Jabarkan Napoli, Orvieto, Roma (1259–1268) dari Thomas Aquinas

Pada tahun 1259, Thomas menyelesaikan masa jabatan pertamanya di studium generale dan pergi meninggalkan Paris sehingga anggota lain dari tarekatnya berkesempatan memperoleh pengalaman mengajar ini. Ia kembali ke Napoli tempat ia ditunjuk sebagai pengkhotbah atau pewarta umum oleh kapitel provinsial pada tanggal 29 September 1260. Pada bulan September 1261, ia dipanggil ke Orvieto sebagai lektor (pengajar) biara yang bertanggung jawab atas formasi pastoral para frater yang tidak dapat menempuh studi di studium generale. Di Orvieto, Thomas menyelesaikan penulisan Summa contra Gentiles, dan menulis Catena aurea (Rantai Emas), serta menghasilkan berbagai karya bagi Paus Urbanus IV seperti liturgi untuk Hari Raya Tubuh dan Darah Kristus yang baru dilembagakan ketika itu dan Contra errores Graecorum (Melawan Kekeliruan-Kekeliruan Umat Yunani). Sejumlah himne yang ditulis Thomas untuk Hari Raya Tubuh dan Darah Kristus masih dinyanyikan hingga saat ini, misalnya Pange Lingua, Tantum Ergo, dan Panis Angelicus. Kendati pernah menjadi isu yang diperdebatkan, keilmuan modern telah mengonfirmasikan bahwa Thomas memang penulis teks lagu-lagu tersebut.

Pada bulan Februari 1265, Paus Klemens IV yang baru terpilih memanggil Thomas ke Roma untuk melayani sebagai teolog kepausan. Pada tahun yang sama ia ditugaskan oleh Kapitel Dominikan Anagni untuk mengajar di studium conventuale di biara Santa Sabina, Roma, yang didirikan beberapa tahun sebelumnya pada tahun 1222. Studium di Santa Sabina sekarang menjadi tempat para frater Dominikan menjalani masa percobaan, studium provinciale pertama tarekat ini, suatu sekolah menengah antara studium conventuale dan studium generale. Sebelum itu Provinsi Roma tidak memberikan pendidikan khusus dalam bentuk apapun, tidak ada kesenian, tidak ada filsafat; yang ada hanya sekolah-sekolah biara yang sederhana, dengan pendidikan teologi dasar bagi frater-frater penghuni, di Toskana dan Italia selatan selama beberapa dasawarsa pertama terbentuknya tarekat tersebut. Namun, studium baru di Santa Sabina berfungsi sebagai suatu sekolah bagi provinsi tersebut, suatu studium provinciale. Tolomeo da Lucca, seorang rekan dan biograf awal Thomas, menuliskan bahwa Thomas mengajar subjek-subjek filsafat secara lengkap, baik moral maupun kodrat, di studium Santa Sabina.

Pada masa tugasnya di studium provinciale Santa Sabina tersebut Thomas mengawali penulisan karyanya yang paling terkenal, Summa theologiae, yang secara khusus ia maksudkan untuk para mahasiswa tingkat awal: "Karena seorang doktor kebenaran Katolik semestinya tidak hanya mengajarkan yang cakap, tetapi dia ada pula untuk mengajar para pemula. Seperti yang sang Rasul katakan dalam 1 Korintus 3:1–2, yang belum dewasa dalam Kristususulah yang kuberikan kepadamu, bukanlah makanan keras, maksud yang kami usulkan dalam karya ini adalah untuk menyampaikan hal-hal terkait agama Kristiani, dengan suatu cara yang sepatutnya untuk pengajaran para pemula." Ketika di sana ia juga menulis beragam karya lain seperti Compendium Theologiae dan Responsio ad fr. Ioannem Vercellensem de articulis 108 sumptis ex opere Petri de Tarentasia (Tanggapan terhadap Saudara Yohanes dari Vercelli Mengenai 108 Artikel yang Diambil dari Karya Petrus dari Tarentaise). Dalam posisinya sebagai pimpinan studium, Thomas menyelenggarakan serangkaian acara debat penting seputar topik kekuasaan Allah, yang ia rangkai dalam karya tulisnya yang berjudul De potentia. Nicola Brunacci (1240–1322) termasuk salah seorang mahasiswa Thomas di studium provinciale Santa Sabina dan kemudian studium generale Paris. Pada bulan November 1268, ia tercatat bersama dengan Thomas dan Reginaldo dari Piperno, rekan sekaligus asisten Thomas, ketika mereka melakukan perjalanan meninggalkan Viterbo menuju Paris untuk mengawali tahun akademik baru. Mahasiswa Thomas yang lain di studium provinciale Santa Sabina misalnya Beato Tommasello da Perugia.

