Jabarkan Senapati dari Jan III Sobieski

Pada 26 Mei 1656, ia diangkat menjadi chorąży koronny (pembawa pataka Mahkota). Dalam pertempuran tiga hari di Warsawa pada 1656, Yohanes memimpin satu resimen kavaleri Tatar beranggotakan 2.000 prajurit. Ia ikut terlibat dalam sejumlah pertempuran selama dua tahun berikutnya, termasuk dalam Pengepungan Toruń pada 1658. Pada 1659, ia terpilih menjadi anggota Sejm (Majelis Rendah Parlemen Polandia), dan menjadi salah seorang wakil Polandia dalam perundingan dengan kaum Kazaki yang menghasilkan Perjanjian Hadyach. Pada 1660, ia terlibat dalam serangan terakhir terhadap orang Swedia di Prusia, dan diganjari jabatan Starosta (penghulu negeri) Stryj oleh pemerintah kerajaan. Tak seberapa lama kemudian, ia sudah kembali ikut berperang melawan orang Rusia, terlibat dalam Pertempuran Slobodyshche dan Pertempuran Liubar, serta sekali lagi menjadi salah seorang wakil Polandia dalam perundingan baru dengan kaum Kazaki yang menghasilkan Perjanjian Chudniv pada penghujung tahun itu.

Melalui kenalan-kenalan pribadinya, ia menjadi pendukung berat kubu Prancis dalam majelis istana Polandia yang diwakili oleh Permaisuri Marie Louise Gonzaga. Keberpihakannya pada kubu Prancis kian kokoh pada 1665, setelah menikahi Marie Casimire Louise de la Grange d'Arquien dan dipromosikan menjadi Marsekal Besar Mahkota Kerajaan Polandia. Pada tahun 1666, ia dipromosikan menjadi Hetman Lapangan Mahkota Kerajaan Polandia.

Pada 1662, ia terpilih kembali menjadi anggota Sejm, dan dilibatkan dalam usaha mereformasi militer. Ia juga menjadi anggota Sejm pada 1664 dan 1665, sementara pada tahun 1663 ia disibukkan oleh perang melawan Rusia. Yohanes tetap setia kepada Raja Polandia ketika terjadi Pemberontakan Lubomirski pada 1665–1666, meskipun hal itu adalah suatu keputusan yang sulit baginya. Ia berpartisipasi dalam Sejm 1665, dan setelah beberapa kali tertunda, ia menerima jabatan bergengsi sebagai Marsekal Besar Mahkota Kerajaan Polandia pada 18 Mei tahun itu. Sekitar akhir bulan April atau awal bulan Mei 1666, ia kembali menerima jabatan tinggi dari pemerintah persemakmuran, yakni sebagai Hetman Lapangan Mahkota Kerajaan Polandia. Tak lama kemudian, ia dikalahkan dalam Pertempuran Mątwy, dan menandatangani Persetujuan Łęgonice pada 21 Juli, yang mengakhiri Pemberontakan Lubomirski.

Pada bulan Oktober 1667, ia kembali meraih kemenangan atas kaum Kazaki yang dipimpin Petro Doroshenko beserta sekutu-sekutu mereka, orang-orang Tatar dari Krimea, dalam Pertempuran Podhajce pada masa Perang Polandia–Kazaki–Tatar (1666–1671). Kemenangan ini memulihkan citranya sebagai seorang senapati yang mumpuni. Pada bulan November tahun itu, anak sulungnya, Jakub Ludwik Henryk Sobieski, lahir di Paris. Pada 5 Februari 1668, ia diangkat menjadi Hetman Besar Mahkota Kerajaan Polandia, jabatan militer tertinggi di Persemakmuran Polandia-Lituania, dan dengan demikian secara de facto menjadi panglima tertinggi atas segenap Angkatan Bersenjata Polandia. Pada penghujung tahun itu, ia mendukung pencalonan Louis, Condé Agung dari Prancis sebagai Raja Polandia. Setelah rencana pencalonan itu gagal, ia beralih mendukung Philipp Wilhelm, Elektor Palatina. Setelah Michał Korybut Wiśniowiecki terpilih menjadi Raja Polandia, Yohanes memutuskan untuk bergabung dengan kubu oposisi; bersama para sekutunya, ia memveto sejumlah sidang Sejms (termasuk sidang-sidang pembahasan upacara penobatan raja baru). Sikap politiknya ini membuat ia tidak disenangi di kalangan szlachta pada umumnya. Meskipun sikap pro-Prancis membuatnya dijauhi sebagian orang, kemenangan demi kemenangan yang diraihnya dalam peperangan melawan invasi orang Tatar pada 1671 justru membuatnya bertambah sekutu baru. Pada 1672, Persemakmuran Polandia-Lituania mengalami guncangan politik. Kubu Yohanes yang pro-Prancis dan kubu Raja Michał Wiśniowiecki membentuk konfederasinya masing-masing. Kedua kubu tampaknya lebih mementingkan pertikaian mereka daripada bersatu padu menghadapi orang-orang Turki Utsmaniyah yang sedang gencar-gencarnya menyerbu kawasan selatan negeri Polandia. Kubu istana menuntut kerajaan menyita lahan-lahannya, mencabut pangkat-pangkatnya, dan menyatakan dirinya sebagai "musuh negara". Dampak buruk dari pertikaian ini mencapai puncaknya dengan penandatanganan Perjanjian Buchach yang sangat mempermalukan Persemakmuran Polandia-Lituania. Perjanjian ini mewajibkan Persemakmuran Polandia-Lituania untuk menyerahkan daerah-daerah tertentu dalam wilayah kekuasaannya dan membayar upeti tahuhan kepada Imperium Utsmaniyah. Yohanes akhirnya berhasil mengupayakan keseimbangan antara kegiatan politik dan pertahanan negara. Kombinasi antara kemenangan-kemenangannya di medan perang dan keberhasilan perundingan antara kedua kubu dalam sidang Sejm pada bulan April 1673, pada akhirnya menghasilkan kata mufakat, dan kubu istana pun menarik kembali tuntutan serta penentangannya terhadap Yohanes.

Pada 11 November 1673, Yohanes kembali meraih kemenangan besar di medan perang, kali ini dengan mengalahkan bala tentara Utsmaniyah dalam Pertempuran Khotyn dan merebut benteng kota itu. Warta kemenangan dari medan perang tersiar pada waktu yang sama dengan kabar duka kemangkatan Raja Michał, yang menghembuskan nafas terakhirnya sehari sebelum pertempuran berlangsung. Keadaan ini membuat Yohanes menjadi sosok yang paling menonjol di Polandia, sehingga pada 19 Mei 1674 ia terpilih menjadi Kepala Monarki Persemakmuran Polandia-Lituania. Pencalonannya mendapat dukungan dari semua pihak, kecuali selusin atau lebih anggota parlemen (yang sebagian besar adalah kalangan pendukung keluarga bangsawan Pac dari Lituania). Mengingat perang belum berakhir, kehadiran Yohanes masih diperlukan di garis depan, sehingga upacara penobatan harus ditunda sampai keadaan memungkinkan. Setelah hampir dua tahun sejak terpilih, Yohanes Sobieski akhirnya dimahkotai sebagai Raja Yohanes III pada 2 Februari 1676.