Jabarkan Awal Perang Dingin, 1953–1966 dari Badan Intelijen Pusat

Allen Dulles, yang pernah menjabat sebagai perwira operasi kunci OSS di Swiss selama Perang Dunia II, menggantikan Smith ketika kebijakan A.S. didominasi oleh paham antikomunisme. Berbagai sumber bermunculan; sumber yang paling jelas adalah penyelidikan dan penyalahgunaan kekuasaan oleh Senator Joseph McCarthy, doktrin pengurungan sistematis diam-diam yang dikembangkan George Kennan, Blokade Berlin, dan Perang Korea. Dulles menikmati fleksibilitas yang luar biasa karena abangnya, John Foster Dulles, adalah Menteri Luar Negeri waktu itu.

Kekhawatiran seputar Uni Soviet dan kesulitan mendapatkan informasi dari masyarakatnya yang tertutup, yang bisa ditembus beberapa agen, membuahkan sejumlah solusi berbasis teknologi canggih. Salah satu kesuksesan pertamanya adalah pesawat Lockheed U-2 yang mampu mengambil gambar dan mengumpulkan sinyal elektronik dari ketinggian melebihi jangkauan pertahanan udara Soviet. Setelah Gary Powers ditembak jatuh oleh rudal permukaan-ke-udara SA-2 tahun 1960 dan mengakibatkan insiden internasional, SR-71 dikembangkan untuk mengambil alih tugas ini.

Pada masa itu, terjadi sejumlah aksi tersembunyi terhadap gerakan-gerakan sayap kiri yang dianggap komunis. CIA menjatuhkan sebuah pemerintahan asing untuk pertama kalinya dalam kudeta Iran 1953 atas permintaan Winston Churchill. Beberapa operasi terbesarnya ditujukan ke Kuba selepas penggulingan kediktatoran Fulgencio Batista, termasuk upaya pembunuhan Fidel Castro dan Invasi Teluk Babi yang gagal. Beberapa pihak berpendapat bahwa penempatan rudal oleh Soviet di Kuba terjadi secara tidak langsung setelah mereka sadar telah dikhianati oleh seorang pembelot A.S.-Britania sejak awal, Oleg Penkovsky.

CIA, bekerja sama dengan militer, membentuk National Reconnaissance Office (NRO) untuk mengoperasikan pesawat mata-mata seperti SR-71 dan satelit terbaru. Fakta bahwa Amerika Serikat mengoperasikan sejumlah satelit mata-mata terus dirahasiakan selama beberapa tahun, sama seperti fakta keberadaan NRO.

Salah satu operasi terbesar yang pernah dilancarkan oleh CIA adalah bantuan untuk Mobutu Sese Seko di Zaïre.

Indochina dan Perang Vietnam, 1954–1975

Rombongan Patti dari OSS tiba di Vietnam menjelang akhir Perang Dunia II. Mereka berinteraksi dengan sejumlah pimpinan faksi Vietnam, termasuk Ho Chi Minh. Meski tim patti meneruskan proposal Ho untuk tahapan kemerdekaan yang rekan transisinya adalah Prancis atau Amerika Serikat, kebijakan pengurungan yang dijalankan AS menentang pembentukan pemerintahan apapun yang bersifat komunis.

Misi CIA pertama ke Indochina dengan kode Saigon Military Mission dilaksanakan pada tahun 1954 di bawah pimpinan Edward Lansdale. Para pengamat di Amerika Serikat mencoba memperkirakan perubahan kekuatan politik seandainya hasil referendumnya adalah penggabungan Vietnam Utara dan Selatan atau Vietnam Selatan memutuskan merdeka. Awalnya, fokus AS di Asia Tenggara adalah Laos, bukan Vietnam.

Selama periode keterlibatan tempur Amerika Serikat dalam Perang Vietnam, muncul perdebatan seputar kemajuannya di internal Departemen Pertahanan pimpinan Robert McNamara, CIA, dan staf intelijen Military Assistance Command Vietnam. Umumnya, militer secara konsisten lebih optimis ketimbang CIA. Sam Adams, seorang pengamat junior CIA yang bertugas menghitung kerugian aktual yang dialami musuh, akhirnya mundur dari CIA setelah mengungkapkan kekhawatirannya kepada Direktur Central Intelligence Richard Helms atas estimasi yang diubah-ubah dengan alasan politik antaragen dan Gedung Putih. Adams kemudian menulis buku War of Numbers.