי התרגום של שני אללי S שונים, כלומר שתי דטרמיננטות זכריות ושתיים נקביות. בין תוצרים אלה ייתכנו יחסי דומיננטיות-רצסיביות, המכתיבים לעיתים דפוסים מורכבים ביותר של יחסי סבילות ואי-סבילות עצמית בין אללי S שונים. יחסי הדומיננטיות מאפשרים גם יצירה של צאצאים הומוזיגוטיים לאלל S רצסיבי (Hiscock and Tabah 2003). בהשוואה לאוכלוסייה שבה כל אללי ה-S הם קו-דומיננטיים, נוכחותם באוכלוסייה של יחסי דומיננטיות-רצסיביות בין אללי S שונים, מגדילה את אחוז ההפריות ה"סבילות", כלומר את אפשרויות ההכלאה, בין פרטים שונים (Hiscock and Tabah 2003). על-פי אוקנדון (Ockendon 1974), יחס השכיחויות בין אללי ה-S הרצסיביים לבין אלו הדומיננטיים, משקפים מאזן דינמי בין הצורך בהבטחת רבייה מוצלחת (לה תורמים האללים הרצסיביים), לבין התועלת שבהימנעות מהפריה עצמית (לה תורמים האללים הדומיננטיים). כאמור, פנוטיפ ה-S של גרגר האבקה נקבע על ידי הגנוטיפ הדיפלואידי של המאבק. בסוג כרוב, דופן גרגר האבקה, שמקורה ברקמת הטפטום (tapetum) של המאבק, נושאת את תוצרי התרגום של שני אללי ה-S. אלו הם חלבונים קטנים, העשירים בחומצה האמינית ציסטאין. הגן המקודד לחלבונים הללו מכונה SCR או SP11, והוא מבוטא ברקמת הטפטום של המאבק (היינו, בספורופיט), וכן במיקרוספורה ובגרגר האבקה (היינו, בגמטופיט) (Schopfer et al. 1999; Takayama et al. 2000). הדטרמיננטה הנקבית של תגובת אי-הסבילות העצמית בצמח הכרוב, היא חלבון עבר-קרומי המכונה SRK, שחלקו התוך-תאי בעל פעילות של קינאז, וחלקו החוץ-תאי משתנה בין אללים שונים (Stein et al. 1991; Nasrallah and Nasrallah 1993). חלבון ה-SRK מבוטא בצלקת, ומתפקד ככל הנראה כקולטן (רצפטור) לחלבון ה-SCR/SP11 שבדופן גרגר האבקה. לחלבון נוסף המבוטא על-גבי הצלקת, המכונה SLG, רצף חומצות אמינו הדומה מאוד ל-SRK, ומתפקד ככל הנראה כקו-רצפטור לחלבון ה-S שבאבקה, המגביר את תגובת אי-הסבילות העצמית (Takasaki et al. 2000). האינטראקציה בין החלבונים SRK ו-SCR/SP11 גורמת לזירחון עצמי של החלק התוך-תאי בחלבון הצלקתי (Schopfer and Nasrallah 2000; Takayama et al. 2001), וסיגנל מועבר אל תוך תא הצלקת. חלבון נוסף החיוני לאינטראקציה הוא MLPK, אנזים מסוג serine-threonine kinase, המעוגן אל קרום התא מצדו התוך-תאי (Murase et al. 2004). טרם פוענחו האירועים המולקולריים והתאיים המתרחשים בהמשך ומביאים בסופו של דבר לעצירת ההתפתחות של גרגר האבקה. המנגנונים שלהלן נפוצים ומוכרים פחות מאשר המנגנונים ה'קלאסיים', והידע המחקרי שהצטבר אודותיהם מוגבל. בצמחים בעלי פרחים הטרוסטיליים (heterostylous), קיים מנגנון ייחודי של אי-סבילות עצמית, המכונה אי-סבילות עצמית הטרומורפית (heteromorphic self-incompatibility). ככל הנראה, מנגנון זה אינו קשור מבחינה אבולוציונית, למנגנונים הנפוצים והמוכרים יותר (Ganders 1979), שמבדילים אותם בכינוי אי-סבילות הומומורפית (homomorphic self-incompatibility). כמעט בכל הטקסונים ההטרוסטיליים קיימת אי-סבילות עצמית במידה כלשהי. הלוקוסים הקובעים את אי-הסבילות העצמית בצמחים הטרוסטיליים, נמצאים בתאחיזה חזקה עם הלוקוסים הקובעים את הפולימורפיזם בפרחים, ותכונות אלה עוברות יחדיו בתורשה, באלל אחד. הדיסטיליות נקבעת על ידי לוקוס יחיד, שלו שני אללים; הטריסטיליות נקבעת על ידי שני לוקוסים, שלכל אחד מהם שני אללים. אי-הסבילות העצמית ההטרומורפית היא ספורופיטית, כלומר שני האללים של צמח האם של גרגר האבקה, קובעים את תגובת הסבילות/אי-הסבילות שלו. הלוקוסים הקובעים את אי-הסבילות העצמית תמיד מכילים רק 2 אללים שונים באוכלוסיית המין, כאשר אחד מהם דומיננטי על השני, גם בצלקת וגם בגרגר האבקה. השונות בין האללים מקבילה לשונות בין צורות הפרחים, ולכן אבקה מפרח בעל צורה מסוימת תוכל להפרות רק פרח מצורה אחרת. בפרחים טריסטיליים, כל פרח מכיל 2 סוגים של אבקנים; כל אבקן מייצר אבקה שיכולה להפרות רק צורה אחת של פרח, מתוך השלוש הקיימות (Ganders 1979). אוכלוסייה של צמח דיסטילי מכילה 2 גנוטיפים