Coba jelasin 2006–2011: Pengakuan lebih lanjut dari Connie Britton dong

Britton bermain bersama dengan Kyle Chandler dalam serial drama NBC / DirecTV Friday Night Lights. Ia bermain sebagai Tami Taylor, istri dari kepala pelatih sepak bola Eric Taylor (Chandler), yang menjadi konselor bimbingan sekolah menengah. Acara ini berlangsung selama lima musim dari 3 Oktober 2006 hingga 9 Februari 2011. Selama waktu itu, Britton mendapatkan banyak pengikut setia untuk penampilannya, The New York Times menyatakannya sebagai "sebuah ikon, simbol seks yang berusia 40-an dan panutan."

Dia pertama kali berperan sebagai lawan main Billy Bob Thornton dalam versi film dari seri Friday Night Lights (2004). Untuk perannya dalam acara itu, ia dinominasikan untuk Emmy Award untuk Aktris Utama Luar Biasa dalam Serial Drama pada 2010 dan 2011, juga nominasi untuk Penghargaan TCA untuk Prestasi Individu dalam Drama pada 2007 dan 2008, dan dianugerahi Penghargaan Satelit untuk Aktris Terbaik - Televisi Serial Drama tahun 2010.

Pada 2009, Britton menjadi lawan main Carla Gugino dan juga Adrianne Palicki dalam film komedi Women in Trouble. Kemudian bermain bersama dengan Jackie Earle Haley, Kyle Gallner dan Rooney Mara dalam A Nightmare on Elm Street sebagai Dr. Gwendoline "Gwen" Holbrook. Pada 2011, ia bermain sebagai lawan main Pamela Adlon dalam film komedi romantis Conception. Dia kemudian acara radio WBEZ untuk episode 429 This American Life berjudul "Will They Know Me at Home?", di mana dia membacakan monolog dari buku nonfiksi oleh David Finkel berjudul The Good Soldiers.

Pada 2011, Britton membintangi musim pertama dalam drama horor FX American Horror Story. Dia berperan sebagai Vivien Harmon, yang pindah dengan keluarganya ke California setelah serangkaian masalah pernikahan dan keluarga yang tragis. Sayangnya untuk keluarga Harmons, rumah baru yang mereka beli dengan cepat menunjukkan bahwa rumah tersebut berhantu. Untuk peran ini dia dinominasikan untuk Emmy Award untuk Aktris Utama Luar Biasa dalam Miniseri atau Film pada 2012. Britton telah menyatakan ketika dia menyelesaikan American Horror Story dia akan mengambil cuti beberapa bulan untuk menghabiskan waktu bersama putra angkat barunya, tetapi bahwa dia kemudian akan mulai kembali fokus pada kolaborasinya dengan David O. Russell.