地元出身の実業家・足立全康（あだちぜんこう、1899年 - 1990年）が1970年（昭和45年）、71歳のときに開館したものである。質量ともに日本一として知られる大観の作品は総数130点にのぼり、足立コレクションの柱となっている。大観のほかにも、竹内栖鳳、橋本関雪、川合玉堂、上村松園ら近代日本画壇の巨匠たちの作品のほか、北大路魯山人、河井寛次郎の陶芸、林義雄、鈴木寿雄らの童画、平櫛田中の木彫なども収蔵している。足立全康は裸一貫から事業を起こし、一代で大コレクションをつくりあげたが、その絵画収集にかける情熱は並外れたものであったらしく、数々の逸話が残されている。なかでも大観の名作『紅葉』と『雨霽る』（あめはる）を含む「北沢コレクション」を1979年（昭和54年）に入手した際の武勇談は有名である。足立美術館のもう一つの特色は、その広大な日本庭園である。庭園は「枯山水庭」「白砂青松庭」「苔庭」「池庭」など6つに分かれ、面積5万坪に及ぶ。全康自らが、全国を歩いて庭石や松の木などを捜してきたという。専属の庭師や美術館スタッフが、毎日手入れや清掃を行っていて「庭園もまた一幅の絵画である」という全康の言葉通り、絵画のように美しい庭園は国内はもとより海外でも評価が高い。日本庭園における造園技法のひとつである借景の手法が採られ、彼方の山や木々までも取り込んで織り成す造形美は秀逸である。米国の日本庭園専門雑誌『ジャーナル・オブ・ジャパニーズ・ガーデニング』が行っている日本庭園ランキング（Shiosai Ranking）では、初回の2003年から「16年連続日本一」に選出されている。2012年のランキングでは日本国内約900箇所の名所・旧跡を対象にしたもので、「庭そのものの質の高さ」「建物との調和」「利用者への対応」などが総合的に判断されたもので、とくに細部まで行き届いた維持管理が評価されている。フランスの旅行ガイド『ミシュラン・グリーンガイド・ジャポン』や『Guide Bleu Japon』にて、それぞれ三つ星（最高評価）を獲得している。年間の来館者数は、2013年に記録した65万8325人が過去最多。2016年から2年連続で60万人を超えている。また、外国人入館者も増加しており、2013年から5年連続で過去最多を更新している（2017年は3万1658人）。
養信は模写に尋常ならざる情熱を注いだ。東京国立博物館にあるものだけでも、絵巻150巻、名画500点以上にも及ぶ。原本から直接写したものは非常に丁寧で、殆ど省略がなく、詞書の書風や絵具の剥落、虫損まで忠実に写し取っている。模本からの又写しは色も簡略で、詞書も省略したものが多い。また、既に模本から模写済みの作品でも、原本やより良い模本に巡り会えば再度写し直しおり、少しでも原本に近い模本を作ろうとした姿勢が窺える。関心も多岐にわたり、高野山学侶宝蔵の調度、舞楽面、装束を写した6巻や、掛け軸の表装の紙や裂まで描いてあるものもあり、養信の旺盛な学習意欲が窺われる。150巻という数字に表れているように、特に古絵巻の模写に心血を注ぎ、多くの逸話が残る。徳川将軍家の倉からはもちろん、『集古十種』などの編纂で模本を多く所蔵していた松平定信の白河文庫、狩野宗家中橋家の狩野祐清邦信や住吉家の住吉弘定らを始めとする諸家から原本や模本を借りては写した。京都の寺の出開帳があれば写しに出向き、さらに公務で江戸を離れられない自分の代わりに、京都・奈良に弟子を派遣して写させた。他にも、当時まだ若年だった冷泉為恭に「年中行事絵巻」の模写を依頼している。ついにはどこの寺からでも宝物を取り寄せられるように、寺社奉行から許可まで取り付けた。その情熱は、死の12日前まで当時細川家にあった蒙古襲来絵詞を写していたほどで、生涯衰えることはなかった。最も早い時期の模写は数え年11歳の時であり、父である栄信の指導、発想があったのではと疑われる。江戸中期以降、画譜や粉本が出版され、狩野派が独占していた図様・描法・彩色などの絵画技法や方法論が外部に漏れていった。養信が模写に懸命になったのは、こうした動きに対抗し、質の高い粉本を手に入れ狩野派を守ろうとしたためであろう。そうした模写の中には、江戸城西の丸御殿や本丸御殿の障壁画など、現存しない物や原本の所在が不明な物も含まれており、研究者にとっては貴重な資料である。狩野典信以来、木挽町家に引き継がれてきた古画の学習を、養信は一段と推し進め、大和絵を完全に自らの画風に採り入れた。これは、江戸狩野派の祖・狩野探幽が目指し、狩野元信以来狩野派の課題であった漢画と大和絵の対立を昇華した養信の重要な業績である。しかし、養信はこうした熱心な模写によって身につけた技術や創意を、存分に発揮する場を十分に与えられていたとは言い難い。現実の制作は、「探幽安信筆意通」や「伊川院通」といった命令が下り、先例や将軍の「御好み」が優先され、狩野派の筆頭格である養信は、これらに逆らうことは出来なかった。養信の公用を離れた古絵巻の模写は、大きな楽しみだった反面、一種の逃避とも取れる。平成15年（2003年）、養信の墓が移転される際、遺骨が掘り出されて頭部が復元された。その面長で端整な顔立ちは、几帳面で消化器系が弱かったという養信の人物像を彷彿とさせる。この復元模型は、池上本門寺で保管されている。