Juuremügarad

Juuremügarad ehk noodulid moodustuvad taimede (eelkõige liblikõieliste, Fabaceae) juurtel, kui taim on sümbioosis õhulämmastikku fikseeriva bakteri ehk mügarbakteriga. Kui lämmastikühendeid on mullas vähe, osutub lämmastik taimekasvu limiteerivaks aineks, ning kasvu kiirendamiseks moodustavad selleks võimelised taimed juuremügaraid. Sümbiootiliseks organismiks on peremees-spetsiifiline bakteritüvi. See protsess on tekkinud korduvalt Fabaceae evolutsiooni käigus ja esineb ka mõnedel teistel rosiidide klaadi kuuluvatel liikidel. Fabaceae sugukonda kuuluvad näiteks kultuurtaimed uba ja hernes. Juuremügaras muundatakse atmosfäärilämmastik ammooniumiks, mis lülitatakse taimele vajalike ainete koosseisu: olulisteks lämmastikku sisaldavateks aineteks on aminohapped (valkude ehituskivid), nukleotiidid (DNA, RNA, ATP koostisosad) ja muud, näiteks vitamiinid, flavonoidid ja hormoonid. Juuremügaraid moodustavad taimed on ideaalsed põllumajanduskultuurid kuna nende vajadus lämmastikväetiste järele on väiksem kui muudel kultuuridel. Kui lämmastiku sisaldus mullas on suur, takistab see hoopis mügarate moodustumist, kuna taim ei saa siis sümbioosist kasu. Lämmastiku molekuli (N2) lõhkumine ammooniumiks juuremügaras vajab palju energiat, mida saadakse fotosünteesi käigus tekkinud suhkrute metaboliseerimisest. Sahharoosi lagundamise saadus malaat on bakteroidile otseseks energiaallikaks. Lämmastiku fikseerimine noodulis on väga hapnikutundlik protsess, kuna selle võtmeensüüm nitrogenaas on hapniku inhibeeritav. Noodulites esineb rauda sisaldav valk leghemoglobiin, mis on lähedane loomsele müoglobiinile ning vähendab mügara hingamiseks kasutatava hapniku difusiooni. Lämmastiku fikseerimisse panustavate taimede seas on esikohal liblikõieliste (Fabaceae) sugukond, mis sisaldab niisuguseid inimese seisukohast tähtsaid perekondi nagu Phaseolus (aeduba), Glycine (sojauba), Arachis (maapähkel), Medicago (lutsern), Trifolium (ristik), Pisum (hernes). Nad sisaldavad oma noodulites gramnegatiivseid baktereid perekonnast Rhizobium, mis produtseerivad lämmastikühendeid ning aitavad läbi selle taimel kasvada ja teiste taimedega konkureerida. Pärast nende taimede surma muutub nende abil fikseeritud lämmastik teistele taimedele kättesaadavaks, väetades mulda. Suurem osa liblikõielistest on võimelised juuremügaraid moodustama, kuid on ka erandeid (nt Styphnolobium). Üks traditsioonilise põllumajanduse võte on põllukultuuride vahetus, kus üheks põllul vahelduvatest kultuuridest on näiteks ristik või hernes. Kuigi suurem osa juuremügaraid moodustavatest taimedest kuulub Fabaceae sugukonda, on ka erandeid: Parasponia (troopiline perekond sugukonnast Cannabaceae (kanepilised)) on võimeline interakteeruma Rhizobium'iga, moodustades lämmastikku fikseerivaid mügaraid. Aktinoriissed taimed (näiteks perekonnad Alnus (lepp) ja Myrica (porss)) moodustavad sümbioosi aktinobakteritega perekonnast Frankia. Need taimed kuuluvad 25 perekonda, mis on jaotatud 8 sugukonna vahel. Lämmastiku fikseerimise võime nende sugukondade seas pole sugugi tavaline nähtus. Näiteks 122 Rosaceae (roosõielised) perekonnast on lämmastikku suutelised siduma ainult 4. Kõik need taimed kuuluvad seltsidesse Cucurbitales (kõrvitsalaadsed), Fagales (pöögilaadsed) ja Rosales (roosilaadsed), mis koos seltsiga Fabales (oalaadsed) moodustavad pärisrosiidide klaadi. Fabales on nendest evolutsiooniliselt vanim haru, nii et lämmastiku fikseerimise võime võib olla plesiomorfne tunnus, mis