Jabarkan Kehidupan awal dari Avery Dulles

Dulles lahir di Auburn, New York, putra dari pasangan John Foster Dulles, yang di kemudian hari menjadi Menteri Luar Negeri Amerika Serikat serta digunakan namanya pada Bandar Udara Internasional Washington Dulles, dan Janet Pomeroy. Pamannya adalah Allen Welsh Dulles, Direktur CIA. Kakek buyutnya, John W. Foster, dan paman buyutnya, Robert Lansing, juga pernah menjabat sebagai Menteri Luar Negeri A.S. Kakeknya dari pihak ayah, Allen Macy Dulles, adalah pengajar di Auburn Theological Seminary, suatu institusi pendidikan Presbiterian, dan menerbitkan karya-karya dalam bidang eklesiologi, bidang yang kelak ditekuni juga secara akademis oleh Dulles setelah memeluk iman Katolik.

Ia menempuh pendidikan sekolah dasar di St. Bernard's School, New York City, lalu pendidikan menengahnya ditempuh di Swiss dan Choate School (sekarang Choate Rosemary Hall) di Wallingford, Connecticut. Setelah itu, ia memasuki pendidikan tinggi di Harvard College pada tahun 1936.

Dulles dibesarkan sebagai seorang Protestan Presbiterian, namun ia beralih menjadi seorang agnostik ketika berkuliah di Harvard. Keraguannya akan hal-hal religius menjadi berkurang akibat suatu momen personal yang membekas di hatinya, yakni ketika sedang berjalan-jalan di luar saat hari hujan ia memerhatikan suatu pohon yang mulai berbunga di tepi Sungai Charles; setelah momen tersebut ia tidak pernah lagi "meragukan keberadaan Allah yang mahabaik dan mahakuasa". Ia menuliskan bagaimana keyakinan teisme dalam dirinya berubah haluan ke iman Katolik: "Semakin saya menyelidikinya, semakin saya terkesan dengan konsistensi dan keagungan ajaran Katolik." Konversinya ke iman Katolik terlaksana pada musim gugur tahun 1940.

Setelah memenangkan Hadiah Esai Phi Beta Kappa dan lulus dari Harvard pada tahun 1940, Dulles melewatkan waktu satu setengah tahun di Harvard Law School, dan pada periode tersebut ia mendirikan "St. Benedict Center". Ia menjalani tugas di Angkatan Laut Amerika Serikat selama Perang Dunia II, dengan pangkat terakhir Letnan. Karena tugasnya sebagai penghubung dengan Angkatan Laut Prancis, Dulles dianugerahi Croix de guerre Prancis.

Serikat Yesus dan penunjukan sebagai kardinal

Setelah bebas tugas dari Angkatan Laut pada tahun 1946, Avery Dulles menggabungkan diri dalam Serikat Yesus (S.J.), dan ditahbiskan menjadi imam pada tahun 1956. Setelah setahun di Jerman, ia menempuh studi eklesiologi di Universitas Gregoriana di Roma, dan mendapat gelar Doctor of Sacred Theology (S.T.D.) pada tahun 1960.

Dulles mendapat tugas mengajar di Woodstock College dari tahun 1960 sampai 1974, dan di Catholic University of America (CUA) dari tahun 1974 dampai 1988. Ia menjadi profesor tamu di Universitas Gregoriana (Roma), Weston School of Theology, Union Theological Seminary (New York), Princeton Theological Seminary, Virginia Theological Seminary, Lutheran Theological Seminary at Gettysburg, Boston College, Campion Hall, Oxford, University of Notre Dame, Katholieke Universiteit Leuven, Yale University, dan St. Joseph's Seminary, Dunwoodie. Ia menulis lebih dari 700 artikel tentang topik-topik teologis, serta 22 buku. Pada tahun 1994, ia menjadi salah seorang penandatangan dokumen .

Dulles sempat menjabat sebagai ketua dari Catholic Theological Society of America maupun American Theological Society, dan profesor emeritus di CUA, kemudian bertugas di Komisi Teologi Internasional serta sebagai salah seorang anggota dalam dialog Katolik–Lutheran di Amerika Serikat. Dulles bersikap kritis terhadap teologi dual-kovenan, terutama sebagaimana dipahami dalam dokumen Reflections on Covenant and Mission yang dikeluarkan oleh Konferensi Uskup Katolik Amerika Serikat (United States Conference of Catholic Bishops, USCCB). Ia juga pernah menjadi penasihat Komite Doktrin dalam Konferensi Uskup Katolik Nasional (sebelum tergabung dalam USCCB).

Kendati para anggota tarekat Yesuit mengucapkan suatu janji untuk tidak mengejar kehormatan gerejani dan normalnya tidak menerima kenaikan jabatan di dalam hierarki Gereja, Dulles ditunjuk sebagai kardinal pada tanggal 21 Februari 2001, oleh Paus Yohanes Paulus II. Ia tidak ditahbiskan menjadi uskup, sebagaimana biasanya, karena sang paus memberinya dispensasi. Penugasan titulernya adalah sebagai Kardinal-Diakon Santissimi Nomi di Gesù e Maria in Via Lata. Karena telah mencapai usia 80 tahun sebelum menjadi kardinal, Kardinal Dulles tidak pernah memenuhi syarat untuk memberikan suara dalam konklaf. Kardinal Dulles menjadi seorang anggota kehormatan tanpa hak memberikan suara di dalam USCCB.