Badan Intelijen Pusat
Bulan Januari 1996, CIA membuat "stasiun virtual" uji coba bernama Bin Laden Issue Station yang letaknya di bawah Counterterrorist Center untuk melacak aktivitas-aktivitas Bin Laden. Al-Fadl, yang membelot ke CIA pada musim semi 1996, mulai memberikan informasi terbaru seputar Bin Laden ke stasiun ini. Terungkap bahwa ia bukan sekadar sumber dana teroris, tetapi juga otak di balik serangan teroris. Agen Khusus FBI Dan Coleman (ditugaskan ke Bin Laden Station bersama rekannya, Jack Cloonan) menyebut Bin Laden "Batu Rosetta"-nya al-Qaeda.
Tahun 1999, kepala CIA George Tenet membuat rencana besar untuk menangani al-Qaeda. Counterterrorist Center, pimpinan barunya Cofer Black, dan unit Bin Laden menjadi pengembang dan eksekutor rencana tersebut. Setelah disiapkan, Tenet menugaskan kepala intelijen CIA Charles E. Allen untuk membentuk "sel Qaeda" yang bertujuan mengawasi pelaksanaan taktisnya. Pada tahun 2000, CIA dan USAF mengadakan serangkaian
penerbangan di Afghanistan menggunakan pesawat pengintai nirawak kecil, Predator. Mereka memperoleh foto potensial Bin Laden. Cofer Black dan rekan-rekannya mendukung pemasangan rudal di Predator sebagai upaya pembunuhan Bin Laden dan pemimpin al-Qaeda lainnya. Setelah rapat terorisme oleh Principals Committee setingkat kabinet diadakan pada 4 September 2001, CIA melanjutkan penerbangan mata-matanya menggunakan pesawat nirawak yang telah dilengkapi senjata.
CIA membentuk Strategic Assessments Branch pada tahun 2001 untuk menutupi kekurangan analisis "gambaran besar" al-Qaeda dan mengembangkan strategi penargetan. Cabang ini secara resmi didirikan bulan Juli 2001, namun kesulitan mendapatkan personel. Kepala cabang mulai menjabat tanggal 10 September 2001.
Setelah 9/11, CIA dihujani kritik karena gagal mencegah serangan tersebut. Tenet menolak kritik tersebut sambil menyebutkan upaya perencanaan CIA selama dua tahun sebelumnya. Ia juga menganggap upaya CIA tersebut membuat badan ini mampu menanggapi serangan dengan cepat dan efektif, baik di "dalam negeri Afghanistan" dan "sembilan puluh dua negara di seluruh dunia". Strategi baru ini disebut "Worldwide Attack Matrix".
Anwar al-Awlaki, seorang warga Yaman-Amerika dan anggota al-Qaeda, tewas pada tanggal 30 September 2011 oleh serangan udara Joint Special Operations Command. Setelah Awlaki diintai beberapa hari oleh Central Intelligence Agency, pesawat nirawak bersenjata lepas landas dari sebuah pangkalan rahasia Amerika Serikat di Semenanjung Arab, menyeberang ke Yaman utara, dan meluncurkan sejumlah rudal Hellfire ke mobil al-Awlaki. Samir Khan,
anggota al-Qaeda Pakistan-Amerika dan editor majalah jihadis Inspire, juga kabarnya tewas dalam serangan itu. Serbuan pesawat nirawak gabungan CIA/JSOC ini merupakan yang pertama kali di Yaman sejak 2002-sebelumnya dilakukan oleh pasukan militer Special Operations-sekaligus bagian dari upaya CIA untuk menduplikasi perang rahasia di Yaman seperti yang sudah dilakukan di Afghanistan dan Pakistan.
Keterlibatan intelijen yang membenarkan invasi Irak 2003 atau memungkinkan perencanaan matang, khususnya untuk keperluan pendudukan, masih kontroversial. Akan tetapi, banyak karyawan CIA yang merasa pejabat pemerintahan Bush menekan para analis CIA agar membuat kesimpulan tertentu yang bisa mendukung posisi kebijakan mereka terhadap Irak.
Tim paramiliter CIA Special Activities Division adalah tim pertama di Irak yang tiba pada Juli 2002. Setelah mendarat di sana, mereka mempersiapkan ruang tempur untuk kedatangan pasukan militer A.S. Tim SAD digabung dengan U.S. Army Special Forces (dengan nama Northern Iraq Liaison Element atau NILE). Tim ini merekrut Peshmerga Kurdi untuk invasi pimpinan A.S. Mereka bersatu mengalahkan Ansar al-Islam, sekutu Al-Qaeda. Seandainya pertempuran
tadi gagal, akan muncul gerilyawan di dalam pasukan A.S./Kurdi dalam serangan terhadap pasukan Saddam. Bagian A.S. dilaksanakan oleh pejabat operasi paramiliter dari SAD/SOG dan 10th Special Forces Group.
