Seri IndyCar
Eddie Cheever yang memperluas tim ke dua mobil dan membawa saudaranya Ross Cheever sebagai pembalap tes. Pada tahun 2000, mesin Infiniti telah meningkat secara nyata dan Cheever merebut kemenangan pertama marque di Pikes Peak International Raceway. Namun terlepas dari keberhasilan yang meningkat dan adanya beberapa tim beralih ke Infiniti, perusahaan yang merupakan anak Nissan tersebut meninggalkan seri ini setelah musim 2002 untuk fokus menjadi pemasok tunggal mesin di seri baru yang bernama Seri Pro Infiniti (sekarang Firestone Indy Lights).
Sebagai bagian dari penghentian perdagangan merek Oldsmobile oleh General Motors, mesin Olds diganti nama menjadi mesin Chevrolet yang dimulai pada musim 2002. Namun upaya tersebut tidak dapat bersaing dengan program besar-besaran dua pabrikan Jepang yaitu Toyota dan Honda mulai tahun 2003. Pada bulan Agustus 2003 Chevrolet mengumumkan kepada publik bahwa mesinnya yang dinamai "Gen IV" yang dibangun oleh Cosworth
telah siap untuk digunakan di ajang IRL meski sesungguhnya saat itu Cosworth merupakan perusahaan yang dimiliki Ford Motor Company, saingan utama General Motors. Pada tanggal 4 November 2004 Chevrolet menyatakan bahwa akan mengakhiri program mesin IRL-nya efektif pada akhir musim 2005 dengan alasan biaya. Direktur GM Racing Doug Duchardt menyatakan bahwa program mesin balap IRL "tidak sesuai dengan tujuan kami".
Pada tahun 2003 Toyota datang ke IRL setelah membelot dari ajang CART. Toyota memenangkan balapan pertama mereka di Miami dilanjutkan kemenangan di Indianapolis 500 dan juara musim kategori pabrikan mesin. Ironisnya di musim 2004 Toyota hanya memiliki satu podium dalam tujuh balapan terakhir jelang musim 2004 berakhir dan hanya Penske Racing sebagai satu-satunya tim bermesin Toyota yang bisa tampil kompetitif di musim 2005. Pada bulan
November 2005, pejabat perusahaan Toyota mengumumkan penarikan mundur perusahaan dari balapan roda terbuka Amerika Serikat dan penghentian segera dari program IRL-nya, bertepatan dengan masuknya Toyota ke ajang rival IRL lainnya yaitu NASCAR tepatnya untuk Craftsman Truck Series sejak musim 2004 dan juga penghentian program IMSA-nya.
Honda juga datang ke IRL pada tahun 2003 dan pada tahun 2005 mereka menjadi produsen mesin yang dominan. Mulai tahun 2006 Honda menjadi satu-satunya pabrikan mesin di Seri IndyCar dan terus berlanjut dalam kapasitasnya sampai 2011. Mesin Honda V8 yang dikembangkan bersama oleh Ilmor (yang sebagian sahamnya dimiliki Roger Penske) menjadi mesin yang kompetitif dengan perawatan, "tune-up", pengaturan dan dukungan yang supportif dari semua pihak yang terlibat.
Selama waktu itu, karena Seri IndyCar hanya memiliki satu produsen mesin, Honda fokus untuk meminimalkan kegagalan mesin dan meminimalkan biaya pengeluiaran daripada mengalahkan saingan. Dengan demikian, mesinnya tidak diatur. Mesinnya terbukti tahan lama dengan tidak adanya kegagalan mesin di Indy dari tahun 2006 sampai 2010 sekaligus juga menurunkan jumlah
kecelakaan. Sebagian besar mesin termasuk yang digunakan untuk Indianapolis 500, digunakan kembali untuk beberapa balapan dan dimaksudkan untuk menempuh jarak 1200 mil (1931 kilometer) sebelum kemudian disegarkan dan dibangun kembali. Mesin Honda hanya tersedia melalui pengaturan sewa dari Honda yang untuk satu musim penuh (pada hitungan 2010) menghabiskan biaya sebesar US$ 935000 per musim/mobil.