שונים של אי-סבילות עצמית: ss ו-Ss. הפריה תיתכן רק בין שני הגנוטיפים; כל גנוטיפ לא יכול להפרות את עצמו (Ganders 1979). הגבלה זו יוצרת מצב של שיווי-משקל קבוע בין שני הגנוטיפים באוכלוסייה, וקיים ביניהם יחס של 1:1; מבחינה מרחבית, שני הגנוטיפים על-פי רוב מפוזרים בצורה אקראית (Ornduff and Weller 1975; Ganders 1976). צמחים טריסטיליים מכילים, בנוסף ללוקוס S, את הלוקוס M, שגם לו שני אללים (Ganders 1979). מספר הגנוטיפים האפשריים כאן גדול בהרבה, אך גם כאן דפוסי הסבילות/אי-סבילות מכתיבים יחס שווה של צאצאים, מכל אחד מטיפוסי אי-הסבילות (Spieth 1971). אי-סבילות עצמית קריפטית (cryptic self-incompatibility, CSI) היא מנגנון הקיים במספר מצומצם של צמחים (למשל ישנן עדויות לקיום CSI במין ציפורנית נפוחה, ממשפחת הציפורניים - Glaettli 2004), שבו נוכחות בו-זמנית של אבקה ממקור זר ואבקה ממקור עצמי, מביאה לאחוזי הפריה גבוהים יותר על ידי האבקה הזרה (Bateman 1956). בניגוד לאי-סבילות עצמית 'אמיתית' או 'מוחלטת', באי-סבילות עצמית קריפטית, האבקה עצמית ללא נוכחות של אבקה זרה מתחרה, מביאה להפריה מוצלחת וליצירת זרעים (Bateman 1956); באופן זה, הצלחת ההפריה מובטחת, גם בהיעדר אבקה זרה. אי-סבילות עצמית קריפטית פועלת, לפחות בחלק מהמינים, בשלב צמיחת נחשוני הנביטה, והיא מביאה להתארכות מהירה יותר של נחשוני נביטה בגרגרי אבקה ממקור זר, בהשוואה לגרגרי אבקה ממקור עצמי. עד היום לא תוארו המנגנונים התאיים והמולקולריים האחראיים לאי-סבילות עצמית קריפטית. ניתן להגדיר את העוצמה, או החוזק, של אי-הסבילות הקריפטית, כיחס הביציות המופרות מאבקה זרה לעומת אבקה עצמית, כאשר כמויות שוות של אבקה משני המקורות, מונחות על הצלקת; במינים שנחקרו עד כה, יחס זה נע בין 3.2 ל-11.5 (Travers and Mazer 2000). אי-סבילות עצמית מאוחרת (late-acting self-incompatibility, LSI), מכונה גם אי-סבילות עצמית שחלתית (ovarian self-incompatibility, OSI). במנגנון זה, גרגרי אבקה ממקור עצמי נובטים ומגיעים עד לביצית, אך אין חנטה של פירות (Seavey and Bawa 1986; Sage et al. 1994). תיתכן אי-סבילות עצמית מאוחרת שהיא פרה-הפרייתית (למשל התנוונות שק העובר לפני כניסת נחשון הנביטה, הקיימת במין מסוים של נרקיס - Sage et al. 1999), או פוסט-הפרייתית (התנוונות הזיגוטה או העובר, הקיימת למשל במינים שונים של אסקלפיאס ובמתחלית פעמונית - Sparrow and Pearson 1948; Sage and Williams 1991; Lipow and Wyatt 2000; Bittencourt et al. 2003). קיומו של המנגנון בקרב טקסונים שונים ובכלל, נתון לוויכוח מדעי (Klekowski 1988; Waser and Price 1991; Nic Lughadha 1998). הספקנים טוענים, שהיעדר חנטת הפירות הוא תוצאה של הפלת הזיגוטה או העובר בשל פגמים גנטיים הנובעים מעצם ההפריה העצמית (הומוזיגוטיות לאללים רצסיביים לתאליים), תופעה המכונה inbreeding depression. מאידך, התומכים בקיום המנגנון, טוענים לקיומם של מספר קריטריונים בסיסיים, המבדילים בין מקרים של inbreeding depression, לבין מקרים של אי-סבילות מאוחרת (Seavey and Bawa 1986; Lipow and Wyatt 2000). Bateman, A. J. (1956). "Cryptic self-incompatibility in the wallflower: Cheiranthus cheiri L." Heredity 10: 257–261. Bittencourt JR, N. S., P. E. Gibbs, and J. Semir (2003). "Histological study of post-pollination events in Spathodea campanulata Beauv. (Bignoniaceae), a species with late-acting self-incompatibility." Annals of Botany 91: 827-834. Charlesworth, D., X. Vekemans, V. Castric and S. Glemin (2005). "Plant self-incompatibility systems: a molecular evolutionary perspective." New Phytologist 168: 61–69. Franklin, F. C. H., M. J. Lawrence, and V. E. Franklin-Tong (1995). "Cell and molecular biology of self-incompatibility in flowering plants." Int. Rev. Cytol. 