Jabarkan Kontroversi mengenai hubungan ras dari Davis Polk & Wardwell

Karir John W. Davis paling terkenal berkat kemunculannya di Mahkamah Agung, di mana ia gagal mempertahankan doktrin "terpisah tapi sama" pada Briggs v. Elliott, kasus pendamping dari kasus Brown v. Board of Education. Davis, sebagai pembela segregasi rasial dan pengaturan pemerintah terhadap pendidikan, berargumen bahwa South Carolina telah menunjukkan niat baik untuk menghapus semua bentuk ketidaksamaan antara murid berkulit putih dan hitam, sehingga seharusnya diperbolehkan untuk terus melakukan hal tersebut tanpa intervensi hukum.

Ia pun berharap memenangkan kasus tersebut, meskipun persidangan untuk kasus tersebut kemudian diulang karena kematian Ketua Mahkamah Agung Fred M. Vinson. Setelah Mahkamah Agung memutuskan vonis yang merugikan kliennya, ia pun mengembalikan uang sebesar $25.000 (setara dengan $ pada ), yang ia terima dari South Carolina, meskipun ia tidak harus mengembalikannya, dan ia hanya menyimpan layanan teh perak yang telah dihadiahkan kepadanya. Diberitakan juga bahwa sejak awal ia tidak pernah menagih biaya tertentu kepada South Carolina. Ia pun menolak untuk berpartisipasi lebih lanjut pada kasus tersebut, karena ia tidak ingin terlibat dalam penyusunan peraturan untuk mengimplementasikan putusan Mahkamah Agung tersebut.

Pada Guinn v. United States, sebagai Jaksa Pengacara Negara, walaupun ia menentang legalitas "klausa kakek", ia mengakui legalitas tes literasi, yang digunakan untuk mencabut hak masyarakat keturunan Afrika-Amerika dan lainnya.