ยุคมูโรมาจิ
ยุคมุโระมะชิ () ตรงกับค.ศ. 1336 - ค.ศ. 1568 ครึ่งหลังของศตวรรษที่ 14 อะชิคะงะ โยะชิมิสึ ได้ปราบปรามชนชั้นปกครองลงอย่างราบคาบ และตั้งรัฐบาลโชกุนขึ้นอีกครั้งที่ เคียวโตะ ซึ่งรัฐบาลโชกุนนี้ได้ปกครองญี่ปุ่นต่อมาเป็นเวลานานถึงสองศตวรรษเศษอันเป็นช่วงเวลาที่วัฒนธรรมของชนชั้นนักรบก็ได้กลืนวัฒนธรรมของชนชั้นปกครองลงอย่างราบคาบเช่นเดียวกัน อย่างไรก็ตามรัฐบาลโชกุนของตระกูลอะชิคะงะ เกิดจากการรวมตัวของขุนศึกสำคัญ ๆ ตามหัวเมืองต่าง ๆ เข้าด้วยกัน จึงเป็นธรรมดาที่การรวบอำนาจให้รัฐบาลมีเสถียรภาพนั้นเป็นไปได้อย่างลำบาก ดังนั้นในครึ่งหลังศตวรรษที่ 15 เป็นต้นมา ขุนศึกตามหัวเมืองต่าง ๆ จึงเริ่มทำสงครามแย่งชิงอำนาจกัน จนทั้งประเทศญี่ปุ่นตกเข้าสู่ยุคสงคราม ภายในยุคนี้เป็นยุคที่ชนชั้นนักรบมีอำนาจเหนือเกษตรกรและมีกรรมสิทธิเหนือที่ดินจึงเป็นการปกครองระบบศักดินาโดยสมบูรณ์ ด้านเศรษฐกิจก็เจริญรุ่งเรืองมาก เนื่องจากทำการค้ากับจีนสมัยหมิงด้านวัฒนธรรม ลัทธิเซนเป็นส่วนเพิ่มเติมให้กับวัฒนธรรมของชนชั้นปกครองและชนชั้นนักรบ ซึ่งเห็นรูปแบบได้จากตำหนักทอง (Kinkaku) ในปลายศตวรรษที่ 14 อันเป็นตัวแทนของวัฒนธรรมคิตะยะมะ (Kitayama) และตำหนักเงิน (Ginkaku) ในปลายศตวรรษที่ 15 อันเป็นตัวแทนของวัฒนธรรมฮิงะชิยะมะ (Higashiyama) การละคร อย่างเช่น โน เคียวเง็น และการต่อเพลง ก็เริ่มแพร่หลายสู่ประชาชนภายนอก ศิลปวัฒนธรรมดั้งเดิมของญี่ปุ่น อย่างเช่น พิธีชงชา การจัดดอกไม้ ก็เริ่มมีรากฐานมาจากยุคนี้ และในช่วงกลางศตวรรษที่ 16 พวกฝรั่ง เช่น ชาติโปรตุเกส และสเปนก็ได้นำอาวุธปืนยาวและศาสนาคริสต์เข้ามาเผยแพร่ที่ญี่ปุ่น
พระจักรพรรดิโกะ-ไดโงะ หลังจากที่ทรงล้มล้างรัฐบาลโชกุนคะมะกุระแล้ว ได้ทรงรื้อฟื้นระบอบการปกครองอันมีองค์พระจักรพรรดิเป็นศูนย์กลางขึ้นมาใหม่ เรียกว่า การฟื้นฟูปีเค็มมุ (Kemmu Restoration) สร้างความไม่พอใจให้แก่ชนชั้น"ซะมุไร"ซึ่งยังคงต้องการให้มีการปกครองของระบอบโชกุน ค.ศ. 1336 อะชิกะงะ ทะกะอุจิ ( ) มีชัยชนะเหนือทัพของพระจักรพรรดิโกะ-ไดโงะ ซึ่งนำโดย คุซุโนะกิ มะซะชิเงะ () ในยุทธการที่มินะโตะกะวะ () อะชิกะงะ ทะกะอุจิ เข้ายึดนครเคียวโตะได้สำเร็จ ตั้งพระจักรพรรดิโคเมียวขึ้นเป็นพระจักรพรรดิองค์ใหม่ ส่วนพระจักรพรรดิโกะ-ไดโงะเสด็จหลบหนีไปยังเมืองโยะชิโนะ ( จังหวัดนะระในปัจจุบัน) และทรงจัดตั้งราชสำนักใหม่ขึ้น ณ ที่แห่งนั้น ประเทศญี่ปุ่นจึงมีพระจักรพรรดิสองพระองค์ในเวลาเดียวกัน องค์ซึ่งประทับอยู่ที่เมืองเกียวโต เรียกว่า พระราชวงศ์ฝ่ายเหนือ และองค์ที่ประทับอยู่ที่เมืองโยะชิโนะ เรียกว่า พระราชวงศ์ฝ่ายใต้ เป็นจุดเริ่มต้นของ สมัยราชวงศ์เหนือใต้ หรือ "นัมโบะกุโช" () อะชิกะงะ ทะกะอุจิ ซึ่งสืบเชื้อสายมาจากตระกูลเซวะเง็งจิ ( ) หรือ ตระกูลมินะโมะโตะ ได้รับการแต่งตั้งให้เป็น "เซอิไทโชงุง" ( ) เป็นจุดเริ่มต้นของรัฐบาลโชกุนอะชิกะงะและสมัยมุโระมะชิ ซึ่งรัฐบาลโชกุนถวายการสนับสนุนแด่พระราชวงศ์ฝ่ายเหนือ