Formula mesin IndyCar generasi keempat saat ini dipresentasikan pada tahun 2012. Mesinnya sekarang 2.2 liter twin turbo V-6 yang bisa mengeluarkan tenaga maksimal 550-750 daya kuda tergantung pada tingkat dorongan yang digunakan. Putaran mesin dibatasi sampai 12000 rpm. Mesin saat ini dipasok oleh Chevrolet dan Honda dan sejak musim 2011 McLaren menjadi pemasok unit kontrol mesin standar untuk kedua
pabrikan. Setelah berpisah dari CART IndyCar World Series, Indy Racing League memulai identitas pertamanya sebagai seri balapan oval murni. Selain lomba Indy 500 yang bergengsi, lomba di trek oval 1 mil di Phoenix dan Loudon diambil alih dari bekas CART IndyCar World Series. Selain itu, keluarga Hulman mengawasi perencanaan pembangunan sirkuit oval baru di Walt Disney World Speedway di Florida. Di trek ini perlombaan IRL pertama berlangsung pada bulan Januari 1996.
Setelah seri didirikan, pada tahun-tahun pertama pihak IRL mengambil beberapa trek oval NASCAR ke dalam kalender balap. Termasuk dalam hal ini adalah sirkuit oval yang baru dibangun di Las Vegas dan Forth Worth serta speedway di Charlotte dan Atlanta. Setelah serangkaian kecelakaan serius di Charlotte dan Atlanta dan karena minat penonton yang minim di kedua trek tersebut, IRL akhirnya mengeluarkan trek-trek tersebut setelah musim
keempat. Untuk musim 2001 IRL mulai berlomba di trek oval yang sama dari saingannya CART. Sirkuit Homestead dan Gateway berpaling dari CART ke IRL. Bagi Homestead lomba di trek ini merupakan pengganti dari perlombaan di Walt Disney World yang dicoret. Selain itu, IRL juga memperlombakan balapan di trek 1.5 mil baru di Kansas, Kentucky dan Chicagoland. Ketiga trek ini ini merupakan tulang punggung IRL sampai 2011. Setelah Roger Penske menjual
saham-saham yang ia miliki di trek seperti Fontana, Michigan dan Nazareth ke International Speedway Corporation, IRL mulai berlomba di musim 2002 di sirkuit-sirkuit yang sering disebut sirkuit oval tradisional. Lomba di Nazareth sendiri hanya berumur singkat karena ISC menutup sirkuit ini pada tahun 2004. Michigan International Speedway bertahan sampai musim 2007 dan Auto Club Speedway, yang sebelumnya menjadi California Speedway, sampai musim 2015.
Perubahan besar pertama terjadi di musim 2005. Untuk pertama kalinya dalam sejarah IRL, balapan diadakan di jalan raya dan road course. Sebuah perlombaan jalan raya kota di St. Petersburg telah ditambahkan ke kalender. Selain itu, balapan di Sonoma dan Watkins Glen, dua sirkuit road course NASCAR juga ditambahkan. Pada tahun 2007 terjadi penambahan trek road course lainnya yaitu di Mid-Ohio. Setelah seri CART
dibubarkan pada tahun 2008, beberapa balapan mereka diambil alih oleh IndyCar. Termasuk diantaranya adalah balapan jalanan Long Beach, Detroit dan Toronto dan untuk sejak musim 2016 di Road America. Selain itu, lomba road course lainnya di Barber Motorsports Park di Birmingham dan lomba oval di jalur pendek Iowa Speedway yang baru dibangun pada 2006.
Perubahan besar kedua terjadi di musim 2012. Pada musim sebelumnya 2011 IndyCar membalap lagi untuk pertama kalinya sejak 2000 di Las Vegas Motor Speedway. Sementara itu, sirkuit ini baru saja dibangun kembali untuk NASCAR, meningkatkan kemiringan sudut tikungan dari 12 derajat menjadi progresif hingga 20 derajat. Konfigurasi baru ini menyebabkan mobil bisa dipacu dalam kecepatan penuh. Untuk membuat keadaan
menjadi lebih buruk, bonus US$ 4 juta ditawarkan jika seorang pembalap dari seri lain atau disiplin balap lain mampu memenangkan perlombaan karena ini merupakan balapan terakhir untuk sasis saat itu Tercatat 34 mobil memasuki balapan ini (sebagai perbandingan lomba Indy 500 dibatasi sampai maksimal 33 mobil). Sebagai hasil dari balapan yang rapat yang dikombinasikan dengan banyak mobil, salah satu
kecelakaan massal terbesar dalam sejarah IndyCar terjadi. Pembalap papan atas yang juga pemenang Indy 500 Dan Wheldon tewas dalam kecelakaan massal ini. Buntut dari kejadian ini menyebabkan kritik media yang besar-besaran terhadap balapan oval untuk mobil roda terbuka. Sebagai konsekuensi dan juga karena hilangnya penonton secara bertahap di musim-musim sebelumnya, semua balapan