oli seejärel kaotatud esialgsete lämmastikku fikseerivate taimede järeltulijatel; samas on võimalik, et vajalikud geneetilised ja füsioloogilised eeldused esinesid kõikide nende taimede viimasel ühisel eellasel ja ainult mõnel nendest arenesid välja tunnused sel määral, et oma funktsiooni täita. Sugukond: perekond Betulaceae (kaselised): Alnus (lepad) Cannabaceae (kanepilised): Trema Casuarinaceae: Allocasuarina, Casuarina, Geuthostoma, Gymnostoma Coriariaceae: Coriaria Datiscaceae: Datisca Elaeagnaceae (hõbepuulised): Elaeagnus, Hippophae (astelpaju), Shepherdia Myricaceae (porsalised): Comptonia, Morella, Myrica (porss) Rhamnaceae (türnpuulised): Ceanothus, Colletia, Discaria, Trevoa, Kentrothamnus, Retanilla, Talguenea Rosaceae (roosõielised): Cercocarpus, Chamaebatia, Dryas, Purshia/Cowania On kirjeldatud kaks peamist tüüpi mügaraid: determineeritud ja determineerimata. Determineeritud noodulid esinevad troopiliste liblikõieliste klaadides (näiteks Glycine (sojauba), Phaseolus (aeduba) ja Vigna (lehmahernes)) ja mõnel parasvöötme liblikõielisel nagu Lotus (nõiahammas). Determineeritud noodulid kaotavad meristeemse aktiivsuse varsti pärast initsieerimist, kuigi kasv esineb ka sfäärilises küpses juuremügaras tänu rakkude suurenemisele. Determineeritud noodulite muud tüübid esinevad paljudel rohttaimedel, põõsastel ja puudel, näiteks maapähklil (Arachis). Nad moodustuvad alati lateraalsete juurte kaenlaisse ning infitseerimine toimub juurte hargnemiskohas lõhede kaudu ilma juurekarvade kasutamiseta. Nende sisemine struktuur erineb suurel määral sojaoa tüüpi noodulite omast. Determineerimata noodulid esinevad suuremal osal liblikõielistest kõigis kolmes alamsugukonnas, nii parasvöötmes kui ka troopikas. Nad esinevad näiteks niisugustes Faboideae alamsugukonna perekondades nagu Pisum (hernes), Medicago (lutsern), Trifolium (ristik) ja Vicia (hiirehernes), kõikidel Mimosoideae alamsugukonnast liblikõielistel, näiteks akaatsial (Acacia), ja vähestel mügaraid moodustavatel Caesalpinioideae alamsugukonna esindajatel. Neid nimetatakse determineerimatuteks, kuna nendes säilib aktiivne apikaalne meristeem, mis produtseerib kasvuks vajalikke uusi rakke kogu nooduli elu vältel. Selle tagajärjel moodustuvad põhiliselt silindrikujulised mügarad, mis võivad olla ulatuslikult harunenud. Aktiivse kasvu tõttu eristuvad determineerimata noodulites selgesti erinevate sümbioosi/arengu astmetega piirkonnad. Piirkond I – aktiivne meristeem. Siin moodustub uus mügarakude, mis hiljem diferentseerub teisteks aladeks. Piirkond II – infitseerimise ala. See piirkond on täis infektsiooniniite, mis omakorda on baktereid täis. Taimerakud on suuremad kui eelmises piirkonnas ning rakujagunemine on pärsitud. Vahepiirkond II–III – siin sisenevad bakterid amüloplaste sisaldavatesse taimerakkudesse. Nad pikenevad ja hakkavad lõplikult diferentseeruma sümbiootilisteks lämmastikku fikseerivateks bakteroidideks. Piirkond III – lämmastiku fikseerimise ala. Selle ala iga rakk sisaldab suurt tsentraalset vakuooli ning selle tsütoplasma on täitunud täielikult diferentseerunud bakteroididega, mis fikseerivad aktiivselt lämmastikku. Taim varustab neid rakke leghemoglobiiniga, mille tulemusel on nad roosat värvi. Piirkond IV – vananemise piirkond. Siin toimub taimerakkude ja nende bakteroidide lagundamine. Leghemoglobiini heemse komponendi lagunemine kutsub esile nooduli aluse nähtavalt roheliseks muutumise. See on enim uuritud mügaratüüp, kusjuures detailides