アジアーゴには天文台が2つある。パドヴァ大学が所有するアジアーゴ天文台 (it:Osservatorio astrofisico di Asiago) と、イタリア国立天文学研究所（INAF） (it:Istituto nazionale di astrofisica) のアジアーゴ・チーマ・エカール天文台 (it:Stazione osservativa di Asiago Cima Ekar) である。1999年から、パドヴァ大学天文学部とドイツ航空宇宙センター（DLR）の共同プロジェクトとして、アジアーゴ・チーマ・エカール天文台の望遠鏡を用いて地球近傍天体を観測するアジアーゴDLR小惑星サーベイが行われた。
その日、イギリスのマグルの首相はコーネリウス・ファッジと5回目の面会をすることになった。首相に就任した最初の晩、顔合わせに来た魔法省魔法大臣のコーネリウス・ファッジは、「魔法界で深刻な事態が発生しない限り、二度と会うことはない」と言い、そして二度と会わない予定だった。しかし、現実には4回もコーネリウス・ファッジと顔を合わせており、しかも、面会を重ねるたびにコーネリウス・ファッジはやつれ、魔法界の事態が深刻さを増していることが察せられた。首相は、ここ一週間で起こった不可解な事故や事件に頭を悩ませていたが、ファッジによると、それらの事件は全て魔法界を恐怖で支配した「名前を言ってはいけないあの人」の復活が原因と言う。その失態により魔法大臣職を失ったことをファッジは首相に告げ、新大臣ルーファス・スクリムジョールを紹介する。同じ頃、ナルシッサ・マルフォイとその姉であるベラトリックス・レストレンジは、「スピナーズ・エンド」という場所でピーター・ペティグリューと一緒に住むセブルス・スネイプを訪れる。ナルシッサはスネイプに、ヴォルデモート卿から危険な使命を受けた息子ドラコ・マルフォイを支援するよう頼み、その確約として魔法による決して破る事のできない誓約「破れぬ誓い」を結ぶ。夏休み、ダーズリー家に帰省していたハリー・ポッターは、彼を迎えに来たアルバス・ダンブルドアから、シリウス・ブラックの遺産を相続したことを知らされる。その後、親友ロン・ウィーズリーの実家「隠れ穴」へ向かう途中、ダンブルドアとともに彼の同僚であるホラス・スラグホーンに面会したハリーは、引退したスラグホーンにホグワーツ魔法魔術学校で再び教鞭を取るよう説得する。説得できたその後、ダンブルドアはこの一年間、自分の個人授業を受けてほしいとハリーに頼む。「隠れ穴」ではビル・ウィーズリーと婚約したフラー・デラクールが夏を過ごしに来ていたが、それを好ましく思わないハーマイオニー・グレンジャーやジニー・ウィーズリーは彼女を陰で「ヌラー」と呼び侮辱していた。しかし、ロンはフラーが気になるのか、二人をたしなめていて、ハリー達は「隠れ穴」の中の境界線で楽しい日々を送っていた。だが、外の世界では続々と恐ろしい事件が起こり始めていた。新学期の準備のため、ハリー、ハーマイオニー、ウィーズリー一家はダイアゴン横丁に向かうが、ロンの兄であるフレッドとジョージ・ウィーズリーの悪戯専門店、「ウィーズリー・ウィザード・ウィーズ」以外はどこにも活気がなかった。「マダム・マルキン」の洋装店でハリーとロンとハーマイオニーは、ドラコと鉢合わせるが、マルフォイの挙動を怪しみ、後を追う。追跡に気づかず、「夜の闇横丁」の「ボージン・アンド・バークス」に入ったマルフォイは、オーナーのボージンを脅し何かの修理方法を聞き出すが、結局修理方法は不明のままに終わる。ハリーは、マルフォイが「マダム・マルキン」の店で左腕に触れられるのを嫌がったことを思い出し、「左肘に「闇の印」が刻印されているのでは？」と考え、彼が父親と同様に死喰い人ではないかと推測するが、ロンとハーマイオニーは、決定的な証拠もないのにマルフォイを疑おうとするハリーの言葉に聞く耳をもたない。躍起になったハリーはホグワーツ特急でマルフォイの正体を探ろうとするが、気づかれて怒ったマルフォイに、石化された上、上から透明マントをかけられ、身動きを取れなくされてしまう。そこをニンファドーラ・トンクス（映画ではルーナ・ラブグッド）が見つけ、元に戻してもらった事で無事ホグワーツに入ることが出来た。しかし実際にホグワーツで「闇の魔術に対する防衛術」を担当していたのはスネイプであり、スラグホーンは「魔法薬学」を教えることになっていた。ハリーが借りた魔法薬学の教科書には「『半純血のプリンス』の蔵書」と書かれており、魔法薬の事だけでなく彼が発明した闇の呪文が多く示されていた。蔵書の内容を参考にして行った事で、トップの成績を叩き出したハリーは、それから夢中になって蔵書の内容を研究し始める。一方、ハリーはアルバス・ダンブルドアの元でヴォルデモートとの対決に備えるための「個人授業」を受ける。ヴォルデモート＝トム・リドルの出生と生い立ち、何故彼が闇の魔術に手を染めるようになったかを探っていく。やがてハリーは、過去にヴォルデモートが作り出し、その不死の力を支えている「分霊箱」の存在と、全部で7つあるそれを破壊しなければならないことを知る。6年次も終わりに近づいていたころ、ハリーはダンブルドアに伴われて新たに発見した分霊箱の捜索に向かった。二人は辛うじて分霊箱を見つけ出すも、闇の罠と戦ったダンブルドアは著しく衰弱してしまう。ホグワーツ帰還を急ぐ二人が目にしたのは、天文台の塔に浮かぶ死喰い人の紋章だった。ドラコの手引きで侵入した死喰い人と騎士団が戦っている。天文台塔に降り立ったハリーとダンブルドアは包囲され、既に戦う力を失っていたダンブルドアはハリーをかばい、セブルス・スネイプに殺害される。ハリーは半純血のプリンスの蔵書で覚えた闇の呪文でスネイプを攻撃するが、呪文は通じずあっけなく倒されてしまう。そして、蔵書を作成した「半純血のプリンス」の正体こそ、スネイプであったことを知る。スネイプはハリーを昏倒させ、ドラコ達と共に逃亡した。満身創痍のハリーはダンブルドアの遺体のそばに戻り、分霊箱の「銀のロケット」の蓋を開ける。だが、ロケットから出てきた「R・A・B」なる人物の書置きは、本物の分霊箱を壊すために偽物とすり替えたことを綴っていた。ダンブルドアは偽の分霊箱に命をすり減らしたのだった。ダンブルドアの校葬が執り行われる中、ハリーは来年は学校に戻らず、ただ一人残りの分霊箱を探し出して破壊することを決意した。親密となっていたジニー・ウィーズリーに別れを告げる。しかしロンとハーマイオニーはハリーに旅に同行する覚悟を伝え、3人は分霊箱探しの旅に出ることになった。