攘夷運動の中心となっていた長州藩は日本海と瀬戸内海を結ぶ海運の要衝である馬関海峡（下関海峡）に砲台を整備し、藩兵および浪士隊からなる兵1000程、帆走軍艦2隻（丙辰丸、庚申丸）、蒸気軍艦2隻（壬戌丸、癸亥丸：いずれも元イギリス製商船に砲を搭載）を配備して海峡封鎖の態勢を取った。攘夷期日の文久3年5月10日（1863年6月25日）、長州藩の見張りが田ノ浦沖に停泊するアメリカ商船ペンブローク号（Pembroke）を発見。総奉行の毛利元周（長府藩主）は躊躇するが、久坂玄瑞ら強硬派が攻撃を主張し決行と決まった。翌日午前2時頃、海岸砲台と庚申丸、癸亥丸が砲撃を行い、攻撃を予期していなかったペンブローク号は周防灘へ逃走した。外国船を打ち払ったことで長州藩の意気は大いに上がり、朝廷からもさっそく褒勅の沙汰があった。文久3年5月23日、長府藩（長州藩の支藩）の物見が横浜から長崎へ向かうフランスの通報艦キャンシャン号（Kien-Chang）が長府沖に停泊しているのを発見。長州藩はこれを待ち受け、キャンシャン号が海峡内に入ったところで各砲台から砲撃を加え、数発が命中して損傷を与えた。キャンシャン号は備砲で応戦するが、事情が分からず（ペンブローク号は長崎に戻らず上海に向かったため、同船が攻撃を受けたことを、まだ知らなかった）、交渉のために書記官を乗せたボートを下ろして陸へ向かわせたが、藩兵は銃撃を加え、書記官は負傷し、水兵4人が死亡した。キャンシャン号は急ぎ海峡を通りぬけ、庚申丸、癸亥丸がこれを追うが深追いはせず、キャンシャン号は損傷しつつも翌日長崎に到着した。文久3年5月26日、オランダ外交代表ポルスブルックを乗せたオランダ東洋艦隊所属のメデューサ号（Medusa）が長崎から横浜へ向かうべく海峡に入った。キャンシャン号の事件は知らされていたが、オランダは他国と異なり鎖国時代から江戸幕府との長い友好関係があり、長崎奉行の許可証も受領しており、幕府の水先案内人も乗艦していたため攻撃はされまいと油断していたところ、長州藩の砲台は構わず攻撃を開始し、癸亥丸が接近して砲戦となった。メデューサ号は1時間ほど交戦したが17発を被弾し死者4名、船体に大きな被害を受け周防灘へ逃走した。長州藩のアメリカ、フランス艦船への砲撃は当時の国際法に違反するものである。
エニックスのプロデューサー・千田幸信は、1985年に『ドアドア』でファミコン参入後、パソコンで発売されていた堀井雄二のアドベンチャーゲーム作品『ポートピア連続殺人事件』のファミコンへの移植を決め、堀井と、チュンソフトのプログラマ中村光一に移植作業を依頼する。堀井と中村は、1983年のエニックスの第1回ゲーム・ホビープログラムコンテストの授賞式で知り合った仲でもあり、製作中に意気投合し、パソコンで流行していたRPGについて熱く語り合う仲になっていった。この際にファミコンでのRPGの製作が可能となる重要なアイディア「ふっかつのじゅもん」の構想が生まれ、RPG製作の前準備としてファミコンユーザーにコマンド入力に慣れてもらうため、同作のPC版は文章入力方式だったが、一転しコマンド入力式に切り替えた。この移植作業が堀井と中村にとって楽しいものであったことから、二人はこの組み合わせでの仕事をもっとやりたがり、堀井は千田にファミコンでのRPGの製作を提案する。当時のファミコンはシューティングゲーム・アクションゲームが主流でありRPGは皆無だったため、エニックス社内では反対の声もあったが、最終的に千田がゴーサインを出し、ファミコン初の本格的RPGの開発・製作が始まった。二人が熱中したパソコンのRPG（『ウルティマ』、『ウィザードリィ』）の強い影響下に、少数のスタッフで開発・製作が行われた。