โชกุนอะชิกะงะ ทะกะอุจิ และน้องชายคือ อะชิกะงะ ทะดะโยะชิ อะชิกะงะ ทะดะโยะชิ () ปกครองประเทศญี่ปุ่นร่วมกัน จนกระทั่งเกิดความขัดแย้งระหว่างสองพี่น้อง เนื่องจากโชกุนทะกะอุจิ ให้การสนับสนุนแก่ โค โนะ โมะโระนะโอะ () ซึ่งเป็นคู่แข่งทางการเมืองของทะดะโยะชิ ในค.ศ. 1349 ทะดะโยะชิถูกอัปเปหิออกจากรัฐบาลโชกุน และแปรพักตร์ไปเข้ากับพระราชวงศ์ฝ่ายใต้ เกิดเป็น สงครามปีคันโน () ทะดะโยะชิยกทัพของพระราชวงศ์ฝ่ายใต้เข้าโจมตีเมืองเกียวโต สองพี่น้องเจรจาทำสัญญาสงบศึก ทะดะโยะชิเดินทางไปจัดตั้งรัฐบาลของตนเองที่เมืองคะมะกุระ แต่กลับถูกทะดะอุจิพี่ชายวางยาพิษสังหารในที่สุด
พระราชวงศ์ฝ่ายใต้ ซึ่งมีผู้นำทางทหารคือ คุซุโนะกิ มะซะโนะริ () ยกทัพเข้าบุกยึดเมืองเกียวโตได้สำเร็จในค.ศ. 1353 ค.ศ. 1355 และ ค.ศ. 1362 แต่ฝ่ายรัฐบาลโชกุนสามารถยึดนครเกียวโตกลับมาได้ทุกครั้ง ในค.ศ. 1358 โชกุนทะกะอุจิถึงแก่อสัญกรรม อะชิกะงะ โชะชิอะกิระ () บุตรชายขึ้นดำรงตำแหน่งโชกุนสืบต่อแทน ในค.ศ. 1362 โชกุนโยะชิอะกิระจัดตั้งตำแหน่ง"คังเร" () หรือผู้สำเร็จราชการแทนโชกุน โดยผู้ดำรงตำแหน่ง"คังเร"มาจากสามตระกูลได้แต่ โฮะโซะกะวะ () ฮะตะเกะยะมะ () และชิบะ () ค.ศ. 1365 เจ้าชายคะเนะโยะชิ () ซ็่งเป็นพระโอรสของพระจักรพรรดิโกะ-ไดโงะ สร้างกองกำลังต่อต้านรัฐบาลโชกุนและเข้ายึดครองเกาะคีวชู ในค.ศ. 1368 โชกุนโยะชิอะกิระล้มป่วยและถึงแก่อสัญกรรมอย่างกระทันหัน ทำให้อะชิกะงะ โยะชิมิสึ () บุตรชายของโยะชิอะกิระซึ่งมีอายุเพียงเก้าปี ต้องขึ้นดำรงตำแหน่งเป็นโชกุนคนต่อมา
เนื่องจากโชกุนโยะชิมิสึยังอายุน้อย อำนาจปกครองจึงอยู่"คังเร"โฮะโซะกะวะ โยะริยุกิ () ค.ศ. 1370 "คังเร"โยะริยุกิส่งอิมะกะวะ ซะโดะโยะ () นำทัพของรัฐบาลโชกุนฯไปปราบเจ้าชายคะเนะโยะชิที่เกาะคีวชูได้สำเร็จ ในค.ศ. 1378 คฤหาสน์แห่งใหม่ของโชกุนโยะชิมิสึสร้างขึ้นแล้วเสร็จ เรียกว่า ฮะนะ โนะ โงะโชะ () หรือ มุโระมะชิ โดะโนะ () ซึ่งจะกลายเป็นที่พำนักของโชกุนตระกูลอะชิกะงะไปจนตลอดสมัยมุโระมะชิ ในค.ศ. 1379 "คังเร"โยะริยุกิถูกกดดันให้ลาออกจากตำแหน่ง ทำให้โชกุนโยะชิมิสึมีโอกาสขึ้นมามีอำนาจในการบริหารประเทศอย่างเต็มที่ ในค.ศ. 1392 โชกุนโยะชิมิสึจัดให้มีการเจรจาข้อตกลงระหว่างราชวงศ์ฝ่ายเหนือและฝ่ายใต้ โดยพระราชวงศ์ฝ่ายใต้ยินยอมมอบเครื่องราชกกุฎภัณฑ์สามอย่าง (Three Sacred Treasures) อันเป็นสัญลักษณ์ของราชสมบัติญี่ปุ่น ให้แก่พระราชวงศ์ฝ่ายเหนือ เท่ากับเป็นการยอมรับว่าพระจักรพรรดิที่เมืองเกียวโตนั้นเป็นพระจักรพรรดิแห่งญี่ปุ่นแต่เพียงพระองค์เดียว เป็นการยุติสมัยราชวงศ์เหนือใต้
