Jabarkan 2001–05: Six Feet Under dari Frances Conroy dalam bahasa melayu

Beliau terkenal menerusi siri drama asal HBO Six Feet Under, yang dibintanginya dari tahun 2001 hingga tamat siri itu pada tahun 2005, dengan memainkan watak sebagai Ruth Fisher . Semasa siri ini dijalankan, Conroy memenangi Anugerah Golden Globe untuk Pelakon Wanita Terbaik – Drama Siri Televisyen pada tahun 2004. Beliau juga dicalonkan untuk empat Anugerah Primetime Emmy untuk Pelakon Utama Cemerlang dalam anugerah Siri Drama, namun tidak memenanginya. Bersama-sama pelakon rancangan itu, mereka telah dianugerahkan dua kali pada tahun 2003 dan 2004 Screen Actors Guild Award for Outstanding Performance by an Ensemble in a Drama Series, serta Conroy memenangi anugerah individu 2004 untuk Outstanding Performance by a Female Actor in a Drama Series . Siri yang berakhir pada tahun 2005 ini telah menyiarkan 63 episod asal.

2005–10: Desperate Housewives dan How I Met Your Mother

Pada tahun 2008, beliau mendapat pelakon jemputan dalam Desperate Housewives sebagai Virginia Hildebrand, seorang wanita kaya yang cuba membeli cinta keluarga Solis.

Bersama-sama dengan banyak penampilan sebagai tetamu di televisyen pada pertengahan tahun 2000-an, beliau melakonkan watak sebagai ibu Barney Stinson, Loretta Stinson menerusi siri How I Met Your Mother, . Dan pada tahun 2010, Conroy membawakan watak Angie Dinkley dalam rancangan animasi Scooby-Doo! Mystery Incorporated .

Pada tahun 2010, Conroy memainkan watak Madylyn, isteri kepada watak Robert De Niro (sebagai Jack Mabrey), dalam filem thriller John Curran, Stone . Pada tahun yang sama, Conroy memainkan watak berulang Peggy Haplin dalam siri drama ABC, Happy Town .

2011–2017: American Horror Story dan Joker

Pada tahun 2011, beliau telah berlakon dalam siri drama baharu untuk FX, American Horror Story . Conroy adalah salah seorang daripada dua pelakon, selain Alexandra Breckenridge, memainkan watak wanita bernama Moira O'Hara . Apabila musim tersebut berakhir pada tahun 2011, telah diumumkan bahawa rancangan itu bertujuan untuk menjadi siri antologi, di mana setiap musim akan berbeza sepenuhnya dengan watak baharu setiap musim. Pada masa ini, Conroy telah dicalonkan untuk Anugerah Emmy Primetime kelima dalam kategori Outstanding Supporting Actress in a Miniseries or a Movie .

Untuk musim kedua, yang digelar Asylum, Conroy menyertai semula siri tersebut dan memainkan watak Shachath, selain watak tidak bernama dalam arka berbilang episod. Pada tahun 2013, beliau membintangi Royal Pains sebagai Blythe Ballard. Beliau juga membintangi filem televisyen Ring of Fire, di mana beliau melakonkan watak sebagai Maybelle Carter. Conroy sekali lagi menjadi pelakon untuk musim ketiga American Horror Story atau dikenali sebagai  Coven, sebagai Myrtle Snow. Beliau kemudiannya dicalonkan untuk Anugerah Emmy Primetime keenam dan pencalonan keduanya untuk Outstanding Supporting Actress in a Miniseries or a Movie.

Pada 2014, beliau kembali untuk musim keempat siri itu, bertajuk Freak Show, sebagai Gloria Mott, seorang wanita kaya yang anak lelakinya yang psikotik dan manja ingin menyertai pertunjukan aneh itu. Conroy kemudiannya kembali pada tahun 2016, Roanoke, sebagai kanibal.

Pada tahun 2015, Conroy melakonkan watak sebagai Dawn on siri asal Hulu Casual . Pada Julai 2017, telah diumumkan melalui Twitter bahawa Conroy akan muncul dalam American Horror Story: Cult, menandakan penampilan keenamnya dalam rancangan itu.  .

2018–sekarang: American Horror Story dan The Power of the Dog

Pada tahun 2018, Conroy mengulangi peranannya sebagai Myrtle Snow dan Moira O'Hara dari Coven and Murder House dalam American Horror Story: Apocalypse karya Ryan Murphy yang menjadi penampilan ketujuhnya dalam rancangan itu. Conroy turut membintangi filem Joker 2019, sebagai ibu kepada watak utama iaitu Joker.

Beliau kembali ke francais American Horror Story pada 2021 dengan American Horror Story: Double Feature . Pada tahun yang sama beliau bertindak sebagai Mrs. Burbank dalam filem <i id="mw2w">The Power of the Dog</i> yang mendapat pujian kritis, memenangi Satellite Award pertamanya dan menerima pencalonan untuk  Critics' Choice Awards sebagai ahli pelakon.