Jabarkan Kedua Sungai Mōri dari Kobayakawa Takakage

Setelah kejadian itu, klan Kobayakawa dimasukkan ke dalam klan-klan yang mengikuti klan Mōri yang kuat di bawah pimpinan ayahnya, Mōri Motonari. Keluarga Kobayakawa kemudian menjadi pasukan angkatan laut yang penting di bawah perintah langsung ayahnya. Kakak kandungnya, anak kedua Motonari, diadopsi klan Kikkawa dan mendapatkan nama Kikkawa Motoharu. Mereka berdua menjadi pilar penting untuk pasukan Mōri dan dijuluki sebagai "Kedua Sungai Mōri" (Mōri Ryōkawa, 毛利両川). Hal ini disebabkan karena nama kedua klan yang mengadopsi mereka mereka mengandung huruf kanji "川" yang berarti sungai.

Pada tahun 1555 di Pertempuran Miyajima, Takakage memimpin pasukan angkatan lautnya di bawah kendali klan Mōri dan menghancurkan blokade laut pasukan klan Ōuchi yang dipimpin oleh Sue Harukata. Ia berlayar langsung ke Puri Miyao untuk melakukan suatu gerak tipuan, lalu ia mundur agar ia bisa berada di posisi di mana ia bisa kembali menyerang keesokan harinya, serangannya dilakukan bersamaan dengan serangan dari darat. Dini hari keesokan harinya, Takakage dan 1.500 pasukannya mendarat di depan benteng kecil tersebut. Suara terompet dari kerang mengisyaratkan bahwa semua unit telah berada di posisi masing-masing, lalu serangan mereka dilancarkan. Ketika pasukan Takakage menyerbu gerbang depan Puri Miyao, Mōri dan pasukannya menyerang posisi pasukan Ōuchi dari belakang. Mendapat serangan kejutan ini, tentara Ōuchi tercerai-berai dalam kekacauan. Ratusan tentara itu mencoba berenang ke daratan utama pulau Honshu, akan tetapi mereka tenggelam ketika mencobanya. Lebih banyak lagi melihat bahwa kekalahan sudah pasti dan melakukanseppuku. {ada tanggal 18 October 1555, perlawanan Ōuchi telah berhenti dengan korban jiwa sebesar 4.700 orang dari tentara Ōuchi. Sue Harukata melarikan diri dari Puri Miyao, akan tetapi ia melihat bahwa melarikan diri dari pulau tersebut tidak mungkin, lalu ia melakukan seppuku.

Pada tahun 1557, Takakage ikut serta dalam Penaklukan Bōcho (防長経略) ketika pasukan Mōri merebut Provinsi Suō dan Provinsi Nagato dari klan Ōuchi lalu Ōuchi Yoshinaga melakukan bunuh diri. Mereka merebut Puri Moji milik Yoshinaga pada tahun 1558, akan tetapi pada bulan September 1559 puri tersebut direbut kembali oleh Ōtomo Yoshishige. Kemudian pada tahun 1561 Kobayakawa memimpin pasukan laut Mōri merebut kembali puri tersebut dalam Pengepunan Moji. Pada tahun yang sama, ayahnya, Mōri Motonari pensiun dan menyerahkan kekuasaan pada anak sulungnya (kakak sulung Takakage), Mōri Takamoto. Di bawah kepemimpinan Takamoto, Takakage terus menjadi kekuatan utama Mōri bersama kakak keduanya, Kikkawa Motoharu.

Pada tahun 1563 Mōri Takamoto mendadak meninggal karena sakit dan anaknya (keponakan Takakage) Mōri Terumoto menjadi kepala klan Mōri. Sementara kakak kedua Takakage, Kikkawa Motoharu menjadi penanggungjawab urusan militer, Takakage menjadi penanggungjawab urusan politik. Ia bekerja di bidang diplomasi, mengambil keuntungan dari kemampuan mengumpulkan informasi dari militer. Dalam Pengepungan Puri Toda (1562–1566) mereka menghancurkan lawan mereka, klan Amako (尼子氏). Pada tahun berikutnya, tahun 1567, Takakage diutus untuk membantu klan Kôno (河野氏) dari Provinsi Iyo dan pada Pertempuran Torisaka merebut Puri Ozu (大洲城) dan memaksa Utsunomiya Toyotsuna (宇都宮豊綱) menyerah. Takakage kemudian diutus kembali untuk melawan klan Ōtomo (大友氏) di Pulau Kyūshū. Ketika Murakami Michiyasu (村上通康) meninggal pada tahun itu, Takakage mengirim jandanya, yang adalah anak Kôno Michinao, untuk menikah dengan Shishido Takaie.

Pada tahun 1568 Kobayakawa Takakage bertempur di Pertempuran Torisaka, juga pada Pertempuran Tatarahama pada tahun 1568. Pada tahun 1570 ia bertempur pada Pertempuran Nunobeyama. Pada tahun 1571, Takakage diutus untuk membantu klan Mimura (三村氏) dari Kojima (児島), Provinsi Bizen melawan Urakami Munekage (浦上宗景), akan tetapi para perompak Murakami dan Awa membantu lawannya sehingga Takakage terpaksa mundur ke Provinsi Aki.

Setelah kematian Mōri Motonari pada tahun 1571, "Kedua Sungai Mōri" (Kobayakawa Takakage dan Kikkawa Motoharu) menjadi semakin penting sebagai penasihat Mōri Terumoto melawan sisa-sisa lawannya, klan Ōtomo (大友氏), klan Amako (尼子氏), dan klan Ōuchi (大内氏).