アメリカ合衆国司法省
大学院卒業後にホルダーはアメリカ合衆国司法省に勤務した。ホルダーは1976年から1988年まで公職保全局に所属し、裁判弁護士として従事した。ホルダーはアメリカ合衆国司法省在職中にアブスキャム事件に際して囮捜査で発覚した贈賄事件を扱い、アメリカ民主党のジョン・ジャンレット連邦下院議員の起訴を支援した。