Thomas tetap bertugas di studium Santa Sabina dari tahun 1265 sampai ia dipanggil kembali ke Paris pada tahun 1268 untuk menjalani masa jabatan mengajarnya yang kedua. Setelah kepergiannya ke Paris pada tahun 1268 dan berlalunya waktu, aktivitas-aktivitas pedagogis di studium provinciale Santa Sabina dipisahkan ke dalam dua kampus. Satu rumah/biara baru tarekatnya di Gereja Santa Maria sopra Minerva didirikan dengan suatu awal yang sederhana pada tahun 1255 sebagai suatu komunitas bagi kaum wanita yang baru bergabung, namun tumbuh dengan cepat dalam hal ukuran dan arti pentingnya setelah diserahkan pengelolaannya kepada para frater Dominikan pada tahun 1275. Pada tahun 1288, komponen teologi dalam kurikulum provinsial untuk pendidikan para frater dipindahkan dari studium provinciale Santa Sabina ke studium conventuale di Santa Maria sopra Minerva, yang didesain ulang sebagai suatu studium particularis theologiae. Studium tersebut pada abad ke-16 kelak bertransformasi menjadi Kolese Santo Thomas (). Pada abad ke-20, kolese itu direlokasi ke rumah/biara di Santi Domenico e Sisto dan kemudian diubah menjadi Universitas Kepausan Santo Thomas Aquinas, Angelicum.

Masa mengajar kedua di Paris (1269–1272)

Pada tahun 1268, tarekatnya menugaskan Thomas sebagai Magister regens di Universitas Paris untuk kedua kalinya, suatu jabatan yang diembannya sampai musim semi tahun 1272. Salah satu alasan di balik penugasan yang mendadak tersebut tampaknya diakibatkan oleh timbulnya "Averroisme" atau "Aristotelianisme radikal" di universitas-universitas. Sebagai tanggapan atas apa yang dipandang sebagai kekeliruan-kekeliruan itu, Thomas menulis dua karya tulis, salah satunya berjudul De unitate intellectus, contra Averroistas (Tentang Kemanunggalan Intelek, melawan Kaum Averrois), yang di dalamnya ia berargumen mengenai ketidaksesuaian Averroisme dengan ajaran Kristiani. Selama masa jabatannya yang kedua ini, ia merampungkan bagian kedua Summa Theologiae serta menulis De virtutibus dan De aeternitate mundi, contra murmurantes (Tentang Keabadian Dunia Ini, melawan Para Penggerutu); karya yang disebutkan terakhir membahas paham kontroversial Averrois dan Aristotelian mengenai tiada berawalnya dunia ini.

Perbedaan pendapat dengan beberapa tokoh penting Fransiskan pada waktu yang relatif bersamaan mengakibatkan masa jabatan keduanya jauh lebih berat dan menantang daripada masa jabatan pertamanya. Setahun sebelum Thomas kembali mengemban jabatan tersebut, pada ajang debat di Paris tahun 1266–67, seorang magister Fransiskan bernama William Baglione menuduh Thomas mempromosikan paham Averrois, kemungkinan besar menganggapnya sebagai salah seorang di antara "para pemimpin buta dari kaum buta". Eleonore Stump mengatakan, "Telah dikemukakan juga secara persuasif bahwa De aeternitate mundi karya Aquinas ditujukan secara khusus terhadap rekannya [pengajar] teologi dari [tarekat] Fransiskan, John Pecham."

Pada kenyataannya, Thomas sangat terganggu dengan merebaknya Averroisme dan merasa marah ketika ia mendapati Sigerus dari Brabant sedang mengajarkan penafsiran Averroistik mengenai Aristoteles kepada para mahasiswa Paris. Pada tanggal 10 Desember 1270, Uskup Paris Étienne Tempier mengeluarkan sebuah dekret yang menyatakan bahwa tiga belas proposisi Aristotelian dan Averroistik adalah bidah dan mengekskomunikasi siapa saja yang tetap mendukung paham-paham tersebut. Banyak pihak dalam komunitas gerejawi, yang disebut Agustinian, merasa khawatir kalau pengenalan akan Aristotelianisme dan Averroisme yang lebih ekstrem itu dapat mencemari kemurnian iman Kristiani. Dalam upayanya melawan kekhawatiran yang semakin besar terhadap pemikiran Aristotelian, Thomas menulis serangkaian bantahan antara tahun 1270 sampai 1272 untuk mengajar para Agustinian tersebut: De virtutibus in communi (Tentang Kebajikan-Kebajikan Secara Umum), De virtutibus cardinalibus (Tentang Kebajikan-Kebajikan Pokok), De spe (Tentang Harapan).