ในค.ศ. 1394 โชกุนโยะชิมิสึสละตำแหน่งโชกุนให้แก่อะชิกะงะ โยะชิโมะชิ ผู้เป็นบุตรชาย โยะชิมิสึดำรงตำแหน่งเป็น "โอโงะโชะ" () หรืออดีตโชกุนแทน พร้อมทั้งบรรพชาเป็นพระภิกษุในพุทธศาสนานิกายเซน แม้ว่าจะสละตำแหน่งโชกุนให้แก่บุตรชายแล้ว แต่อำนาจการปกครองยังคงอยู่ที่"โอโงะโชะ"โยะชิมิสึ ในค.ศ. 1401 "โอโงะโชะ"โยะชิมิสึแต่งคณะทูตเดินทางไปยังนครปักกิ่งเพื่อเจริญสัมพันธไมตรีกับจีนราชวงศ์หมิง ปีต่อมาค.ศ. 1402 จักรพรรดิเจี้ยนเหวินทรงแต่งตั้งให้โยะชิมิสึดำรงตำแหน่งเป็น "กษัตริย์แห่งญี่ปุ่น" ( ) ในการติดต่อสัมพันธ์กับราชสำนักจีน เป็นการเริ่มต้นนำประเทศญี่ปุ่นเข้าสู่ระบอบบรรณาการจิ้มก้อง สมัยของโชกุนโยะชิมิสึเป็นสมัยแห่งความรุ่งเรืองทางด้านศิลปะวัฒนธรรมของญี่ปุ่นในสมัยมุโระมะชิ เรียกว่า สมัยวัฒนธรรมคิตะยะมะ () ตามชื่อเขาคิตะยะมะ อันเป็นที่ตั้งของ คฤหาสน์คิงกะกุ () หรือ คฤหาสน์ศาลาทอง หรือปัจจุบันคือวัดคิงกะกุ อันเป็นที่พำนักในช่วงบั้นปลายชีวิตของ"โอโงะโชะ"โยะชิมิสึ การติดต่อทางการทูตกับจีนทำให้รัฐบาลโชกุนฯเปิดรับวัฒนธรรมจีน อันได้แก่ พุทธศาสนานิกายเซน พิธีชงชา ศิลปะการจัดสวน เป็นต้น โยะชิมิสึอุปถัมภ์พุทธศาสนานิกายเซ็น "โอโงะโชะ"โยะชิมิสึถึงแก่อสัญกรรมเมื่อค.ศ. 1408 โชกุนโยะชิโมะชิได้รับการอำนาจเต็มในการปกครอง โชกุนโยะชิโมะชิดำเนินนโยบายตรงข้ามกับบิดาในความสัมพันธ์กับประเทศจีน โดยการตัดสัมพันธไมตรีกับราชวงศ์หมิงในค.ศ. 1411
ในสมัยมุโระมะชิชาวญี่ปุ่นล่องเรือออกทะเลเข้าปล้นสะดมเมืองท่าต่างๆของจีนและเกาหลีสร้างความเสียหายอย่างมาก เรียกว่า โจรสลัดญี่ปุ่น () ในค.ศ. 1398 พระเจ้าแทโจแห่งโชซ็อนทรงส่งราชทูตพัคทงชี (Pak Tong-chi) เข้ามาเจริญสัมพันธไมตรีกับญี่ปุ่น เพื่อประสานความร่วมมือในการปราบปรามโจรสลัดญี่ปุ่น แต่ไม่ประสบผล ในค.ศ. 1419 พระเจ้าแทจงทรงส่งทัพเรืองเกาหลีนำโดยแม่ทัพ ลีจงมู (Yi Jong-mu) เข้ารุกรานเกาะสึชิมะ เรียกว่า การรุกรานปีโอเอ () แม่ทัพลีจงมูนำทัพเรือเกาหลีเข้ารุกรานและปล้มสะดมเกาะสึชิมะ จากนั้นรัฐบาลโชกุนฯและราชสำนักโชซ็อนจึงเจรจาสงบศึก โดยผ่านทาง โซ ซะดะโมะริ () เจ้าครองเกาะสึชิมะ ในค.ศ. 1443 สนธิสัญญาคะกิซึ ( เกาหลีเรียก สนธิสัญญาปีคเยแฮ Gyehae Treaty) ราชสำนักโชซ็อนมอบอำนาจให้ตระกูลโซ เจ้าครองเกาะสึชิมะ เป็นผู้ประสานงานในการติดต่อสัมพันธ์ระหว่างเกาหลีและญี่ปุ่น โดยที่ฝ่ายญี่ปุ่นมีหน้าที่ปราบปรามโจรสลัดญี่ปุ่น
