Jabarkan Permainan dari Ōkami

Pemain mengontrol karakter utama, Amaterasu, dalam ukiran kayu, gaya cat air, lingkungan berbayang cel, yang terlihat seperti ilustrasi tinta animasi Jepang (dikenal sebagai lukisan tinta mencuci, atau ) dengan gaya seni lainnya. Gaya permainannya adalah perpaduan genre permainan aksi, platform, dan teka-teki, dan telah dicatat oleh banyak pengulas memiliki banyak kesamaan dalam keseluruhan gaya permainan dengan The Legend of Zelda series  sebuah inspirasi yang diakui oleh sutradara Hideki Kamiya, yang mengaku sebagai penggemar Zelda, telah memengaruhi desain game umumnya. Cerita utamanya sebagian besar linier, disutradarai oleh pemandu Amaterasu, Issun, meskipun banyak misi sampingan dan aktivitas opsional memungkinkan pemain untuk menjelajahi dunia game dan mengambil cerita dengan kecepatan mereka sendiri. Dengan menyelesaikan misi, misi sampingan, dan aktivitas tambahan kecil (seperti membuat pohon mekar menjadi hidup atau memberi makan hewan liar), Amaterasu mendapatkan Pujian, yang kemudian dapat digunakan untuk meningkatkan berbagai statistik karakter , seperti jumlah kesehatan dan jumlah lubang tinta untuk teknik Celestial Brush.

Pertarungan dipentaskan di arena virtual hantu, dan Amaterasu dapat melawan musuh menggunakan kombinasi senjata, teknik bertarung, dan metode Sikat untuk mengalahkan musuh. Di akhir pertempuran, uang (sebagai yen) dihadiahkan kepada Amaterasu, dengan bonus untuk menyelesaikan pertempuran dengan cepat dan tanpa menerima kerusakan. Uang tersebut dapat dibelanjakan di pedagang dan dojo di seluruh negeri, menampilkan barang penyembuh, senjata yang lebih baik, peralatan, item kunci untuk menyelesaikan misi, dan teknik bertarung.

Taring Iblis Langka dapat diperoleh melalui pertarungan yang dapat ditukar dengan item unik yang bermanfaat dalam gameplay tetapi tidak diperlukan untuk menyelesaikan game. Senjata yang terinspirasi oleh Imperial Regalia of Japan (Reflektor, Rosari, dan  Glaive) dapat digunakan di Amaterasu sebagai senjata utama atau sub-senjata (masing-masing satu), dan digunakan sebagai tambahan untuk serangan jarak dekat lainnya yang dapat dipelajari pemain Amaterasu selama permainan.