明治時代の廃仏毀釈により、寿延寺と切り離され、地元で廃仏毀釈を進めた人々の中から新たに神官を任じた。また三百年以上にわたる赤城山の厳しい気候によって荒廃した社殿の改築が企図される。しかし実現しなかった。明治20年から43年の間に、小沼の豊受神社、小鳥ヶ島の厳島神社、黒檜山頂の高於神社を始めとして、赤城山内数社が合祀された。また、近代社格制度においては郷社に列した。三夜沢・大洞・二宮の三社を合わせて国幣中社にしようとする動きもあったが、終戦により実現はしなかった。1970年（昭和45年）、現在の小鳥ヶ島（厳島神社跡地）に遷座し、社殿が現存するものへ再建された。この際に小鳥ヶ島の環境を破壊するとして反対運動が起こっている。2006年（平成18年）大洞御遷宮千二百年祭を機に大修復がなされた。
六国史には「赤城神」に対する数度の神階奉授の記録があるほか、平安時代中期の『延喜式神名帳』には名神大社として「上野国勢多郡 赤城神社」の記載があり、その論社とされている。論社には赤城山頂に鎮座する当社のほか、山腹の三夜沢赤城神社、山麓の二宮赤城神社があり、確定していない。当社は赤城神社の山宮と推定されている。山宮は神仏習合期に修験者が各地の霊山に登り修行の場とし、彼らの信仰の中心地となったことで展開していった。また武家政権の出現は朝廷、国司の権力の低下を意味し、里宮の経済力を衰退させた。この結果、延喜式内社として信仰の中心だった里宮が衰え、山宮と参詣路の中心・中社の勢いが強くなっていく。戦国時代、1576年（天正4年）里宮と推定される二宮赤城神社は、南方氏（北条一門）によって滅亡させられた。ただし当社が唯一の山宮とされるわけではなく、三夜沢赤城神社も二宮に対する山宮とされることもあり、赤城神社の山宮・里宮ははっきりしていない。南北朝時代の『神道集』には「赤城大明神」に関する説話3話が載せられており、大沼・小沼に祠を祀る記述がある（「赤城神社#神道集」参照）。これが赤城神社の所在地を特定する最古の史料になる。この記述から、同書が書かれた時は沼が祭祀の中心であったとも解される。
創建は不詳。社伝では、豊城入彦命が上毛野を支配することになった際に山と沼の霊を奉斎したという。その後、允恭天皇・用明天皇の時代に社殿を創設したと伝える。創祀当初は神庫山（ほくらやま：後の地蔵岳）中腹に祀られていたというが、806年（大同元年）、大沼（おの）の南の畔（現在の大洞旧社地）に遷座し、小沼の畔には小沼宮（このぐう：後の豊受神社）が建てられた。その際の年号に因んで神社周辺は「大洞（だいどう）」と呼ばれるようになったといい、通称として「大洞赤城神社」とも記される。ただし「大洞」は「大堂」とも書かれたといい、山頂に堂があったとも伝える。山の赤城大明神、沼神の赤沼大神として古代から祀られたといい、湖からは古くに祭祀に使われた鏡も発見されている。
2010年6月の基本合意後、同年7月に統合契約締結した富士通と東芝の携帯電話端末部門の統合会社ではあるが、実際には、同年10月の事業開始時点では、東芝の社内カンパニーであったモバイルコミュニケーション社（au向けとソフトバンク向けが主。以下MC社）のみの受け皿会社であった。富士通本体の携帯電話端末部門（モバイルフォン事業本部。ドコモ向けが主）が開発・製造・販売していた携帯電話端末は富士通東芝の事業開始後も継続して富士通本体が手がけており、富士通東芝は東芝ブランドでの携帯電話端末を手がけるという分業体制になっている。東芝ブランドで携帯電話端末を出すのは2011年度分までの措置であり、その後は富士通ブランドへ移行していく計画としている。そしてその計画通り、KDDIとソフトバンクモバイルからは富士通東芝→富士通モバイルとして、富士通ブランドでの端末も供給が開始された。しかし、それでもドコモ向けの富士通ブランド機種は全て富士通本体が手掛けており、東芝が撤退した2012年以降、後述の富士通本体からの事業分割と富士通モバイルの統合まで富士通モバイルは旧東芝MC社のみを引き継いだ状態にあった。事業開始スキームとしては、2010年8月にまず東芝がMC社の受け皿会社となる「FTモバイル株式会社」を全額出資で設立。同年10月の事業統合に際し、FTモバイルにMC社の全事業を移管するとともに、富士通がFTモバイルの全株式の8割超を出資し、富士通が連結子会社化すると同時に「富士通東芝モバイルコミュニケーションズ株式会社」に商号変更する形を取った。事業開始時の社長には、富士通の携帯電話端末事業を担当する執行役員常務の大谷信雄が起用されている。東芝MC社時代の主力開発拠点は東芝日野工場であったが、事業統合に伴い開発拠点を富士通本体と同じ富士通川崎工場に移したため、東芝日野工場は閉鎖された。なお、富士通との事業統合以前に東芝から発売された携帯電話端末の修理・サポート等はこれまで通り東芝が担当し、同社青梅事業所内に新たに置かれたモバイル事業統括部でその任に当たっている。2014年以降はNTTドコモ向けの機種の開発を専門で手掛けている富士通本体と異なり、KDDI・沖縄セルラー電話連合、およびソフトバンク・ウィルコム沖縄連合向けの各機種の開発がそれぞれ長期に渡って休止状態となっている。また、ドコモ端末の開発については、2016年2月に設立された富士通コネクテッドテクノロジーズ株式会社が吸収分割にて継承し、担当させる。これに伴い、当社は富士通コネクテッドテクノロジーズの完全子会社となった。その後、2018年10月1日に富士通コネクテッドテクノロジーズに統合され、8年の時を経て遂に富士通と旧東芝の携帯事業の一体化が果たされた。