ค.ศ. 1423 โชกุนโยะชิโมะชิ สละตำแหน่งให้แก่บุตรชายของตนคือ อะชิกะงะ โยะชิกะซุ () ขึ้นเป็นโชกุนคนต่อมา ส่วนอดีตโชกุนโยะชิโมะชิดำรงตำแหน่งเป็น"โอโงะโชะ"เฉกเช่นเดียวกับบิดา แต่ทว่าโชกุนโยะชิกะซุดำรงตำแหน่งโชกุนได้เพียงสองปีก็ถึงแก่อสัญกรรมในค.ศ. 1425 และ"โอโงะโชะ"โยะชิโมะชิถึงแก่อสัญกรรมในค.ศ. 1428 น้องชายของ"โอโงะโชะ"โยะชิโมะชิคือ อะชิกะงะ โยะชิโนะริ () จึงขึ้นดำรงตำแหน่งเป็นโชกุนคนต่อมาในค.ศ. 1429 โชกุนโยะชิโนะริฟื้นฟูความสัมพันธ์กับจีนราชวงศ์หมิงในปีค.ศ. 1433 และจัดตั้ง"โทเซ็ง-บุเงียว" () ขึ้นในค.ศ. 1434เพื่อดูแลเรื่องงานการทูตกับจีน
นับตั้งแต่ค.ศ. 1349 ปฐมโชกุนอะชิกะงะ ทะกะอุจิ ได้แต่งตั้งให้บุตรชายของตนคือ อะชิกะงะ โมะโตะอุจิ () ดำรงตำแหน่งเป็น "คันโตคังเร" () ซึ่งเป็นผู้สำเร็จราชการแทนโชกุนในภูมิภาคตะวันออกของญี่ปุ่น "คันโตคังเร"พำนักอยู่ที่เมืองคะมะกุระและมีอำนาจเหนือซะมุไรในภูมิภาคคันโตและภาคตะวันออกทั้งมวล ด้วยอำนาจอันมหาศาลของ"คันโตคังเร" ทำให้"คันโตคังเร"กลายเป็นคู่แข่งทางการเมืองของรัฐบาลโชกุนที่เมืองเกียวโต ในเวลาต่อมาตำแหน่ง"คันโตคังเร"ได้รับการขนานนามว่า "คันโตคุโบ" () แปลว่า โชกุนแห่งภูมิภาคคันโต ซึ่งคันโตคุโบมีผู้ช่วยเป็นผู้สำเร็จราชการอีกทอดหนึ่ง เรียกว่า "ชิซึจิ" ซึ่งเป็นตำแหน่งของตระกูลอุเอะซุงิ () ในค.ศ. 1416 "คันโตคุโบ"อะชิกะงะ โมะชิอุจิ () เกิดความขัดแย้งกับ"ชิซึจิ"อุเอะซุงิ เซ็งชู () อุเอะซุงิ เซ็งชู จึงก่อการกบฎยกทัพเข้ายึดเมืองคะมะกุระ ทำให้คันโตคุโบโมะชิอุจิต้องหลบหนีออกจากเมืองคะมะกุระ ในค.ศ. 1417 โชกุนโยะชิโมะชิส่งทัพของรัฐบาลโชกุนฯเข้ายึดเมืองคะมะกุระคืนจากอุเอะซุงิเซ็งชูได้สำเร็จ และช่วยเหลือให้"คันโตคุโบ"โมะชิอุจิกลับเข้าเมืองตามเดิม แต่ทว่าในค.ศ. 1438 "คันโตคุโบ"โมะชิอุจิต้องการตำแหน่งโชกุนที่เมืองเกียวโต จึงก่อการกบฎต่อโชกุนโยะชิโนะริ เรียกว่า สงครามปีเอเกียว () โชกุนโยชิโนะริส่งทัพเข้ายึดเมืองคะมะกุระได้สำเร็จ โมะชิอุจิทำการเซ็ปปุกุเสียชีวิต ทำให้ตำแหน่ง"คันโตคุโบ"ว่างลงและภูมิภาคตะวันออกของญี่ปุ่นตกอยู่ภายใต้อิทธิพลของตระกูลอุเอะซุงิ
