Jabarkan Generasi kedua (1997-2011) dari Seri IndyCar

Era perang persaingan pabrikan mesin (1997-2005)

Mulai tahun 1997, mobil IRL didukung oleh mesin berkapasitas 4.0 L V8, bahan bakar methanol, berbasis produksi, jenis normally aspirated. Mesin ini diproduksi oleh Oldsmobile (di bawah label Aurora) dan Nissan (dengan label merek Infiniti). Per aturan IRL, harga satu unit mesin dijual tidak lebih dari US$ 80.000 dengan syarat putaran mesin maksimal sampai 10.500 rpm. Mesin jenis ini mampu mengeluarkan tenaga sekitar 700 daya kuda (520 kW).

Regulasi mesin kemudian diganti dengan kebijakan mesin formula 2000-2004. Kapasitas mesin diturunkan dari 4.000 cc menjadi 3.500 cc dan persyaratan untuk blok mesin yang harus berbasis produksi dihapuskan. Aturan ini digunakan sampai tahun 2003. Pada tahun 2004 setelah beberapa kecelakaan terjadi termasuk kecelakaan fatal Tony Renna dan kecelakaan parah Kenny Bräck, kapasitas mesin kemudian dikurangi menjadi 3000 cc untuk mengekang kecepatan tertinggi.

Pengguna mesin Infiniti, meski mesinnya reliabel, turun secara signifikan dibandingkan dengan mesin Aurora pada tahun 1997 yang mendapat banyak tim yang pada awalnya merupakan pengguna Infiniti. Pada akhir musim 1998, hanya sedikit tim dengan anggaran rendah yang menggunakan Infiniti. Namun di awal musim 1999 tim Cheever Racing, tim yang didanai dengan baik, memilih untuk mengembangkan mesin dengan pemilik tim Eddie Cheever yang memperluas tim ke dua mobil dan membawa saudaranya Ross Cheever sebagai pembalap tes. Pada tahun 2000, mesin Infiniti telah meningkat secara nyata dan Cheever merebut kemenangan pertama marque di Pikes Peak International Raceway. Namun terlepas dari keberhasilan yang meningkat dan adanya beberapa tim beralih ke Infiniti, perusahaan yang merupakan anak Nissan tersebut meninggalkan seri ini setelah musim 2002 untuk fokus menjadi pemasok tunggal mesin di seri baru yang bernama Seri Pro Infiniti (sekarang Firestone Indy Lights).

Sebagai bagian dari penghentian perdagangan merek Oldsmobile oleh General Motors, mesin Olds diganti nama menjadi mesin Chevrolet yang dimulai pada musim 2002. Namun upaya tersebut tidak dapat bersaing dengan program besar-besaran dua pabrikan Jepang yaitu Toyota dan Honda mulai tahun 2003. Pada bulan Agustus 2003 Chevrolet mengumumkan kepada publik bahwa mesinnya yang dinamai "Gen IV" yang dibangun oleh Cosworth telah siap untuk digunakan di ajang IRL meski sesungguhnya saat itu Cosworth merupakan perusahaan yang dimiliki Ford Motor Company, saingan utama General Motors. Pada tanggal 4 November 2004 Chevrolet menyatakan bahwa akan mengakhiri program mesin IRL-nya efektif pada akhir musim 2005 dengan alasan biaya. Direktur GM Racing Doug Duchardt menyatakan bahwa program mesin balap IRL "tidak sesuai dengan tujuan kami".

Pada tahun 2003 Toyota datang ke IRL setelah membelot dari ajang CART. Toyota memenangkan balapan pertama mereka di Miami dilanjutkan kemenangan di Indianapolis 500 dan juara musim kategori pabrikan mesin. Ironisnya di musim 2004 Toyota hanya memiliki satu podium dalam tujuh balapan terakhir jelang musim 2004 berakhir dan hanya Penske Racing sebagai satu-satunya tim bermesin Toyota yang bisa tampil kompetitif di musim 2005. Pada bulan November 2005, pejabat perusahaan Toyota mengumumkan penarikan mundur perusahaan dari balapan roda terbuka Amerika Serikat dan penghentian segera dari program IRL-nya, bertepatan dengan masuknya Toyota ke ajang rival IRL lainnya yaitu NASCAR tepatnya untuk Craftsman Truck Series sejak musim 2004 dan juga penghentian program IMSA-nya.

Honda juga datang ke IRL pada tahun 2003 dan pada tahun 2005 mereka menjadi produsen mesin yang dominan.

Era pabrikan spek mesin tunggal

Mulai tahun 2006 Honda menjadi satu-satunya pabrikan mesin di Seri IndyCar dan terus berlanjut dalam kapasitasnya sampai 2011. Langkah Honda menjadi pemasok spek manufaktur mesin IndyCar Series dilakukan saat itu karena Chevrolet dan Toyota memilih pamit dari ajang IndyCar Series setelah musim 2005. Mesin Honda V8 yang dikembangkan bersama dan ditune-up oleh Ilmor (yang sebagian sahamnya dimiliki Roger Penske) menjadi mesin yang kompetitif dengan perawatan, tune-up, pengaturan dan dukungan yang supportif dari semua pihak yang terlibat.

Selama waktu itu, karena Seri IndyCar hanya memiliki satu produsen mesin, Honda fokus untuk meminimalkan kegagalan mesin dan meminimalkan biaya pengeluiaran daripada mengalahkan saingan. Dengan demikian, mesinnya tidak diatur. Mesinnya terbukti tahan lama dengan tidak adanya kegagalan mesin di Indy dari tahun 2006 sampai 2010 sekaligus juga menurunkan jumlah kecelakaan. Sebagian besar mesin termasuk yang digunakan untuk Indianapolis 500, digunakan kembali untuk beberapa balapan dan dimaksudkan untuk menempuh jarak 1.200 mil (1.931 kilometer) sebelum kemudian disegarkan dan dibangun kembali. Mesin Honda hanya tersedia melalui pengaturan sewa dari Honda yang untuk satu musim penuh (pada hitungan 2010) menghabiskan biaya sebesar US$ 935.000 per musim/mobil.