158: 1–64. Franklin-Tong, V. E., J. P. Ride, N. D. Read, A. J. Trewawas, and F. C. H. Franklin (1993). "The self-incompatibility response in Papaver rhoeas is mediated by cytosolic free calcium." Plant J. 4: 163–177. Franklin-Tong, V. E., G. Hackett, and P. K. Hepler (1997). "Ratioimaging of Ca21 in the self-incompatibility response in pollen tubes of Papaver rhoeas." Plant J. 12: 1375–1386. Franklin-Tong, V. E., T. L. Holdaway-Clarke, K. R. Straatman, J. G. Kunkel, and P. K. Hepler (2002). "Involvement of extracellular calcium influx in the self-incompatibility response of Papaver rhoeas." Plant J. 29: 333–345. Franklin-Tong, V. E., and F. C. H. Franklin (2003). "The different mechanisms of gametophytic self-incompatibility." Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 358(1434): 1025–1032. Ganders, F. R. (1976). "Pollen flow in distylous populations of Amsinckia (Boraginaceae)." Canadian Journal of Botany 54: 2530-5. Ganders, F. R. (1979). "The biology of heterostyly." New Zealand Journal of Botany 17: 607-635. Geitmann, A., B. N. Snowman,, A. M. C. Emons, and V. E. Franklin-Tong (2000). "Alterations to the actin cytoskeleton of pollen tubes are induced by the self-incompatibility reaction in Papaver rhoeas." Plant Cell 12: 1239–1252. Glaettli, M. (2004). Mechanisms involved in the maintenance of inbreeding depression in gynodioecious Silene vulgaris (Caryophyllaceae): an experimental investigation. PhD dissertation, University of Lausanne. Goodwillie, C. (1997). "The genetic control of self-incompatibility in Linanthus parviflorus (Polemoniaceae)." Heredity 79: 424–432. Hiscock, S. J., and D. A. Tabah (2003). "The different mechanisms of sporophytic self-incompatibility." Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 358(1434): 1037-1045. Jordan, N. D., F. C. H. Franklin, and V. E. Franklin-Tong (2000). "Evidence for DNA fragmentation triggered in the selfincompatibility response in pollen of Papaver rhoeas." Plant J. 23: 471–479. Klekowski, E. J. (1988). Mutation, Developmental Selection, and Plant Evolution. Columbia University Press, New York. Lipow, S. R., and R. Wyatt (2000). "Single Gene Control of Postzygotic Self-Incompatibility in Poke Milkweed, Asclepias exaltata L." Genetics 154: 893–907. McClure, B. A., V. Haring,, P. R. Ebert, M. A. Anderson, R. J. Simpson, F. Sakiyama, and A. E. Clarke (1989). "Style selfincompatibility gene products of Nicotiana alata are ribonucleases." Nature 342: 955–957. Murase, K., H. Shiba, M. Iwano, F. S. Che, M. Watanabe, A. Isogai, and S. Takayama (2004). "A membrane-anchored protein kinase involved in Brassica self-incompatibility signaling." Science 303(5663): 1516-9. Nasrallah, J. B., and M. E. Nasrallah (1993). "Pollen–stigma signalling in the sporophytic self-incompatibility response." Pl. Cell 5: 1325–1335. Nic Lughadha E. (1998). "Preferential outcrossing in Gomidesia (Myrtaceae) is maintained by a post-zygotic mechanism." In: S. J. Owens and P. J. Rudall [eds.], Reproductive biology in systematics, conservation and economic botany. London: Royal Botanic Gardens, Kew, 363–379. Ockendon, D. J. (1974). "Distribution of self-incompatibility alleles and breeding structure of open-pollinated cultivars of Brussels sprouts." Heredity 32: 159–171. Ornduff, R., and S. G. Weller (1975). "Pattern diversity of incompatibility groups in Jepsonia heterandra (Saxifragaceae)." Evolution 29: 373-5. Rudd, J. J., F. C. H. Franklin, J. M. Lord, and V. E. Franklin-Tong (1996). "Increased phosphorylation of a 26-kD pollen protein is induced by the self-incompatibility response in Papaver rhoeas." Plant Cell 8: 713–724. Sage, T. L., and E. G. Williams (1991). "Self-incompatibility in Asclepias." Plant Cell Incomp. Newsl. 