Jabarkan Karier dari Olivia Cooke

Setelah Cooke tampil di Oldham Theatre Workshop, Beverley Keogh, ia kemudian mendapatkan peran di televisi. Cooke membintangi produksi serial mini BBC pada 2012. Serial yang pertama berjudul Blackout, ia bermain sebagai putri dari karakter Christopher Eccleston, yang kedua berjudul The Secret of Crickley Hall, dimana i berperan sebagai guru muda di panti asuhan tirani pada 1940-an. Cooke menyatakan bahwa dia merasa lebih cocok untuk televisi daripada teater, karena dia malu dengan gerakan berlebihan yang kadang-kadang diperlukan untuk akting panggung. Meskipun seorang pemula, Cooke berhasil mendapatkan peran untuk The Quiet Ones.

Pada 2012, setelah perannya dalam The Quiet Ones, Cooke mendapatkan agen di Los Angeles. Setelah membaca skenario karakter untuk prekuel Psycho kontemporer A&E Bates Motel, dia mengirim rekaman audisi untuk peran Emma Decody. Tiga minggu kemudian, Cooke mendapatkan peran sebagai Emma, peran Amerika pertamanya. Cooke juga menyumbangkan video pendek untuk blog fiktif untuk karakternya tersebut.

Film keduanya berjudul The Signal, dimana ia bermain dengan dengan Brenton Thwaites dan Laurence Fishburne, dibuka di Festival Film Sundance 2014. Cooke berperan sebagai Haley Peterson, seorang mahasiswa MIT Amerika yang pindah ke Caltech, yang mengalami kejadian aneh saat dia, pacarnya, dan sahabatnya dibujuk ke padang gurun oleh seorang peretas. Pada Oktober 2014, Cooke terlibat dalam film berjudul Ouija, sebuah film horor berdasarkan permainan papan oleh Hasbro. Ceritanya berpusat di sekitar sekelompok teman yang menggunakan papan Ouija untuk menghubungi teman yang sudah meninggal, tetapi akhirnya membangkitkan kehadiran gelap. Meskipun tidak mendapatkan ulasan yang baik oleh kritikus, Ouija adalah sukses box office, meraup sekitar $ 102,5 juta di seluruh dunia.

Cooke selanjutnya muncul dalam film drama komedi berjudul Me and Earl and the Dying Girl. Film yang diadaptasi dari novel dengan judul yang sama, dimana Cooke mencukur rambutnya untuk memerankan pemeran tersebut. Film ini ditayangkan perdana di Sundance Film Festival, di mana ia dianugerahi Grand Jury dan Audience Awards. Masih pada 2015, Cooke mengisi suara untuk karakter Loch Ness Monster untuk Axe Cop.

Cooke bermain dalam film drama independen berjudul Katie Says Goodbye, bersama Jim Belushi, Mireille Enos, Christopher Abbott, dan Mary Steenburgen. Film ini berkisah tentang Katie, seorang pelayan berusia 17 tahun yang berusaha untuk mengatasi kemiskinan dan memulai hidup baru di San Francisco dengan melakukan prostitusi. Dia selanjutnya membintangi film yang diadaptasi dari Dan Leno and the Limehouse Golem, sebuah misteri pembunuhan dimana  ia bermain bersama dengan Bill Nighy dan Douglas Booth. Kedua film tersebut ditayangkan perdana di Festival Film Internasional Toronto 2016. Cooke kemudian membintangi film thriller berjudul Thoroughbreds, bersama Anya Taylor-Joy dan Anton Yelchin, yang ditayangkan perdana di Festival Film Sundance 2017.

Cooke bermain dalam petualangan fiksi ilmiah karya Steven Spielberg berjudul Ready Player One yang dirilis pada Maret 2018. Ia kemudian bermain bersama dengan Oscar Isaac, Olivia Wilde dan Samuel L. Jackson dalam film drama oleh Dan Fogelman berjudul Life Itself. Setelah itu ia memainkan karakter utama Becky Sharp dalam produksi ITV dari Vanity Fair.

Cooke membintangi film drama musikal Sound of Metal, bersama Riz Ahmed. Film ini ditayangkan perdana di Festival Film Internasional Toronto 2019 pada 6 September 2019. Masih pada  2019, ia muncul sebagai Karla, seorang wanita tunawisma hamil yang menyerahkan bayinya untuk diadopsi, dalam serial antologi komedi romantis Prime Video Modern Love.