ヨッチ村にある祭壇の間には異なる世界に生きた伝説の功績が冒険の書として刻まれているが、何者かによって穢されていた。「冒険の書の合言葉」を入手すると過去シリーズの世界へ行くことが出来るようになり、そこで起きた事件を解決することになる。クエストクリアのためには他の世界に行く必要があったりするものもある。1フロアしか移動できないものと「ロンダルキアへの洞窟」などダンジョンまるまる再現したものがある。第1作（『I』）から『VI』までの世界は2D（『I』と『IV』はFC版、それ以外はSFC版を再現）に、『VII』から『X』までの世界は3Dに固定。音楽も、その作品のBGMが使用されている。これらは本編でも使用されている他の過去の作品の音楽と同様にオーケストラ版のアレンジを基にしたものであるが、『I』と『IV』の世界ではファミコン版のBGMが使用されている。事件を全て解決すると「過ぎ去りし時の祭壇」が現れ、冒険の書を汚した張本人である、追憶の番人たちや時の破壊者と戦うことになる。
2017年9月29日、東京都内のユナイテッド・シネマ豊洲にて、ゲームクリア済プレイヤーを主対象とした公式イベント『カウントダウンカーニバル 番外編 〜ネタバレするとはなにごとだ！〜 ネタバレイトショー』が開催された。イベント終盤（公式配信番組上では2時間22分経過以降）、本作に対する疑問回答コーナーにて「主人公が過去に戻った後（残された元の）世界はどうなったのですか?」という質問が第一に紹介され、これについて堀井雄二は「パラレルワールド化するのではなく、歴史は収束されて一つにまとまっていく」と回答。一方で「各プレイヤーの色々な解釈を全否定するつもりはない」とディレクターの内川毅が補足し、堀井も「自分なりに色々思ってくれれば」と締めた。なお、先行した（公式配信番組上では2時間17分経過以降）小ネタ紹介コーナーでは、真エンディングの一シーンに登場した“一対の本”についても触れられたが、内川ディレクターは「具体的に何を意味するかは（現段階では）明かさない」とした。
※【声】は、先行して後発の派生ゲーム『いただきストリート ドラゴンクエスト&ファイナルファンタジー 30th ANNIVERSARY』、『ドラゴンクエスト ライバルズ』で割り当てられ、本作では「S」で使用されている。
本作の舞台はロトゼタシアという世界で、命の大樹（詳細は後述「主な町など」「用語」を参照）によって生み出された。ストーリーの進行による変化により「異変前」「異変後」「時間遡及後」の3つの世界がある。地域間の通行の可否が多少異なる場所があるものの、大きな陸地の変動等はなく、基本的には同じ世界を繰り返し冒険することになる。
各地で紫色のふきだしの人から受注できるサブイベント。どこかの本棚にある本を読んでくる、特定の連携技を使ってモンスターを倒す、転生モンスターを倒す、などといった用件を依頼される。達成するとアイテムがもらえたり、キャラクターの能力が強化されるものもある。ストーリーと直接の関連はないが、登場人物や物語への理解が深められるクエストも存在する。
レベルアップによってスキルポイントを貯め、正六角形のハニカム状に配置された「スキルパネル」を選択してスキルを入手する。これにより、習得するスキルを選べるようになった他、個々が独立したスキルとなった。ただし、習得できるのは習得済みのパネルと隣接したもののみである上、「?」マークで隠された「ひみつパネル」は隣接するスキルを4つ習得しないと解放されないため、完全な自由度があるわけではない。なお、スキルには「じゅもん」や「とくぎ」だけではなく、キャラクターの各能力値を上昇させるものや呪文・特技の精度を向上させるものも用意されている。ストーリーの進行により、スキルが失われたり（その際、その分のポイントは戻る）、新たなスキルパネルが解放されたりすることがある。また、ストーリーを進めると、ゴールドを支払ってスキルの系統ごとに習得したスキルを未習得状態に戻し、そのスキルポイントを取り戻す「スキルリセット」が可能になる。キャラクターのレベルを最大にしても、スキルポイントの総量は全てのスキルパネルを解放する分には至らない。希少な消費アイテム「スキルのたね」を複数使用してスキルポイントを補充することで全解放が可能となる。
小学4年時からリトルリーグの大宮ライオンズに所属すると、後に全国大会へ出場。中学1年時に所属した大宮シニアでも全国大会に出場した。千葉経大付高校への進学後は、当時監督だった実父・吉啓の下で、3年時の夏に「4番・投手」として選手権全国大会へ出場。ダルビッシュ有擁する東北高校との3回戦に延長戦で勝利するなどの快進撃で、準決勝にまで進出した。高校の同級生に井上雄介がいる。早稲田大学への進学後に、当時の監督・應武篤良の勧めで外野手に転向すると、1年時の東京六大学野球秋季リーグ戦から正右翼手に定着した。在学中には、リーグ戦通算で96試合に出場するとともに、打率.315（333打数105安打）、2本塁打、44打点、38盗塁を記録。ベストナインに5回選ばれたほか、リーグ史上27人目の通算100安打も達成した。早稲田大学での同期生に上本博紀、細山田武史、須田幸太などがいる。その一方で、大学4年時の2008年には、第4回世界大学野球選手権日本代表に選出。この時の代表チームでは、應武がコーチを務めたほか、早稲田大学の選手から上本、細山田、2年後輩の斎藤佑樹も選ばれた。主に3番打者に起用された松本は、予選リーグ6試合で2本塁打を放つなどの活躍で、チームの決勝トーナメント進出に貢献。アメリカ代表との決勝戦では、延長12回表1死1・2塁の右翼守備で安打を処理すると、本塁へのダイレクト返球で補殺を成立させた。しかし、このプレーの直後に1点を入れられたため、チームは0-1というスコアで準優勝に終わった。2008年のNPBドラフト会議1巡目で、阪神タイガースと横浜ベイスターズから指名。重複指名による抽選で横浜が独占交渉権を獲得した結果、契約金1億円、年俸1,500万円（金額は推定）という条件で入団した。横浜球団はこの会議で細山田を4巡目で指名。後に入団したため、松本と再びチームメイトになった。