下画面はキャラクター操作やコマンド入力、上画面は主に地図表示という使い分けがなされている。町やダンジョンでは2画面双方に地形が映し出され、町ではショップリストも表示させることができる。ウィンドウでは従来のような文字による情報だけでなく、コマンドやアイテムのアイコン、ステータス画面のキャラクターの顔イラストなどの絵表示が多く取り入れられた。
デモ画面として第一章から第四章までの各キャラクターにまつわるプロローグが、またゲーム開始直後には旅立ちより前の主人公の話である「序章」が追加された。クリア後には、第五章の延長として、真の敵と戦うストーリーである第六章（表題無し）が付け加えられた。この章専用のダンジョンが用意され、新たな仲間のキャラクター1人、およびそのキャラクター専用の武器・防具が追加された。なお、堀井雄二は、FC版に容量の都合でカットされたエピソードがあったことを語っている  が、それがリメイク版の六章と同一の物であるかどうかは不明である。
AI戦闘の作戦は「いろいろやろうぜ」が削除され、戦闘中の仲間の行動を細かく指示できる「めいれいさせろ」が追加されるなど、『ドラゴンクエストVII』と同様のものに変更されたが、女勇者の場合は「ガンガンいくわよ」「わたしにまかせて」「じゅもんはやめて」「めいれいするわよ」と女性言葉の作戦名になる。AI については、最初から弱点・特性が記憶されているシステムに変更されたが、クリフトだけは意図的にFC版の評判を考慮されている（登場キャラクターの節を参照）。馬車入れ替えは、即座に入れ替えおよび総入れ替えが可能になった。ターン開始時の全体コマンドには従来どおり「にげる」が存在するが、PS版ではキャラクターごとの個別コマンドにも「にげる」があり、個別に選択するとそのキャラクターが行動時に逃走を試み、1人でも逃走に成功すれば戦闘が終了する。なおFC版では戦闘中に味方を攻撃すること（パーティーアタック）が可能であったが、PS版では不可能となっている。
第一章から第四章まではプレイヤーの移動できる範囲が制限され、地域も異なるが、第五章では世界全体が舞台となる。ゲーム終盤では世界の中央にあるゴットサイドの島を訪れることになるが、この島は気球で上陸することで、専用の拡大マップに切り替わる。また、その島から行くことができる別世界として、主人公たちの世界よりはるか上空にある天空と、地底深くにある闇の世界が登場し、闇の世界は昼と夜の区別がない。いずれの世界もルーラの呪文などで相互行き来ができる。
本作の世界は、「ロトシリーズ」「ロト三部作」などと呼ばれ括られていた『ドラゴンクエスト』第1作から『ドラゴンクエストIII』までの3作品から一新し、別世界の物語となった。一方で、本作の後に発売された『ドラゴンクエストV 天空の花嫁』の世界との共通点が多く、『ドラゴンクエストVI 幻の大地』にも本作との共通の世界であることを匂わせる描写があり、DS版の裏ダンジョンにおいては3作品の時系列が明確にされ、同一世界であることが明らかにされた。『IV』『V』『VI』の3作品は公式にも「天空シリーズ」「天空三部作」と呼ばれている。
リメイク版で新たに登場するようになる海のモンスター9種は、FC版では没となったため通常は出現しないが、ROM内にデータとして存在している（リメイク版でのマリンワームはFC版ではマリンリバイアサン）。9種のうち4種は、出現場所・タイミングが極めて限られており確率は非常に低いものの、ある場所で出会うことが可能である。なおPS版に登場する移民のひとりの台詞では、これらのモンスターが昔は珍しかったという旨が語られている。
本作では「導かれし者」と呼ばれるメインキャラクター以外に、作戦に関係なく自分の判断で動くサブキャラクター（NPC：ノンプレイヤーキャラクター）が戦闘に参加することがある。サブキャラクターはシナリオを進めて所定のイベントをこなしていくと自動的にパーティーに加入したり、離脱したりする。仲間にしなくてもシナリオ進行に支障の出ないものもいる。導かれし者と同様にHP・MPを持ち、戦闘に参加するが、戦闘中に指示を与えることはできず、作戦にも従わない。独自の判断で自動的に行動する。ステータスは固定値となっており成長はせず（レベル・経験値は「?」と表示される）、装備も固定されており、アイテムを持たせたり、装備を変更したりすることはできない。また、サブキャラクターだけが生き残っても、導かれし者たちが全員戦闘不能（死亡または麻痺）になると全滅扱いとなる。導かれし者たち全員を馬車に入れ、サブキャラクターだけを車外メンバーにすることもできない。
デイジー・アシュフォード（Daisy Ashford、Margaret Mary Julia Ashford 結婚後： Devlin、1881年4月7日 – 1972年1月15日）はイギリスの小説家である。9歳の時に書いた小説、『ヤング・ビジターズ』（The Young Visiters）が1919年に出版されて話題となり、この本は何度も再刊されている。「無意識によるユーモアの古典」と評されている。サリー州、ピーターシャムに生まれた。父親のWilliam Henry Roxburgh Ashfordは裕福な炭鉱主であった。家庭教師から教育を受け、Maria Veronica 'Vera'（1882年生まれ）、Angela Mary 'Angie'（1884年生まれ）の妹たちとすごした。4歳のときに物語をつくり、父親が筆記した。9歳の時に『ヤング・ビジターズ』が書かれた。10代後半で小説を書くのをやめたが、『ヤング・ビジターズ』が書かれてから29年後、秘書として働いていたアシュフォードは亡くなった母親のもとに残されていたノートを見つけて、おもしろがって友人に見せると、小説家のフランク・スウィナトンが読むことになり、ピーターパンの作者、ジェームス・マシュー・バリーの序文をつけて刊行されて、ベストセラーになった。9歳の子供のかいたままに印刷され、綴りの間違いなどのおかしさも喜ばれた。1920年に、他の原稿を探し出し、妹のアンジェラが8歳の時に書いた小説とともに、『デイジー・アシュフォード 彼女の本』を刊行した。