erinevad maapähkli ja tema sugulaste noodulid mõne muu olulise kultuuri (nt lupiini noodulitest üsna suurel määral. Viimastel moodustub juuremügar otsese (läbi epidermi) infitseerimise tulemusel ning infektsiooniniite ei moodustu. Mügarad kasvavad juure ümber, moodustades kraelaadset struktuuri. Nendes noodulites ja maapähkli tüüpi noodulites on tsentraalne infitseeritud kude ühetaoline – selles puuduvad infitseerimata rakud, mida võib kohata sojaoa mügarates ja paljudes determineerimata tüüpi mügarates (näiteks hernel ja ristikul). Liblikõielised eritavad juurtest mulda spetsiaalseid aineid – flavonoide, mis kutsuvad esile nod-faktorite produktsiooni bakteris. Kui juur tunnetab bakteri eritatud nod-faktoreid, toimuvad biokeemilised ja morfoloogilised muutusi: juures algab aktiivne rakujagunemine (ettevalmistus mügara moodustamiseks) ning juurekarva kasvu suunatakse ümber, et see keerduks bakteri ümber mitu korda, kuni vähemalt üks bakter on täielikult enkapsuleeritatud (juurekarvaga vooderdatud). Taimekoe sisse jäänud bakter jaguneb mitu korda, moodustades mikrokoloonia. Mikrokolooniast liiguvad bakterid arenevasse mügarasse infektsiooniniidi kaudu, mis kasvab läbi juurekarva epidermise raku basaalsesse ossa ja edaspidi juurekorteksisse; seejärel ümbritsetakse nad taimse membraaniga ja lõpuks diferentseeruvad nad lämmastikku fikseerivateks bakteroidideks. Efektiivne nodulatsioon toimub umbes neli nädalat pärast taime istutamist; mügara suurus ja kuju sõltuvad taimekultuurist. Niisugused kultuurid nagu sojauba või maapähkel moodustavad suuremaid nooduleid kui söödataimed nagu asristik. Mügarate arvu ja sisemise värvuse analüüsi põhjal võib ekspert teha järeldusi taime lämmastiku fikseerimise kohta. Nodulatsiooni mõjutavad nii välised (temperatuur, mulla happesus, vee kättesaadavus, nitraat) kui sisemised (nodulatsiooni iseregulatsioon, etüleen) protsessid. Nodulatsiooni iseregulatsioon kontrollib noodulite arvu taime kohta süsteemse protsessi kaudu, milles osaleb leht. Lehekude tunneb ära (teadmata keemilise signaali kaudu) varaseid nodulatsiooniga seotud sündmusi ning pärsib edasist mügarate moodustumist noores arenevas juurekoes. Leutsiinirikaste kordustega (leucine rich repeat, LRR) kinaassed retseptorid (NARK sojaoas, HAR1 Lotus japonicus'es, SUNN Medicago truncatula's) on nodulatsiooni autoregulatsiooni (autoregulation of nodulation, AON) võtmekomponendid. AON-retseptorite funktsiooni kadumisele viiv mutatsioon kutsub esile super- või hüpernodulatsiooni. Tihtipeale kaasnevad AON-i kinaassete retseptorite aktiivsuse kadumisega juure kasvu anomaaliad, nii et võib järeldada, et juuremügarate kasv ja juure areng on omavahel seotud. Nodulatsiooni mehhanismide uuringud on näidanud, et ENO40 geen (kodeerib 12–13 aminohappe pikkust valku) on mügara moodustumise ajal ülesreguleeritud. Tõenäoliselt on juuremügarad moodustunud liblikõieliste evolutsioonis kolm korda, kuid on haruldased väljaspool seda sugukonda. Nende taimede kalduvus juuremügarate moodustamisele tundub olevat seotud nende juure struktuuriga. Eriti võis tendents lateraalsete juurte kasvatamiseks vastusena abstsiishappe taseme tõusule võimaldada järgnevat juuremügarate evolutsiooni. Mitteliblikõieliste perekondade (nt Parasponia) sümbioosis Rhizobium'iga ning mõne taimeperekonna (nt lepp Alnus) sümbioosis aktinobakter Frankia'ga moodustatud juuremügarad erinevad olulisel määral liblikõielise Rhizobium'i mügaratest. Nende puhul ei moodustu kunagi