Jabarkan Karier dari Finn Wolfhard

Wolfhard mendapat pekerjaan akting pertamanya dari Craigslist. Dia membuat debut televisinya sebagai Zoran di The 100, diikuti dengan peran sebagai Jordie Pinsky di Supernatural.

Pada tahun 2016, Wolfhard memainkan peran Mike Wheeler di serial Netflix, Stranger Things. Ia mengikuti audisi untuk peran tersebut melalui video setelah melihat sebuah casting terbuka. Pemeran serial ini memenangkan SAG Award untuk kategori Outstanding Performance by an Ensemble in a Drama Series.

Dia bermain Richie Tozier dalam film adaptasi dari Stephen King, It, yang dirilis pada tanggal 8 September 2017. Casting Wolfhard pada Stranger Things dan It yang mengambil latar tahun 80-an, telah menjadi sebuah kebetulan. Menurut Wolfhard, dia awalnya diberikan peran sebagai Richie saat Cary Fukunaga sebagai sutradara dan rekan penulis, namun ketika Fukunaga meninggalkan proyek ini karena perbedaan kreatif, peran tersebut berhasil didapatkannya dan diperbolehkan untuk melanjutkan Stranger Things. Begitu Andy Muschietti menjadi sutradara, Wolfhard harus kembali audisi untuk peran Richie.

Pada tahun 2018, Wolfhard memerankan Tyler, seorang pengantar pizza yang altruistik dan bijaksana, dalam film komedi yang disutradarai Ken Marino, Dog Days. Di serial animasi Netflix, Carmen Sandiego, ia menyuarakan "Player", pemeran utama. Serial yang terdiri dari dua puluh episode tersebut, yang diputar perdana pada 18 Januari 2019.

Pada tahun 2019, Wolfhard mengulangi perannya sebagai Richie muda dalam kilas balik untuk sekuel It Chapter Two (2019). Ia juga ikut membintangi The Goldfinch, adaptasi novel Donna Tartt yang disutradarai oleh John Crowley, memerankan Boris Pavlikovsky Muda, seorang siswa Ukraina dan pembuat onar. Wolfhard bukanlah pilihan pertama sutradara. Dia ingin aktor Rusia asli untuk Boris, tetapi aksen Rusia Wolfhard yang hampir sempurna dalam audisinya membantunya mendapatkan peran itu. Juga pada tahun itu, Wolfhard mengisi suara Pugsley Addams dalam remake animasi dari The Addams Family, yang tayang perdana pada 11 Oktober.

Pada Januari 2020, Wolfhard memerankan Miles dalam film Amblin, The Turning, sebuah adaptasi dari novel karya Henry James, The Turn of the Screw, saat membuat debutnya di Festival Film Sundance dengan film omnibus berlatar Miami, Omniboat: A Fast Boat Fantasia. Wolfhard kemudian debut di SXSW Festival Film pada bulan Maret dengan sutradara Jeremy Schaulin-Rioux dan Film Boldly menghasilkan film pendek, Rules for Werewolves. Dia mengisi suara untuk dua produksi Adult Swim, animasi spesial, Smiling Friends oleh Zach Hadel dan Michael Cusack, yang tayang perdana pada 1 April 2020 dan serial animasi JJ Villard's Fairy Tales sebagai Boypunzel, versi Rapunzel yang ditukar gender. Wolfhard bergabung dengan adaptasi serial televisi Quibi yang disutradarai Jason Reitman, Home Movie: The Princess Bride, untuk mengumpulkan uang bagi World Central Kitchen, yang dirilis pada Juli 2020,

Pada Agustus 2020, Wolfhard ikut membintangi Audible Original, When You Finish Saving the World, yang ditulis oleh Jesse Eisenberg. Buku audio ini diadaptasi menjadi film drama komedi, A24, When You Finish Saving the World, dengan Julianne Moore dan Wolfhard berperan sebagai ibu dan anak, disutradarai dan ditulis oleh Jesse Eisenberg dan diproduksi oleh Moore, Emma Stone dan Dave McCary. Pada 19 Agustus 2020, diumumkan bahwa Wolfhard telah bergabung dengan film animasi stop-motion karya sutradara Guillermo del Toro, Pinocchio, berperan sebagai Candlewick.

Pada November 2021, Wolfhard berperan sebagai Trevor dalam Ghostbusters: Afterlife arahan Jason Reitman. Pada bulan yang sama, diumumkan Wolfhard akan berperan dalam film epik fantasi A24, The Legend of Ochi, disutradarai oleh Isaiah Saxon.