ในค.ศ. 1441 โชกุนโยะชิโนะริถูกลอบสังหารโดยเจ้าครองแคว้นชื่อว่า อะกะมะซึ มิซึซุเกะ () อะชิกะงะ โยะชิกะซึ () ผู้เป็นบุตรชายขึ้นดำรงตำแหน่งโชกุนต่อมาได้เพียงสองปีก็ถึงแก่อสัญกรรมในปีค.ศ. 1443 อะชิกะงะ โยะชิมะซะ () บุตรชายอีกคนของโชกุนโยะชิโนะริจึงขึ้นเป็นโชกุน หลังจากที่โชกุนโยะชิมะซะสละตำแหน่งโชกุน กลายเป็น"โอโงะโชะ"ในปีค.ศ. 1473 "โอโงะโชะ"โยะชิมะซะสร้างคฤหาสน์ศาลาเงิน () ขึ้นในค.ศ. 1482 บนเขาฮิงะชิยะมะทางตะวันออกของนครเกียวโต เพื่อเป็นที่พำนึกในบั้นปลายชีวิตให้แก่ตนเองเฉกเช่นเดียวกับ"โอโงะโชะ"โยะชิมิสึซึ่งได้สร้างคฤหาสน์ศาลาทอง สมัยของโชกุนโยะชิมะซะเป็นสมัยแห่งความรุ่งเรืองทางศิลปวัฒนธรรมอีกสมัยหนึ่ง เรียกว่า สมัยวัฒนธรรมฮิงะชิยะมะ () ชนชั้นซะมุไรยังคงรับวัฒนธรรมจากจีนราชวงศ์หมิงอย่างต่อเนื่อง นำไปสู่การพัฒนาศิลปะด้านการจัดสวน การจัดดอกไม้ ละครโนะ และจิตรกรรมหมึก
เนื่องจากโชกุนโยะชิมะซะไม่มีบุตรชาย จึงมอบหมายให้น้องชายของตนคืออะชิกะงะ โยะชิมิ () เป็นผู้สืบทอดตำแหน่งโชกุนในค.ศ. 1464 โดยที่อะชิกะงะ โยะชิมิ ได้รับการสนับสนุนจาก"คังเร"โฮะโซะกะวะ คะซึโมะโตะ () แต่ทว่า มิไดโดะโกะโระฮิโนะ โทะมิโกะ () ได้ให้กำเนิดบุตรชายแก่โชกุนโยะชิมะซะอย่างไม่คาดฝันในค.ศ. 1465 ชื่อว่า อะชิกะงะ โยะชิฮิซะ () ทำให้เกิดประเด็นปัญหาการสืบทอดตำแหน่งโชกุน โดยที่ยะมะนะ โซเซ็ง () พ่อตาและคู่แข่งทางการเมืองของคังเรคะซึโมะโตะได้ใช้โอกาสนี้ให้การสนับสนุนแก่โยะชิฮิซะที่ยังเยาว์วัย จากประเด็นปัญหาการสืบทอดตำแหน่งโชกุนกลายเป็นความขัดแย้งระหว่างซะมุไร ทั้งคังเรคะซึโมะโตะและยะมะนะโซเซ็งต่างซ่องสุมกำลังของตน โดยที่โฮะโวะกะวะตั้งมั่นอยู๋ทางตะวันออกของนครเกียวโต ในขณะที่ยะมะนะตั้งอยู่ทางตะวันตก เรียกว่า สงครามปีโอนิง () ซึ่งปะทุขึ้นในค.ศ. 1467 เมื่อทัพของทั้งสองฝ่ายเข้าห้ำหั่นกันกลางเมืองเกียวโต สร้างความเสียหายให้แก่วัดวาอารามและศาลเจ้าทั้งหลายในเมืองเกียวโต ในค.ศ. 1473 ทั้งโฮะโซะกะวะ คะซึโมะโตะ และยะมะนะ โซเซ็ง ต่างล้มป่วยเสียชีวิต แม้กระนั้นสงครามยังไม่สิ้นสุดลง เนื่องจากโออุชิ มะซะฮิโระ () ยังคงให้การสนับสนุนแก่โยะชิมิ ในปีเดียวกันโชกุนโยะชิมะซะได้ยกตำแหน่งโชกุนให้แก่บุตรชายของตนคือ อะชิกะงะ โยะชิฮิซะ หลังจากสู้รบยาวนานสิบปี ทำให้ทั้งสองฝ่ายเหนื่อยล้า และโออุชิ มะซะฮิโระเดินทางออกจากเมืองเกียวโตไปในที่สุดเมื่อค.ศ. 1477 ผลของสงครามปีโอนิง ซึ่งเป็นสงครามที่ยืดเยื้อยาวนานสิบปี ทำให้เมืองเกียวโตถูกทำลายลงไปมาก ท่ามกลางสงครามโชกุนโยะชิมะซะกลับอาศัยอยู่แต่ในความหรูหราของคฤหาสน์ศาลาเงิน และเนื่องจากรัฐบาลโชกุนฯไม่มีอำนาจที่การยุติข้อพิพาธระหว่างซะมุไรในเหตุการณ์นี้ทำให้ในทางปฏิบัติรัฐบาลโชกุนฯสูญสิ้นอำนาจในการปกครองประเทศ และอำนาจถูกกระจายไปยังส่วนภูมิภาคแว่นแคว้นต่างๆ เจ้าครองแคว้นทั้งหลายต่างตั้งตนขึ้นเป็นอิสระ มีอำนาจเต็มในการปกครองแคว้นของตนแม้ว่าจะขึ้นกับรัฐบาลโชกุนแต่เพียงในนาม เรียกว่า ยุคเซ็งโงะกุ ()