Tahun-tahun terakhir dan "jerami" (1272–1274)

Pada tahun 1272, Thomas mengambil cuti dari Universitas Paris ketika para Dominikan dari provinsi asalnya memanggilnya untuk mendirikan satu studium generale di mana saja dan untuk mengelola institusi itu seturut kehendaknya. Ia memilih untuk mendirikannya di Napoli, dan pindah ke sana untuk mengemban tugas sebagai Magister regens. Ia melewatkan waktunya di Napoli untuk mengerjakan bagian ketiga Summa Theologiae sambil memberikan pengajaran seputar beragam topik keagamaan. Ia juga berkhotbah kepada umat di Napoli, setiap hari selama masa Prapaskah tahun 1273. Khotbah-khotbahnya ketika itu, mengenai Sepuluh Perintah Allah, Syahadat (Pengakuan Iman), Doa Bapa Kami, dan Salam Maria, sangat populer.

Suatu ketika, pada tahun 1273, dalam kapel Santo Nikolas di rumah Dominikan di Napoli, setelah Ibadat Bacaan atau Matutinum, Thomas tetap tinggal di dalam kapel dan terlihat oleh seorang sakristan (yang diidentifikasi sebagai Domenico dari Caserta) kalau ia sedang terangkat ketika berdoa sambil menangis di hadapan ikon Kristus Tersalib. Kristus berkata kepada Thomas, "Engkau telah menulis dengan baik tentang Aku, Thomas. Upah apa yang akan engkau dapatkan atas pekerjaanmu?" Thomas menjawab, "Tidak ada selain Engkau, Tuhan." Dikatakan bahwa setelah percakapan tersebut terjadi sesuatu, tetapi Thomas tidak pernah membicarakannya ataupun menuliskannya.

Pada tanggal 6 Desember 1273, terjadi pengalaman mistik yang lain. Ketika sedang merayakan Misa, ia mengalami suatu ekstase dalam waktu yang sangat lama. Karena apa yang dialaminya, ia mengabaikan rutinitasnya dan menolak untuk mendiktekan Reginaldo dari Piperno, yang adalah asisten sekaligus bapa pengakuannya. Ketika Reginaldo mendesaknya untuk melanjutkan kembali pengerjaan karyanya, Thomas menjawab: "Reginaldo, aku tidak dapat, karena semua yang telah kutuliskan tampak seperti jerami bagiku" (mihi videtur ut palea). Akibatnya, Summa Theologiae tetap tidak terselesaikan hingga akhir hidupnya di dunia ini. Apa yang sebenarnya memicu perubahan sikap Thomas diyakini oleh umat Katolik sebagai semacam pengalaman adikodrati akan Allah. Setelah pergi tidur dan beristirahat, sebagian tenaganya pulih kembali.

Skisma Besar yang terjadi pada tahun 1054 menyebabkan perpisahan antara Gereja Latin yang dipimpin Paus (dikenal sebagai Gereja Katolik) di Barat dengan Patriarkat Konstantinopel di Timur (dikenal sebagai Gereja Ortodoks Timur). Dalam upayanya untuk menyatukan kembali Gereja Ortodoks Timur dan Gereja Katolik, Paus Gregorius X bermaksud menghimpun Konsili Lyon Kedua yang akan diadakan pada tanggal 1 Mei 1274 dan memanggil Thomas untuk turut menghadirinya. Dalam pertemuan tersebut Thomas diminta untuk mempresentasikan Contra errores Graecorum, karya tulisnya mengenai umat Yunani yang dibuat sekitar satu dasawarsa sebelumnya berdasarkan penugasan dari Paus Urbanus IV.

Dalam perjalanannya menuju Konsili, dengan menunggangi seekor keledai menyusuri Via Appia, kepalanya terantuk batang pohon yang tumbang dan ia menderita sakit parah. Ia kemudian segera dibawa ke Monte Cassino untuk menjalani pemulihan. Setelah beristirahat sejenak, ia kembali melanjutkan perjalanan, namun ia jatuh sakit lagi dan singgah di Biara Fossanova, suatu biara Sistersien. Para rahib di sana merawatnya selama beberapa hari, dan, ketika Thomas menerima ritus-ritus terakhirnya, ia menyatakan: "Aku telah menulis dan mengajarkan banyak tentang Tubuh yang teramat kudus ini, dan tentang sakramen-sakramen lain dalam iman Kristus, serta tentang Gereja Roma yang Kudus, yang kepada [keputusan dan] penilaiannya kupaparkan dan kuserahkan segala sesuatu yang telah kutuliskan [bilamana aku telah menuliskan sesuatu yang keliru]." Ia meninggal dunia pada tanggal 7 Maret 1274 ketika sedang menyajikan tafsir Kitab Kidung Agung.