Jabarkan 2006–2009 dari Scott Dixon

Tim Ganassi pindah memakai mesin Honda untuk musim 2006 dan ketika Dixon bermitra dengan pembalap Inggris Dan Wheldon, pemenang Indianapolis 500 2005 sekaligus merupakan juara bertahan musim sebelumnya. Sebelum musim IRL dimulai, mereka berhasil bergabung sebagai tim satu mobil (dengan pembalap NASCAR Casey Mears) untuk memenangkan lomba ketahanan Daytona 24 Jam. Dixon kembali berhasil menang di lomba Grand Prix Indy di Watkins Glen dan menjadi pembalap pertama yang memenangkan perlombaan IRL dalam kondisi basah. Dalam lomba di Nashville Superspeedway, ia memenangkan Gibson Guitar Trophy dengan keunggulan selisih tipis atas rekan setimnya Wheldon. Dixon finis keempat dalam klasemen, menyelesaikan total 2504 lap dari kemungkinan 2510 lap serta menjadi satu-satunya pembalap yang mampu masuk finis secara utuh dalam setiap lomba. Di klasemen akhir ia hanya tertinggal 15 poin di belakang Sam Hornish Jr. dan Wheldon.

Dixon meraih peringkat kedua di klasemen IndyCar musim 2007 dengan selisih kurang 13 poin di belakang Dario Franchitti. Selama gelaran lomba terakhir di Chicagoland, Dixon bersaing ketat melawan Franchitti dan sempat unggul sampai lap terakhir sebelum mobilnya mogok karena kehabisan bensin. Petaka ini membuat Franchitti melenggang mulus menjadi juara musim. Sebelumnya di tengah musim Dixon mencetak kemenangan keempat di Infineon Raceway dan kemenangan ketiga berturut-turut di lomba Camping World Watkins Glen Grand Prix. Ia juga mencetak empat kali finis posisi kedua termasuk di 2007 yang dipendekan karena cuaca buruk serta raihan sepuluh kali finis Top 10 selama musim berjalan. Dixon lantas mendominasi lomba Firestone Indy 200 yang tertunda akibat hujan di Nashville Superspeedway yang menjadi kemenangan beruntun di trek yang sama dalam dua tahun berturut-turut dan kemenangan kedua berturut-turut musim ini. Ia memenangkan balapan berikutnya yaitu Honda 200 pada 22 Juli untuk menjadi pembalap ketiga dalam sejarah yang memenangkan tiga balapan IRL berturut-turut, bergabung dengan Wheldon dan Kenny Bräck.

Pada 5 Agustus, Dixon berusaha memenangkan lomba keempat secara beruntun di Firestone Indy 400, ketika ia terlibat dalam kecelakaan enam mobil. Kru pit Dixon memperbaiki mobilnya dengan cermat untuk melaju di sisa dua lap dan menghasilkan poin perlombaan tetapi kondisi ini sekaligus mengakhiri rentetan mulus 28 lomba berturut-turut - sejak terakhir kali tersingkir di lomba Speedagoland Speedway pada September 2005 - di mana Dixon tidak tersingkir.

Musim 2008 menjadi musim yang sangat sukses bagi Dixon yang memenangkan kejuaraan untuk kedua kalinya serta memenangkan lomba Indianapolis 500 pertamanya usai start dari posisi pole. Kemenangan Indianapolis 500 ini menjadi kemenangan kedua untuk pemilik mobil Chip Ganassi. Ia juga menang di Homestead, Texas, Nashville, Edmonton dan Kentucky sekaligus menyamai rekor enam kemenangan selama satu musim. Dalam lomba penentuan gelar di Chicagoland Speedway, Dixon minimal harus finis di urutan kedelapan jika Helio Castroneves memenangkan lomba. Ia finis di urutan kedua dibelakang Castroneves skema foto finis yang ketat. Kepada media Dixon mengatakan bahwa 2008 menjadi tahun yang luar biasa dan tak terlupakan. "Menikah, memenangkan Indy 500, memenangkan kejuaraan dalam satu tahun - tidak terlalu banyak orang yang mungkin dapat mengatakan bahwa mereka telah melakukan itu". Situs Motorsport.com melangkah lebih jauh dengan mengatakan bahwa Dixon "sekarang dapat mengklaim sebagai terbaik yang terbaik di balap roda terbuka Amerika, terutama setelah unifikasi tahun ini dengan ajang Champ Car".

