Jabarkan Perkawinan dan keluarga dari John Foster Dulles

Baik Foster kakeknya maupun Robert Lansing pamannya, suami dari Eleanor Foster, pernah menjabat sebagai Menteri Luar Negeri Amerika Serikat. Allen Welsh Dulles, adik laki-lakinya, menjabat sebagai Direktur CIA pada masa kepemimpinan Dwight D. Eisenhower. Eleanor Lansing Dulles, adik perempuannya, dikenal karena sumbangsihnya dalam kesuksesan pemulihan ekonomi Eropa pascaperang selama 20 tahun pengabdiannya di Departemen Luar Negeri Amerika Serikat.

Pada tanggal 26 Juni 1912, Dulles menikahi Janet Pomeroy Avery (1891–1969), bersamanya ia dikaruniai dua orang putra dan seorang putri. Putra sulung mereka, John W. F. Dulles (1913–2008), menjadi profesor sejarah di University of Texas at Austin dan spesialisasinya adalah Brasil. Putri mereka, Lillias Dulles Hinshaw (1914–1987), menjadi seorang pendeta Presbiterian. Putra bungsu mereka, Avery Dulles (1918–2008), beralih keyakinan ke iman Katolik dan menggabungkan diri dalam tarekat Yesuit, serta menjadi teolog Amerika Serikat pertama yang ditunjuk sebagai kardinal.