แม้ว่าจะสูญสิ้นอำนาจในการปกครองประเทศ แต่ภายในรัฐบาลโชกุนฯยังคงมีการแก่งแย่งอำนาจอย่างต่อเนื่อง หลังจากสงครามปีโอนิง รัฐบาลโชกุนฯตกอยู่ภายใต้อิทธิพลของ"คังเร"และตระกูลโฮะโซะกะวะ หลังจากที่โฮะโซะกะวะ คะซึโมะโตะ เสียชีวิต โฮะโซะกะวะ มะซะโมะโตะ () บุตรชายของคะซึโมะโตะ ขึ้นดำรงตำแหน่งเป็น"คังเร"และสืบทอดอำนาจต่อจากบิดา โชกุนโยะชิฮิซะถึงแก่อสัญกรรมในค.ศ. 1487 โดยปราศจากทายาท "โอโงะโชะ"โยะชิมะซะจึงฟื้นฟูความสัมพันธ์กับโยะชิมิผู้เป็นน้องชาย และให้บุตรชายของโยะชิมิคือ อะชิกะงะ โยะชิตะเนะ () เป็นทายาทสืบทอดตำแหน่งโชกุน "โอโงะโชะ"โยะชิมะซะถึงแก่อสัญกรรมเมื่อค.ศ. 1490 โยะชิตะเนะจึงขึ้นดำรงตำแหน่งโชกุนต่อมา แต่ทว่าโชกุนโยะชิตะเนะเกิดความขัดแย้งกับ"คังเร"โฮะโซะกะวะ มะซะโมะโตะ จนนำไปสู่การที่โชกุนโยะชิตะเนะถูกคังเรบีบบังคับให้ออกจากตำแหน่งและหลบหนีไปยังแคว้นซุโอ (จังหวัดยะมะงุชิในปัจจุบัน) ในค.ศ. 1501 "คังเร"มะซะโมะโตะจึงยกให้อะชิกะงะ โยะชิซุมิ () ขึ้นดำรงตำแหน่งโชกุนแทนเป็นหุ่นเชิดของตน เนื่องจาก"คังเร"มะซะโมะโตะมีศัตรูทางการเมืองจำนวนมาก ทำให้"คังเร"มะซะโมะโตะถูกลอบสังหารในค.ศ. 1508 อดีตโชกุนโยะชิตะเนะจึงเดินทางเข้าเมืองเกียวโตดำรงตำแหน่งเป็นโชกุนอีกครั้ง ภายใต้ความคุ้มครองของโออุชิ โยะชิโอะกิ () เจ้าครองแคว้นซุโอ และโฮะโซะกะวะ ทะกะกุนิ () เมื่อกลับมาดำรงตำแหน่งโชกุนอีกครั้ง โยะชิตะเนะพบว่าตนเองตกอยู่ภายใต้อิทธิพลของ"คังเร"คนใหม่คือ โฮะโซะกะวะ ทะกะกุนิ โชกุนโยะชิตะเนะจึงหลบหนีออกจากเมืองเกียวโตอีกครั้งในค.ศ. 1521 "คังเร"ทะกะกุนิยกให้อะชิกะงะ โยะชิฮะรุ () ขึ้นเป็นโชกุนแทน ในค.ศ. 1527 โฮะโซะกะวะ ฮะรุโมะโตะ () ยกทัพเข้ายึดรัฐบาลโชกุนฯ ทำให้ทะกะกุนิต้องหลบหนีออกจากเกียวโต "คังเร"ฮะรุโมะโตะส่งกองทัพไปสังหารอดีต"คังเร"ทะกะกุนิในค.ศ. 1531 และปลดโชกุนโยะชิฮะรุออกจากตำแหน่ง ตั้งอะชิกะงะ โยะชิเตะรุ () ขึ้นเป็นโชกุนแทน
ท่ามกลางความสับสนทางการเมืองของญี่ปุ่นในยุคเซ็งโงะกุ ชาวโปรตุเกสได้เดินเรือมาถึงยังประเทศญี่ปุ่นเป็นครั้งแรกในค.ศ. 1543 โดยขึ้นฝั่งที่เกาะทะเนะงะชิมะ ( จังหวัดคะโงะชิมะในปัจจุบัน) ซึ่งชาวโปรตุเกสได้เข้ามาติดต่อค้าขายกับไดเมียวต่างๆบนเกาะคีวชู และเผยแผ่ศาสนาคริสต์นิกายโรมันคาทอลิก ชาวญี่ปุ่นเรียกชาวตะวันตกผู้มาใหม่ว่า "นัมบัน" () แปลว่า อนารยชนจากทิศใต้ ชาวโปรตุเกสได้นำวิทยาการสงครามปืนไฟมาให้แก่ชาวญี่ปุ่นได้รู้จัก ซึ่งส่งผลต่อการทำสงครามของญี่ปุ่นในอนาคต