Di Kentucky ia mempertajam catatan lap memimpin dalam kariernya menjadi 2149 lap dan menjadi pembalap kelima dalam sejarah IndyCar yang memimpin lebih dari 2000 lap. Juga di Kentucky, Dixon menggantikan Alex Zanardi sebagai pembalap IndyCar yang paling banyak menang untuk Chip Ganassi Racing dengan 16 kali kemenangan. Juga dengan raihan posisi pole di Detroit Indy Grand Prix memberinya tujuh pole untuk tahun itu dan membawanya ke posisi kedua sebagai peraih pole terbanyak sepanjang masa dengan 15 pole. Selain itu, ia memimpin 869 lap sepanjang tahun yang menjadi rekor sepanjang masa untuk satu musim. Tepat sebelum lomba di Chicagoland, diumumkan bahwa rekan setim Wheldon akan pindah ke Panther Racing pada 2009 dan mitra baru Dixon adalah Dario Franchitti yang akan kembali dari NASCAR.

Sebagai wujud penghargaan atas kemenangan di Seri IndyCar dan lomba Indianapolis 500, Dixon terpilih menjadi Olahragawan Terbaik Selandia Baru 2008 dalam acara Halberg Awards yang diadakan pada Februari 2009.

Dixon adalah satu dari lima tokoh olahraga bermotor Selandia Baru yang dihormati dalam edisi khusus perangko New Zealand Post. Pembalap lainnya adalah: Denny Hulme, Juara Dunia Formula Satu 1967; Bruce McLaren, perancang mobil balap, pengemudi, insinyur dan penemu yang namanya diabadikan di tim McLaren; Ivan Mauger, pemenang enam kali Kejuaraan Dunia Speedway dan terpilih sebagai pembalap speedway terbesar abad ke-20; dan Hugh Anderson, empat kali juara dunia Grand Prix Sepeda Motor.

Pada awal musim 2009 Dixon hanya mampu finis keenam belas dan kelima belas dalam dua lomba pertama di St. Petersburg dan Long Beach. Sejak saat itu ia menaiki podium sebanyak delapan kali dengan rincian kemenangan di Kansas, Milwaukee, Richmond, Mid-Ohio dan Motegi serta finis kedua di Chicago dan ketiga di Texas, Watkins Glen dan Edmonton. Ia memimpin 73 lap (terbanyak) di Indianapolis 500 tetapi hanya mampu keenam. Kemenangan dominannya yang diraih di Mid-Ohio dengan selisih 29,7 detik adalah kemenangan ke-20 di IRL (21 dalam kariernya), membuatnya menjadi pembalap paling sukses di IRL.

Ada persaingan yang cukup besar antara ia dan rekan setimnya yaitu Franchitti yang baru kembali dari NASCAR. Franchitti mencetak empat kemenangan, dua posisi kedua dan dua posisi ketiga dan memimpin sampai ke lomba akhir musim di Homestead dengan tertinggal hanya lima poin di belakang Dixon. Yang memperumit masalah adalah bahwa tim Penske dengan pembalap Ryan Briscoe, hanya tertinggal tiga poin, sehingga siapa pun dari tiga pembalap tersebut yang bisa menang di Homestead akan menjadi juara musim. Dixon memulai lomba di belakang Franchitti di barisan depan dan bertarung ketat Briscoe untuk sebagian besar balapan. Namun konsekuensinya dua pembalap ini terpaksa mengadu strategi bahan bakar dengan hanya beberapa lap tersisa sampai akhirnya kemenangan lomba bersama dengan gelar juara berhasil diraih Franchitti dengan strategi penghematan bahan bakar. Dixon hanya mampu finis ketiga dalam perlombaan dan kedua dalam klasemen dengan selisih satu poin di atas Briscoe.