Tim Sad juga melakukan misi pengintaian khusus berisiko tinggi di balik perbatasan Irak untuk mengidentifikasi target-target petinggi senior. Misi ini berujung pada serangan awal terhadap Saddam Hussein dan jenderal-jenderal pentingnya. Meski serangan awal terhadap Hussein gagal membunuhnya, serangan ini berhasil mengakhiri kemampuannya untuk memimpin dan mengendalikan pasukannya. Serangan lain terhadap
jenderal penting berhasil melumpuhkan kemampuan komando untuk bereaksi dan bermanuver melawan pasukan invasi pimpinan Amerika Serikat.
Turki yang juga merupakan anggota NATO tidak mengizinkan wilayahnya dipakai oleh Divisi Infanteri ke-4 Angkatan Darat AS untuk kepentingan invasi ini. Akibatnya, SAD, tim gabungan Pasukan Khusus Angkatan Darat A.S. dan Peshmerga Kurdi menjadi pasukan yang melawan tentara Saddam dari kawasan utara. Upaya mereka membuat Korps Angkatan Darat Irak ke-1 dan ke-5 terjebak dan
mempertahankan diri melawan pasukan Kurdi alih-alih melawan pasukan koalisi yang bergerak dari selatan. Operasi khusus gabungan pasukan A.S. dan Kurdi ini berhasil mengalahkan pasukan Saddam, suatu keberhasilan militer besar yang sama seperti kemenangan atas Taliban di Afghanistan. Empat anggota tim SAD/SOG dianugerahi Intelligence Star dari CIA atas "aksi heroiknya."
Pada tanggal 1 Mei 2011, Presiden Barack Obama mengumumkan bahwa Osama bin Laden telah ditembak mati pada dini hari oleh "satu tim kecil dari Amerika Serikat" di Abbottabad, Pakistan, dalam sebuah operasi CIA. Serangan ini dilancarkan dari pangkalan terdepan CIA di Afghanistan oleh sejumlah elemen Naval Special Warfare Development Group dari Angkatan Laut Amerika Serikat dan agen paramiliter CIA.
Serangan sekaligus penggeledahan ini mengungkap banyak data intelijen seputar rencana serangan al-Qaeda. Operasi ini adalah hasil dari kinerja intelijen selama beberapa tahun yang melibatkan penangkapan dan interogasi Khalid Sheikh Mohammad (KSM) oleh CIA, yang berujung pada pengungkapan identitas kurir Bin Laden, pelacakan kurir tersebut ke rumahnya oleh agen paramiliter Special Activities Division, dan penetapan rumah persembunyian CIA untuk menyediakan intelijen taktis yang kritis demi kelancaran operasi ini.
Directorate of Intelligence, bertanggung jawab atas penelitian dan analisis intelijen segala sumber (all-source intelligence) National Clandestine Service, sebelumnya Directorate of Operations, bertugas melaksanakan pengumpulan intelijen rahasia dan aksi tersembunyi Directorate of Support Directorate of Science and Technology
Direktur Central Intelligence Agency (D/CIA) langsung membawahi Director of National Intelligence (DNI). Pada praktiknya, ia bekerja sama dengan DNI, Kongres (biasanya melalui Office of Congressional Affairs), dan Gedung Putih, sedangkan Wakil Direkturnya merupakan eksekutif internal. CIA sering diawasi oleh Kongres, meski Kongres hanya menjalankan tugasnya saja.
Executive Office juga memfasilitasi bantuan CIA kepada militer A.S. dengan memberikan informasi yang dimilikinya, menerima informasi dari organisasi intelijen militer, dan bekerja sama di lapangan. Dua eksekutif senior mengemban tugas ini, satu untuk CIA dan satu lagi untuk National Clandestine Service. Associate Director for Military Support, seorang pejabat militer senior, membangun hubungan antara CIA dan Unified Combatant Command, yang menghasilkan
intelijen regional/operasional dan memanfaatkan intelijen nasional. Ia dibantu oleh Office of Military Affairs saat memberikan bantuan kepada semua cabang militer.
Di National Clandestine Services, seorang Associate Deputy Director for Operations for Military Affairs menangani intelijen masyarakat rahasia (clandestine HUMINT) dan aksi tersembunyi tertentu demi membantu berbagai operasi militer.
CIA juga menyediakan intelijen tingkat nasional untuk organisasi-organisasi taktis, biasanya kepada grup intelijen segala sumber.