肯塔基州议会
1842年，克莱从联邦参议员位置上辞职，肯塔基州议会任命克里滕登填补空缺。1843年1月，他在选举中战胜理查德·门特·约翰逊，再度赢得完整的参议员任期。辉格党与总统泰勒的仇隙有增无减，一些党徒甚至提出弹劾总统，但克里滕登谴责了这一提议。第27到28届联邦国会期间，他是参议院军事委员会成员。他倡导适中程度的保护性关税，支持联邦政府的内部改进政策。他反对给予各州中止国会代表分摊制的权力，因为这样各州就可以通过直接任命的方式委派国会议员。