23: 55–57. Sage, T. L., R. I. Bertin, and E. G. Williams (1994). "Ovarian and other late-acting self-incompatibility systems." In E. G. Williams, R. B. Knox, and A. E. Clarke [eds.], Genetic control of self-incompatibility and reproductive development in flowering plants, 116–140. Kluwer Academic, Amsterdam. Sage, T. L., F. Strumas, W. W. Cole, and S. C. H. Barrett (1999). "Differential ovule development following self- and cross-pollination: the basis of self-sterility in Narcissus triandrus (Amaryllidaceae)." American Journal of Botany 86(6): 855–870. Schopfer, C. R., M. E. Nasrallah, and J. B. Nasrallah, (1999). "The male determinant of self-incompatibility in Brassica." Science 266: 1697–1700. Schopfer, C. R., and J. B. Nasrallah (2000). "Self-incompatibility. Prospects for a novel putative peptide-signaling molecule." Pl. Physiol. 124: 935–939. Seavey, S. F., and K. S. Bawa (1986). "Late-acting self-incompatibility in angiosperms." Botanical Review 52: 195–218. Sijacic, P., X. Wang, A. L. Skirpan, Y. Wang, P. E. Dowd, A. G. McCubbin, S. Huang, and T. Kao (2004). "Identification of the pollen determinant of S-RNase-mediated self-incompatibility." Nature 429: 302-305. Snowman, B. N., D. R. Kovar, G. Shevchenko, V. E. Franklin-Tong, and C. J. Staiger (2002). "Signal-mediated depolymerization of actin in pollen during the self-incompatibility response." Plant Cell 14: 2613–2626. Sparrow, F. K., and N. L. Pearson (1948). "Pollen compatibility in Asclepias syriaca." J. Agric. Res. 77: 187–199. Spieth, P. T. (1971). "A necessary condition for equilibrium in systems exhibiting self-incompatible mating." Theoretical Population Biology 2: 404-18. Stein, J. C., B. Howlett, D. C. Boyes, M. E. Nasrallah, and J. B. Nasrallah (1991). "Molecular cloning of a putative receptor kinase gene encoded by the self-incompatibility locus of Brassica oleracea." Proc. Natl Acad. Sci. USA 88: 8816–8820. Takasaki, T., K. Hatakeyama, G. Suzuki, M. Watanabe, A. Isogai, and K. Hinata (2000). "The S receptor kinase determines self-incompatibility in Brassica stigma." Nature 403: 913–916. Takayama, S., H. Shiba, M. Iwano, H. Shimosato, F.-S. Che, N. Kai, M. Watanabe, G. Suzuki, K. Hinata, and A. Isogai (2000). "The pollen determinant of self-incompatibility in Brassica campestris." Proc. Natl Acad. Sci USA 97: 1920–1925. Takayama, S., H. Shimosato, H. Shiba, M. Funato, F.-E. Che, M. Watanabe, M. Iwano, and A. Isogai (2001). "Direct ligand–receptor complex interaction controls Brassica self-incompatibility." Nature 413: 534–538. Thomas, S. G., and V. E. Franklin-Tong (2004). "Self-incompatibility triggers programmed cell death in Papaver pollen." Nature 429: 305-309. Thompson, R. and H. Kirch (1992). "The S-locus in flowering plants: when self-rejection is self-interest." Trends Genet. 8: 381–387. Travers, S. E., and S. J. Mazer (2000). "The absence of cryptic self-incompatibility in Clarkia unguiculata (Onagraceae)." American Journal of Botany 87(2): 191–196. Waser N. M., and M. V. Price (1991). "Reproductive costs of self-pollination in Ipomopsis aggregata (Polemoniaceae): are ovules usurped?" American Journal of Botany 78: 1036–1043. משפחה לשעבר. כיום המינים שלה משויכים למשפחת החלמיתיים