infektsiooniniiti. Frankia moodustab mügaraid järgmiste klaadidega: kõrvitsalaadsed Cucurbitales (Coriariaceae ja Datiscaceae), pöögilaadsed Fagales (Betulaceae, Casuarinaceae ja Myricaceae), roosilaadsed Rosales (Rhamnaceae, Elaeagnaceae ja Rosaceae). Kõik need seltsid koos liblikõielistega moodustavad ühise lämmastikku fikseeriva klaadi suurema rosiidide klaadi sees. Aktinoriisses sümbioosis fikseeritakse umbes sama palju lämmastikku nagu sümbioosis Rhizobium'iga. Mõned seened moodustavad oma peremeestaimede juurtel nodulaarseid struktuure, mida tuntakse mügarliku ektomükoriisa nime all. Näiteks Suillus tomentosus moodustab neid struktuure oma peremees-keerdmänniga (Pinus contorta var. latifolia). On näidatud, et need struktuurid võõrustavad lämmastikku fikseerivaid baktereid, mis annavad mändidele suurt hulka lämmastikku, andes nendele võimaluse koloniseerida toitainevaeseid muldasid. Doyle, J. J. & Luckow, M. A. (2003). "The Rest of the Iceberg. Legume Diversity and Evolution in a Phylogenetic Context". Plant Physiology. 131 (3): 900–910. PMC 1540290. PMID 12644643. doi:10.1104/pp.102.018150. Postgate, J. (1998). Nitrogen Fixation, 3rd Edition. Cambridge University Press, Cambridge UK. Smil, V (2000). Cycles of Life. Scientific American Library. Op den Camp, Rik; Streng, A.; et al. (2010). "LysM-Type Mycorrhizal Receptor Recruited for Rhizobium Symbiosis in Nonlegume Parasponia". Science. 331 (6019): 909–912. Bibcode:2011Sci...331..909O. PMID 21205637. doi:10.1126/science1198181 Dawson, J. O. (2008). "Ecology of actinorhizal plants". Nitrogen-fixing Actinorhizal Symbioses. 6. Springer. pp. 199–234. doi:10.1007/978-1-4020-3547-0_8. Martin Crespi & Susana Gálvez (2000). "Molecular Mechanisms in Root Nodule Development" (PDF). Journal of Plant Growth and Regulation. 19 (2): 155–166. PMID 11038225. Sprent 2009, Legume nodulation: a global perspective. Wiley-Blackwell Fabrice Foucher & Eva Kondorosi (2000). "Cell cycle regulation in the course of nodule organogenesis in Medicago" (PDF). Plant Molecular Biology. 43 (5–6): 773–786. PMID 11089876. Hannah Monahan-Giovanelli; Catalina Arango Pinedo & Daniel J. Gage (2006). "Architecture of Infection Thread Networks in Developing Root Nodules Induced by the Symbiotic Bacterium Sinorhizobium meliloti on Medicago truncatula". Plant Physiology. 140 (2): 661–670. PMC 1361332. PMID 16384905. doi:10.1104/pp.105.072876. Willem Van de Velde; Juan Carlos Pérez Guerra; Annick De Keyser; Riet De Rycke; et al. (2006). "Aging in Legume Symbiosis. A Molecular View on Nodule Senescence in Medicago truncatula". Plant Physiology Review. 141 (2): 711–20. PMC 1475454. PMID 16648219. doi:10.1104/pp.106.078691. Adjei, M. B. "Nitrogen Fixation and Inoculation of Forage Legumes" (PDF). University of Florida. Retrieved December 1, 2016. Yan Liang & Jeanne M. Harris (2005). "Response of root branching to abscisic acid is correlated with nodule formation both in legumes and nonlegumes". American Journal of Botany. 92 (10): 1675–1683. PMID 21646084. doi:10.3732/ajb.92.10.1675. Jeff J. Doyle (1998). "Phylogenetic perspectives on nodulation: evolving views of plants and symbiotic bacteria". Trends in Plant Science. 3 (12): 473–778. doi:10.1016/S1360-1385(98)01340-5. Paul, L.R.; Chapman, B.K.; Chanway, C.P. (2007). "Nitrogen Fixation Associated with Suillus tomentosus Tuberculate Ectomycorrhizae on Pinus contorta var. latifolia". Annals of Botany. 99 (6): 1101–1109. PMC 3243579. PMID 17468111. doi:10.1093/aob/mcm061.