Badan Intelijen Pusat
Babi yang gagal. Beberapa pihak berpendapat bahwa penempatan rudal oleh Soviet di Kuba terjadi secara tidak langsung setelah mereka sadar telah dikhianati oleh seorang pembelot A.S.-Britania sejak awal, Oleg Penkovsky.
CIA, bekerja sama dengan militer, membentuk National Reconnaissance Office (NRO) untuk mengoperasikan pesawat mata-mata seperti SR-71 dan satelit terbaru. Fakta bahwa Amerika Serikat mengoperasikan sejumlah satelit mata-mata terus dirahasiakan selama beberapa tahun, sama seperti fakta keberadaan NRO.
Salah satu operasi terbesar yang pernah dilancarkan oleh CIA adalah bantuan untuk Mobutu Sese Seko di Zare.
Rombongan Patti dari OSS tiba di Vietnam menjelang akhir Perang Dunia II. Mereka berinteraksi dengan sejumlah pimpinan faksi Vietnam, termasuk Ho Chi Minh. Meski tim patti meneruskan proposal Ho untuk tahapan kemerdekaan yang rekan transisinya adalah Perancis atau Amerika Serikat, kebijakan pengurungan yang dijalankan AS menentang pembentukan pemerintahan apapun yang bersifat komunis.
Misi CIA pertama ke Indocina dengan kode Saigon Military Mission dilaksanakan pada tahun 1954 di bawah pimpinan Edward Lansdale. Para pengamat di Amerika Serikat mencoba memperkirakan perubahan kekuatan politik seandainya hasil referendumnya adalah penggabungan Vietnam Utara dan Selatan atau Vietnam Selatan memutuskan merdeka. Awalnya, fokus AS di Asia Tenggara adalah Laos, bukan Vietnam.
Selama periode keterlibatan tempur Amerika Serikat dalam Perang Vietnam, muncul perdebatan seputar kemajuannya di internal Departemen Pertahanan pimpinan Robert McNamara, CIA, dan staf intelijen Military Assistance Command Vietnam. Umumnya, militer secara konsisten lebih optimis ketimbang CIA. Sam Adams, seorang pengamat junior CIA yang bertugas menghitung kerugian aktual yang dialami musuh, akhirnya mundur dari CIA setelah mengungkapkan kekhawatirannya kepada Direktur
Central Intelligence Richard Helms atas estimasi yang diubah-ubah dengan alasan politik antaragen dan Gedung Putih. Adams kemudian menulis buku War of Numbers.
Suasana mulai memanas pada pertengahan 1970-an, sekitar periode peristiwa Watergate. Hal yang paling mendominasi suasana politik saat itu adalah upaya Kongres untuk mendapatkan hak pengawasan terhadap Presiden Amerika Serikat dan cabang eksekutif pemerintah A.S. Pengungkapan aktivitas lampau CIA, seperti pembunuhan dan usaha pembunuhan pemimpin-pemimpin negara asing (termasuk Fidel Castro dan Rafael
Trujillo) dan pengintaian dalam negeri yang ilegal terhadap warga A.S., membuka kesempatan untuk meningkatkan pengawasan Kongres terhadap operasi intelijen A.S.
Pamor CIA semakin memburuk setelah insiden perampokan kantor Partai Demokrat di Watergate oleh beberapa mantan agen CIA, serta upaya Presiden Richard Nixon untuk menghambat investigasinya oleh FBI dengan memanfaatkan CIA. Dalam rekaman utama yang memaksa Presiden Nixon mengundurkan diri, Nixon memerintahkan kepala stafnya, H. R. Haldeman, untuk memberitahu CIA bahwa investigasi lebih lanjut terhadap kasus Watergate
akan "membuka habis-habisan" Invasi Teluk Babi di Kuba. Nixon dan Haldemann menjamin agar pejabat nomor satu dan dua CIA, Richard Helms dan Vernon Walters, menghubungi Direktur FBI L. Patrick Gray dan meminta FBI untuk tidak mengikuti jejak uang dari para perampok tersebut sampai ke Committee to Re-elect the President, karena akan membuka kedok informan CIA di Meksiko. FBI awalnya setuju karena sudah terikat perjanjian antara FBI
dan CIA bahwa mereka tidak akan mengungkap sumber informasinya satu sama lain, meski beberapa minggu selanjutnya FBI meminta agar permohonan tersebut disampaikan secara tertulis. Karena permohonan resminya tidak kunjung disampaikan, FBI melanjutkan investigasi jejak uang tersebut. Akibatnya, saat rekaman smoking gun dibuka ke publik, pengaruhnya terhadap persepsi masyarakat atas para petinggi CIA dan seluruh CIA tak dapat dihindari.