ในค.ศ. 1549 มิโยะชิ โชเก () และมะซึนะกะ ฮิซะฮิเดะ () ยกทัพเข้ายึดนครเกียวโตจากคังเรฮะรุโมะโตะ เป็นการสิ้นสุดอำนาจของตระกูลโฮะโซะกะวะเหนือรัฐบาลโชกุนที่เป็นมากว่าเจ็ดสิบปี ทั้งมิโยะชิ โชเก และมะซึนะกะ ฮิซะฮิเดะ ขึ้นมามีอำนาจเหนือรัฐบาลโชกุนจนนำไปสู่ความขัดแย้งกับโชกุนโยะชิเตะรุ ในค.ศ. 1565 มะซึนะกะ ฮิซะฮิเดะ ส่งกำลังคนไปทำการลอบสังหารโชกุนโยะชิเตะรุถึงแก่อสัญกรรม อะชิกะงะ โยะชิอะกิ () ผู้เป็นน้องชายของโชกุนโยะชิเตะรุ จึงเดินทางหลบหนีเพื่อไปขอความช่วยเหลือจาก โอะดะ โนะบุนะงะ () เพื่อทำการแก้แค้นให้แก่พี่ชาย โอะดะ โนะบุนะกะ ยกทัพเข้ายึดเมืองเกียวโตในค.ศ. 1568 และตั้งอะชิกะงะ โยะชิอะกิ ขึ้นเป็นโชกุนหุ่นเชิด แต่ทว่าต่อมาโชกุนโยะชิอะกิเกิดความขัดแย้งกับโอะดะ โนะบุนะงะ ในเรื่องการแบ่งสรรอำนาจ โอะดะ โนะบุนะงะ จึงทำการปลดโชกุนโยะชิอะกิออกจากตำแหน่งในค.ศ. 1573 โดยที่ไม่ได้ตั้งโชกุนคนใหม่ขึ้นมาอีก เป็นการสิ้นสุดรัฐบาลโชกุนของตระกูลอะชิกะงะซึ่งดำรงอยู่มาเป็นเวลาประมาณ 250 ปี และเข้าสู่ยุคอะซุชิโมะโมะยะมะ
ในยุคมุโระมะชิพุทธศาสนานิกายมหายานยังคงเป็นศาสนาประจำชาติของญี่ปุ่น พุทธศาสนาในยุคมุโระมะชิมีการพัฒนาที่ต่อเนื่องมาจากยุคคะมะกุระ ในยุคมุโระมะชิพุทธศาสนานิกายเซ็น (Zen Buddhism) ซึ่งเผยแพร่จากประเทศจีนเข้ามาสู่ญี่ปุ่นช่วงปลายสมัยคะมะกุระขึ้นมามีอำนาจเนื่องจากได้รับการสนับสนุนจากรัฐบาลโชกุนฯ รัฐบาลโชกุนมุโระมะชิมีอำนาจในการจัดการการปกครองคณะสงฆ์นิกายเซ็นในญี่ปุ่น หลักการและคำสอนของนิกายเซ็นเน้นเรื่องการวิปัสสนาและการฝึกจิตฝึกตน ซึ่งสอดคล้องกับวิถีชีวิตนักรบของชนขั้นซะมุไร หลักปฏิบัติของนิกายเซ็นประกอบด้วย "ซะเซ็ง" ( การนั่งสมาธิ) "โคอัง" ( การปุจฉาวิสัชนา) และ"ซะมุ" ( การฝึกตน) ในสมัยมุโระมะชิ นิกายเซ็นในญี่ปุ่นมีสองสำนักด้วยกันได้แก่
ในบรรดาสองสำนัก นิกายเซ็นสำนักริงไซได้รับการอุปถัมภ์จากรัฐบาลโชกุนฯมากที่สุด พระสงฆ์ในนิกายริงไซมีบทบาทและอำนาจในการเมือง ได้รับมอบหมายหน้าที่ให้เป็นผู้ตืดต่อสื่อกลางระหว่างรัฐบาลโชกุนและราชสำนักจีนราชวงศ์หมิง เป็นผู้แปลภาษาและเป็นผู้นำคณะทูต ในสมัยของโชกุนโยะชิมิสึมีการจัดตั้งรูปแบบการปกครองคณะสงฆ์นิกายเซ็นขึ้น เรียกว่า ระบบปัญจบรรพต หรือ "โกะซัง" () ซึ่งได้รับแบบอย่างมาจากจีนสมัยราชวงศ์ซ่ง โดยจัดแบ่งวัดนิกายเซ็นออกเป็นระดับต่างๆ โดยที่มีวัดห้าแห่งในเมืองเกียวโตและเมืองคะมะกุระเป็นวัดระดับสูง ต่ำกว่าวัดระดับสูงหรือ"โกะซัง"ลงมาคือวัดระดับกลางเรียกว่า "จิเซ็ตซึ" () และต่ำกว่าวัดระดับกลางลงมาเรียกว่าวัดระดับล่าง เรียกว่า "โชะซัง" ()
