Jabarkan Pertempuran dari Pertempuran Lapangan Udara Henderson

Sumiyoshi dikabari oleh staf Hyakutake tentang penundaan serangan menjadi tanggal 24 Oktober, tapi tak dapat menghubungi Nakaguma untuk memberitahunya tentang penundaan itu. Maka, fajar tanggal 23 Oktober, dua batalyon dari Resimen Infanteri ke-4 Nakaguma dan sembilan tank dari Kompi Tank Independen 1 meluncurkan serangan terhadap pertahanan Marinir Amerika Serikat di muara Matanikau.Tank-tank Nakaguma menyerang berpasangan menyeberangi gundukan pasir di muara Matanikau di balik perlindungan artileri. Meriam anti-tank  dan artileri milik Marinir dengan cepat menghancurkan kesembilan tank tersebut. Pada saat yang sama, empat batalyon artileri Marinir, berjumlah 40 howitzer, menembakkan lebih dari 6.000 peluru ke area antara Point Cruz dan Matanikau; sehingga menyebabkan jatuhnya banyak korban di batalyon infanteri Nakaguma ketika mereka mencoba mendekati garis Marinir. Serangan Nakaguma berakhir pada pukul 01:15 tanggal 24 Oktober, dan hanya menjatuhkan sedikit korban di pihak Marinir dan tidak maju selangkah pun.

Sebagai bagian dalam merespon serangan Nakaguma, pada tanggal 24 Oktober Marinir ke-7 Batalyon ke-2 pimpinan Letkol Herman H. Hanneken dikerahkan ke Matanikau. Setelah pasukan Oka terlihat mendekati posisi Marinir di Matanikau dari selatan, batalyon Hanneken ditempatkan di sebuah tebing yang menghadap selatan; mereka membentuk perpanjangan sambungan dari garis sisi pertahanan Marinir di Matanikau yang berbentuk tapal kuda. Bagaimanapun, sebuah celah masih ada di antara sisi kiri (timur) Hannekan dan perimeter utama.

Serangan pertama Maruyama terhadap perimeter

Dengan penempatan batalyon Hanneken, 700 prajurit Marinir ke-7 Batalyon ke-1 pimpinan Letkol Chesty Puller ditinggal sendirian untuk mempertahankan garis sepanjang  di sisi selatan perimeter Lunga yang terletak di timur Sungai Lunga. Menjelang tengah malam tanggal 24 Oktober, patroli Marinir mendeteksi pasukan Maruyama yang sedang mendekat, tapi sudah terlambat bagi Marinir untuk mengatur kembali posisi mereka.Pada pukul 14:00 tanggal 24 Oktober, satuan-satuan sayap kiri dan kanan Maruyama memulai serangan mereka. Pasukan Maruyama hanya memiliki sedikit sekali dukungan artileri dan mortir untuk serangan mereka, setelah meninggalkan sebagian besar meriam berat mereka di sepanjang Jalan Maruyama. Antara pukul 16:00 dan 21:00, hujan lebat turun sehingga menunda pendekatan pihak Jepang dan menimbulkan ”kekacauan” di formasi pihak Jepang yang telah kelelahan karena perjalanan panjang menembus hutan. Pasukan sayap kanan Shoji tak sengaja berbelok sejajar dengan garis Marinir, tetapi ada satu batalyon yang gagal menemukan pertahanan Marinir. Batalyon ke-1 Shoji dari Resimen Infanteri ke-230 “bertumbukan” dengan barisan Puller sekitar pukul 22:00 dan dihalau oleh anak buah Puller. Untuk alasan yang tidak diketahui, staf Maruyama kemudian melapor ke Hyakutake bahwa anak buah Shoji telah menguasai Lapangan Udara Henderson. Pada pukul 00:50 tanggal 25 Oktober, Hyakutake mengabari Rabaul bahwa, “Sesaat sebelum pukul 23:00, Sayap Kanan merebut lapangan udara.”.

Pada sekitar saat itu, batalyon sayap kiri Nasu akhirnya mulai mencapai pertahanan para Marinir. Pada pukul 00:30 tanggal 25 Oktober, Kompi ke-11 dari Batalyon ke-3 Nasu pimpinan Kapten Jiro Katsumata menemukan dan menyerang Kompi A Batalyon Puller. Serangan Katsumata dihambat oleh lapisan tebal kawat berduri yang ditaruh di depan garisun Marinir dan kemudian ditembaki dengan gencar oleh senapan mesin, mortir dan artileri Amerika. Pada pukul 01:00, tembakan Marinir telah menewaskan sebagian besar anggota kompi Katsumata.

Jauh di barat, Kompi ke-9 dari Batalyon ke-3 Nasu menyerbu langsung ke Kompi C Puller pada pukul 01:15. Dalam waktu lima menit, sebuah seksi senapan mesin Marinir dipimpin oleh Sersan John Basilone menewaskan hampir semua anggota Kompi ke-9. Pada pukul 01:25 tembakan gencar dari artileri divisi Marinir menyasar ke rute kumpul dan pendekatan pasukan Nasu, dan memakan korban banyak.

Menyadari bahwa sebuah serangan besar dari pihak Jepang sedang terjadi, Puller meminta bala bantuan. Pada pukul 03:45, Batalyon ke-3 dari Resimen Infanteri ke-164 pimpinan Letkol Robert Hall yang sedang dicadangkan, dikirimkan sedikit demi sedikit ke lini Puller. Walaupun dalm kegelapan dan diselingi hujan lebat, Pasukan Garda Nasional Angkatan Darat berhasil ditempatkan di garis pertahanan Puller sebelum fajar tiba.

Sesaat sebelum fajar, Kolonel Masajiro Furimiya, komandan dari Resimen Infanteri ke-29, dengan dua kompi dari Batalyon ke-3 plus staf markasnya dapat menembus tembakan artileri Marinir dan mencapai lini Puller pada pukul 03:30. Sebagian besar pasukan Furimiya tewas selama penyerangan, tapi sekitar 100 orang berhasil menerobos pertahanan pihak Amerika dan membuat kantong pertahanan selebar  dan sedalam  di tengah-tengah lini Puller. Setelah matahari terbit, Batalyon ke-2 Furimiya bergabung dalam penyerbuan terhadap Puller, tapi dipukul mundur. Pada pukul 07:30, Nasu memutuskan untuk menarik mundur sebagian besar dari pasukannya yang tersisa ke hutan dan menyiapkan serangan lain untuk malam harinya.

Pada siang hari tanggal 25 Oktober, anak buah Puller menyerang dan membasmi kantong pertahanan di garis mereka dan memburu kelompok-kelompok kecil penyusup Jepang, menewaskan 104 serdadu Jepang. Lebih dari 300 anak buah Maruyama tewas dalam serangn pertama mereka ke perimeter Lunga. Pada pukul 04:30, Hyakutake menyangkal berita direbutnya Lapangan Udara Henderson, tapi pada pukul 07:00 menyatakan bahwa hasil dari serangan Maruyama tidak diketahui.