基本構造は『ウルティマ』型のフィールドと『ウィザードリィ』型の戦闘システムだが、当時はビジネス用のソフトにしか使われていなかったマルチウインドウを導入することで独自色を打ち出した。なお、堀井はジャンプのゲーム紹介記事「ファミコン神拳」の連載と並行しながらをドラクエを製作していた。同記事でRPGの面白さを説明しつつ、最終的に自分がRPGを出した事に関して、後に「今でいうとステマ」とも述解している。なお、ファミコン神拳のスタッフは、同誌の読者コーナー『ジャンプ放送局』の主要スタッフ（なおかつ堀井とは友人）が兼任しており、初作のロゴデザインは『ジャンプ放送局』の榎本一夫が手がけた。また、土居孝幸も漫画やイラストなどを描いている。堀井が仕事仲間でもあり、「週刊少年ジャンプ」（集英社）で『ドラゴンボール』を担当していた編集者鳥嶋和彦に相談を持ちかけた際、鳥嶋の提案によりキャラクターデザインとして鳥山明を起用することが決まった。鳥嶋は鳥山明が「『ポートピア連続殺人事件』に興味を持っており、ゲームの仕事をやりたがっている」という嘘をついた。鳥山と堀井との対談によれば「ゲームの仕事をやりたがっている」という発言は騙しであり、自身はゲームに関してはてんで無知だったと鳥山は語っている。鳥嶋の騙しの意図は明らかではない（堀井らは「刺激を与えたかったのではないか」等と推測している）が、この決定により『ドラゴンクエスト』は「週刊少年ジャンプ」と蜜月関係となり、同誌上で開発中の『ドラゴンクエスト』の画像を初披露する体制がとられることになった。この体制は、エニックスが1991年に「月刊少年ガンガン」を創刊した以降も変わっていない。いったん完成に近づいたものの、内部スタッフが作ったBGMが「ずっと聴いていると飽きてしまう」という事態が発生。そこに急遽、ゲーム好きが昂じてエニックスと繋がりができていた作曲家のすぎやまこういちが参加し、「聴き減りのしない音楽」という方針のもと、1週間で楽曲を製作した。なお、千田幸信は鳥山やすぎやまを引き入れた理由について「（アマチュアの空気で作られている現場に）プロを入れたかった」としている。堀井雄二、中村光一、鳥山明、すぎやまこういちらの手によって『ドラゴンクエスト』は完成し、1986年5月に発売された。当初は売り上げが芳しくなかったが、完成直後から『ドラゴンクエストII 悪霊の神々』の製作にとりかかっている。なお、1は口コミによりじわじわと売れ始め、最終的に150万本を売り上げるヒット作品となった。ファミコン時代は容量との戦いでもあり、徹底的な容量削減のため、数多くの企画・演出が泣く泣くカットされることになった。また、作数を重ねるたびにスタッフが激増するなど、製作環境が大幅に変わり、それらに伴い、プログラマ間での諍いが絶えなくなってしまったことから、中村光一はプログラマの仲裁や管理をするディレクター作業がメインになり、スーパーファミコンで発売された『V』を最後に「割に合わなくなった」としてチュンソフトごと開発から手を引くことになった。『V』『VI』『VII』はチュンソフトの退社組による山名学率いるハートビートが担当。『VIII』『IX』は『ダーククロニクル』に惚れ込んだ堀井の依頼によりレベルファイブが担当。『X』では初めて自社での開発となっている。これはネットワーク対応ということでインフラ構築などの運営の都合上から内製のほうが好ましいと判断されたためである。なお、オルカなど外部の開発会社の協力は得ている。シリーズが進むにつれ容量の問題はメディアの進化により解決するようになったが、それに伴い開発期間が長期間化するようになっている。