昭和50年代に入ると、東京湾の埋め立て進行による大田区の面積拡張に合わせて、京浜急行バスは大森駅と埋立地を結ぶ路線を次々と新設し、そのすべてが当営業所の担当となる。1978年（昭和53年）、船の科学館で行われた宇宙科学博覧会へのアクセス確保を理由に船の科学館線を新設。これにより、大森営業所はそれまでの大田区、品川区に加えて新たに江東区に路線を持つことになり現在まで存続している。ほぼ同時期に京浜島の工業団地造成が始まったのをきっかけに、京浜島循環線を新設。当時は京浜急行平和島駅を経由せず、レジャーランド平和島を経由して国鉄大森駅への直結輸送を行った。平和島駅からの京浜島路線となる平和54が新設されたのは、それから4年後の1982年（昭和57年）のことである（後述）。1983年（昭和58年）、大井ふ頭北西部の品川区八潮5丁目に建設が進められていた「八潮パークタウン」の入居が始まり、京浜急行が大森駅から、都営バスが大井町駅と品川駅からバスの運行を開始した。これと前後して、京浜急行では到着地での客扱い時間短縮を目的に中扉を2枚引き戸とした「スーパーワイドドア」車をメーカーに打診し、富士重工業がその生産に応じた。1983年（昭和58年）上期の新車で、フルモデルチェンジしたばかりだったR15Eボディにスーパーワイドドアを搭載した新車が当営業所に納車されてきた。当時の大森営業所は日産ディーゼルと三菱自動車（現・三菱ふそうトラック・バス）が指定メーカーで、日産エンジンを積んだ富士重ボディの新車は整備の面でも正に覿面だった。
営業所新設にあたっては、将来の車両数増加に耐えられる広大な土地が必要とされたが、京浜急行は当時埋め立てが竣工したばかりの大田区平和島に土地を取得することになった。これは、路線の拠点となる国鉄大森駅と、同じ京急グループの京急開発が所有する平和島競艇場の両方に近く、競艇場へのアクセス輸送を担当した車がそのまま出入庫できるという利便性の高さによるものだった。開設当初は羽田から鬼足袋線、森ヶ崎線、東糀谷6丁目線など17系統を移管されたが、1973年（昭和48年）3月16日には六郷営業所の廃止に伴い、同営業所の所管していた一部路線を新たに所管することとなった。しかし、羽田は当時東急バスに加えて川崎鶴見臨港バスとの共管もあったのに対し、大森営業所の路線で他社との共管は大井競馬場線の大井町駅発着便のみだった。
京浜急行電鉄は1948年（昭和23年）の大東急からの独立にあたって、湘南線（現・京急本線）杉田以南の三浦半島と、東京都大田区の国鉄東海道本線よりも東の区域のバス路線を東京急行電鉄から引き継いだ。このとき、大森地区の路線は旧梅森自動車の流れを汲む森ヶ崎線、旧大森乗合の流れを汲んで一時は東横電鉄の路線となっていた鬼足袋線、それに旧京浜電鉄が電車補完として開業した京浜国道線（品川駅 - 生麦）の3路線が存在し、東京急行高輪営業所から京浜急行品川営業所に引き渡された。森ヶ崎線のうち、大森駅 - 森ヶ崎間は既に運転が再開されており、同年11月1日には蒲田駅 - 森ヶ崎間の運行も再開されている（後述）。品川営業所は後に東京営業所と改称、実質的な拠点を大田区に移す。1959年（昭和34年）、東京営業所大鳥居支所が独立して羽田営業所となると、大森地区の路線は羽田の担当となった。この頃には、国道線の区間便ともいえる大井町線が開業。大森 - 羽田空港線の延長として東急との相互乗り入れによる田園調布線も開業した。しかし、1960年代後半になると羽田営業所が所要車両数増加に追い付かなくなったことに加え運行管理の合理化もあり、分割して新たな営業所を設けることになった。
島の最西端に位置するクイーンズ郡とキングス郡（ブルックリン）はニューヨーク市を構成する区であり、中部と東部は郊外型住宅地と小都市が点在するナッソー郡とサフォーク郡がある。地理的にはクイーンズ、キングスも島の一部であるが行政区分の影響から口語的にはこの2郡を通常ロングアイランドとは呼ばない。「ロングアイランダー」といえばナッソーかサフォークのどちらかの出身者を指す。クイーンズ、ブルックリンは「ニューヨーカー」と呼ばれ「ザ・シティ（The City）」出身に属す。ロングアイランドはその地域の富裕層の多さや、生活水準が高いことで有名である。2000年の国勢調査によれば一人当たりのGDPでナッソーはニューヨーク州で3番目、全米3140郡で30番目に最も裕福な郡であり、全米で2番目に重い財産税が課せられている。ニューヨーク市に近いナッソーはサフォークに比べ開発が進んでおり、同市に通勤する裕福層が居住する巨大ベッドタウンになっている。特にロングアイランド湾を臨める北海岸のゴールドコーストや大西洋を望む南海岸のファイヴ・タウンズには多くの高級住宅が立ち並ぶ。南海岸は湿地帯やアウターバリアに守られた地形から住宅地として発展を遂げた。アメリカ独立戦争の頃より多くの資産家が移り住み始め、オールドマネーと呼ばれるその資産は今も同島に住まう子孫達に受け継がれている。狂騒の20年代の頃、アメリカやヨーロッパの貴族達は北海岸と南海岸（ファイヴ・タウンズ周辺）に大規模な不動産開発を行い現在もその地は住宅地として利用されている他、公園や大学、博物館などにも寄付されている。第二次世界大戦後の郊外移住のトレンドと経済発展の波に乗りナッソーは1950年から70年代まで全米で最も成長著しい郡となった。サフォークは1990年代の情報技術などの発展と共に徐々に人口は増加したが、ナッソーに比べると未発展の地域も多い。夏はニューヨーク都市圏の人々のリゾート地として賑わうサフォーク（サウスフォーク地域）であるがグリーンポイントやハンプトンズなど最東端には郊外というよりはむしろ田舎と呼べる小さな町も残っている。ハンプトンズはアメリカでも最も高級な別荘地のひとつであり、ニューヨークの富裕層の多くがこの地域に別荘を持つ。また島全体が低地で、気候も温暖であり、近郊農業地帯として発達しておりニューヨーク市に向けた野菜の栽培が盛んである。ノースフォーク地域は以前はジャガイモ生産が活発であったが現在はワイン生産の地として有名になった。サウスフォーク地域には海水浴だけでなくモントーク灯台などの観光地もある。漁業もさかんで、かつては捕鯨の拠点でもあった。