นิกายเซ็นสำนักโซโตแม้จะไม่ได้รับการสนับสนุนจากรัฐบาลโชกุนแต่ก็มีผู้นับถือจำนวนมาก และได้รับการสนับสนุนจากชนชั้นซะมุไรระดับล่างและชนชั้นสามัญชนชาวนาทั่วไป อย่างไรก็ตามพุทธศาสนานิกายแดนบริสุทธิ์อมิตพุทธ หรือ "โจโด" ( Pure Land Buddhism) เป็นความเชื่อหลักที่สำคัญของชนชั้นล่าง เนื่องจากนิกายแดนบริสุทธิ์มีหลักการว่ามนุษย์ทุกคนสามารถเข้าถึงแดนบริสุทธิ์ได้ด้วยการสวด"เน็มบุซึ" () หรืออมิตพุทธ อย่างเท่าเทียมกัน พระภิกษุเร็นเนียว () ก่อตั้งนิกายแดนบริสุทธิ์อันแท้จริง หรือ "โจโด ชิงชู" () ซึ่งมีชนชั้นล่างชาวบ้านหันมานับถือจำนวนมาก จนนำไปสู่การกำเนิดของลิทธิอิกโก และการกบฎอิกโกอิกกิในที่สุด
สำหรับพุทธศาสนานิกายดั้งเดิมอื่นๆของญี่ปุ่นเช่น เท็งได และ ชิงงอน ยังคงดำรงอยู่ต่อมาแม้ว่าจะต้องเผชิญกับการแข่งขันกับพุทธศาสนานิกายใหม่ๆดังที่ได้กล่าวในข้างต้น
นักบุญฟรานซิส ซาเวียร์ ได้พบกับชายชาวญี่ปุ่นชื่อว่า อังจิโร่ (Anjirō) ที่เมืองมะละกาของโปรตุเกสในค.ศ. 1547 สองปีต่อมาค.ศ. 1549 นักบุญฟรานซิสซาเวียร์ได้นำคณะมิชชันนารีเยซูอิตมาถึงประเทศญี่ปุ่นเพื่อทำการเผยแผ่ศาสนาคริสต์เป็นครั้งแรกพร้อมกับอังจิโร่ คณะมิชชันนารีเยซูอิตประสบปัญหาทางด้านภาษาซึ่งเป็นอุปสรรคสำคัญ ในระยะแรกคณะมิชชั้นนารีใช้คำว่า "ไดนิชิ" () เป็นคำที่ใช้แทนพระเจ้าเพื่อให้ง่ายต่อความเข้าใจของคนญี่ปุ่น ซึ่งไปพ้องความหมายกับพระไวโรจนพุทธะในพุทธศาสนานิกายมหายาน ทำให้คณะสงฆ์ในญี่ปุ่นเข้าใจว่าคณะเยซูอิตนับถือพระพุทธศาสนา ในเวลาต่อมาคณะเยซูอิตเข้าใจถึงความหมายของคำว่า ไดนิชิ จึงเปลี่ยนไปใช้คำว่า "เดอุส" (Deus) แทนพระเจ้า ทำให้คณะสงฆ์ญี่ปุ่นตระหนักว่าคณะเยซูอิตกำลังเผยแพร่ศาสนาที่แตกต่าง นักบุญฟรานซิสซาเวียร์พำนักที่เมืองคะโงะชิมะและยะมะงุชิ หลังจากอาศัยอยู่ในญี่ปุ่นได้หนึ่งปีนักบุญฟรานซิสซาเวียร์จึงเดินทางกลับอินเดีย จากนั้นคณะเยซูอิตยังคงปฏิบัติงานต่อในญี่ปุ่น โดยมีชาวญี่ปุ่นจำนวนหนึ่งหันมานับถือศาสนาคริสต์โดยเฉพาะในเกาะคีวชูและภาคตะวันตกของญี่ปุ่น ประกอบไปด้วยชาวญี่ปุ่นทุกระดับตั้งแต่ชาวบ้านไปจนถึงไดเมียวเจ้าครองแคว้น รัฐบาลโชกุนฯอนุญาตให้มีการเผยแพร่ศาสนาคริสต์ในค.ศ. 1559 แต่ทว่าราชสำนักเกียวโตจักรพรรดิโองิมะชิมีพระราชโองการห้ามการเผยแพร่ศาสนาคริสต์ในค.ศ. 1565 อย่างไรก็ตามคำสั่งเหล่านี้ไม่สามารถส่งเสริมหรือห้ามปรามกิจกรรมของมิชชันนารีได้เนื่องจากทั้งสองสถาบันไม่มีอำนาจในทางการเมืองในทางพฤตินัย
เหตุการณ์สำคัญในยุคโระมะชิ เรียงตามปี ค.ศ.