Pada tahun 1973, Director of Central Intelligence (DCI) James R. Schlesinger merilis laporan-disebut "Family Jewels"-tentang aktivitas ilegal CIA. Pada Desember 1974, jurnalis investigatif Seymour Hersh menerbitkan berita tentang "Family Jewels" (setelah dibocorkan kepadanya oleh DCI William Colby) di artikel halaman depan The New York Times. Artikel tersebut mengklaim CIA telah membunuh beberapa kepala negara asing dan secara ilegal mengintai sekitar 7000
warga A.S. yang terlibat dalam gerakan antiperang (Operasi CHAOS). CIA juga melakukan eksperimen ilmiah terhadap manusia, termasuk pemberian LSD secara diam-diam.
Pada tahun 1975, Kongres menanggapi tuduhan-tuduhan tersebut dengan menyelidiki CIA di Senat melalui Church Committee yang diketuai Senator Frank Church (D-Idaho) dan di Dewan Perwakilan melalui Pike Committee yang diketuai Kongreswan Otis Pike (D-NY). Selain itu, Presiden Gerald Ford membentuk Rockefeller Commission dan mengeluarkan perintah eksekutif yang melarang pembunuhan kepala negara asing.
Saat investigasi berlangsung, pengganti Schlesinger sebagai DCI, William Colby, bersaksi di hadapan Kongres sebanyak 32 kali pada tahun 1975, termasuk mengenai "Family Jewels". Colby kemudian menyatakan bahwa ia percaya memberikan informasi ini kepada Kongres adalah hal yang patut dilakukan dan percaya akan kepentingan pribadi CIA. Seiring menurunnya pamor CIA di mata publik, Ford menjamin warga Amerika
Serikat bahwa pemerintahannya tidak terlibat: "Tidak ada orang yang saat ini bekerja di Gedung Putih yang tanpa sepengetahuan saya memiliki hubungan dengan CIA."
Salah satu akibat skandal penyelundupan senjata Iran-Contra adalah pengesahan Intelligence Authorization Act pada tahun 1991. Undang-undang ini mendefinisikan operasi tertutup sebagai misi rahasia di kawasan geopolitik yang tidak dicampuri Amerika Serikat secara terbuka maupun tersembunyi. UU ini juga mensyaratkan adanya rantai izin komando, termasuk laporan penyelidikan resmi
presiden dan pemberitahuan kepada Komite Intelijen Dewan Perwakilan dan Senat yang hanya perlu "diberitahu tepat waktu" seandainya ada keadaan darurat.
Intelligence Reform and Terrorism Prevention Act of 2004 membentuk jabatan Director of National Intelligence (DNI). DNI mengambil alih sejumlah fungsi pemerintah dan komunitas intelijen (IC) yang sebelumnya ditangani CIA. DNI mengelola Komunitas Intelijen Amerika Serikat dan berusaha mengatur siklus intelijen. Beberapa fungsi yang dialihkan ke DNI adalah penyusunan estimasi yang mencerminkan opini gabungan ke-14 agen IC dan
penyusunan maklumat untuk Presiden. Pada tanggal 30 Juli 2008, Presiden Bush mengeluarkan Executive Order 13470 yang mengamendemen Executive Order 12333 untuk memperkuat peran DNI.
Sebelumnya, Director of Central Intelligence (DCI) berada di atas Intelligence Community dan bertugas sebagai penasihat intelijen utama presiden sekaligus kepala CIA. Gelar jabatan DCI sekarang adalah "Director of the Central Intelligence Agency" (D/CIA) yang juga bertugas sebagai kepala CIA.
Saat ini, CIA berada di bawah Director of National Intelligence. Sebelum pembentukan DNI, CIA bertanggung jawab ke Presiden dengan tugas menyampaikan maklumat informasi ke komite konfres. National Security Advisor adalah anggota permanen National Security Council yang bertugas menyampaikan informasi dari semua agen intelijen Amerika Serikat, termasuk National Security Agency, Drug Enforcement Administration, dan lain-lain kepada Presiden. Ke-16 agen komunitas intelijen ini berada di bawah kewenangan Director of National Intelligence.
CIA sudah lama berurusan dengan terorisme yang berasal dari luar negeri. Pada tahun 1986, CIA mendirikan Counterterrorist Center untuk menangani masalah ini. Awalnya, CIA mengurus terorisme sekuler, kemudian merambah ke terorisme Islamis yang pengaruhnya mulai membesar.