祭祀が始まった時期は不詳。上社本宮付近にあるフネ古墳（5世紀前半築造）には蛇行剣や呪術性を持つ副葬品（銅鏡・釧・鹿角小刀子等）が発見されているため、被葬者は天竜川上流・諏訪湖水系を統治して上社信仰と関連のある人物と思われる。文献上は『日本書紀』の持統天皇5年（691年）8月に「信濃須波」の神を祀るというのが初見である。平安時代の『日本三代実録』には「建御名方富命神社」、『左経記』には「須波社」と記載されている。また『延喜式神名帳』では「信濃国諏訪郡 南方刀美神社二座 名神大」と記載され名神大社に列しているが、この二座が上社・下社を指すとされる。また、信濃国の一宮とされた。古くから軍神として崇敬され、坂上田村麻呂が蝦夷征伐の際に戦勝祈願をしたと伝えられる。
本宮・秋宮・春宮には、本殿がない代わりに2つの宝殿がある。宝殿の一方には神輿が納められ、寅と申の年の御柱祭で御柱建て替えと同時にもう一方へ遷座し、古い宝殿は建て替えられる。すなわち1つの宝殿は12年ごとに建て替えられ、神明造に似た古い様式を現在に伝えている。寅年から申年の間、神輿は向かって右の宝殿に納められる（申年から翌寅年は逆）。神輿の納められる宝殿は「神殿」と呼ばれて祭祀が行われ、もう一方は「権殿」と呼ばれる。このように宝殿は一般の本殿にあたると解され、神社に本殿が設けられる過渡期の状態と考えられている。そのほか、宝殿を含め当社の社殿は華美な装飾・塗装はなされず、全て素木造である。
下社秋宮の本地仏が千手観音とされ、秋宮付属の神宮寺（現存せず）には千手堂があった。この堂では毎朝、千手秘法の護摩を修し、節分には追儺が執り行われた。いっぽう薬師如来を本地仏とする春宮には薬師堂が存在していた。明治の廃仏毀釈の際に移動された秋宮の千手観音像は岡谷市にある照光寺に、春宮の薬師如来像（鎌倉時代作）は下諏訪町にある敬愛社に安置されている。
秋宮の神体はイチイの木、春宮はスギの木とされている。ただし春宮は砥川のほとりに位置しているため、本来は水霊を祀る祭祀場であったと思われる。砥川は八島ヶ原湿原（八島湿原）を水源とするが、ここには下社の旧御射山（もとみさやま）があり、葦や菅が芽吹く頃には水田にも見えるため「神の田」として崇拝の対象であったと考えられる。一方で秋宮の付近には青塚古墳があることから、元々は金刺氏（下社大祝家）の祖霊祭祀の場であったという見解がある。
神仏習合の時代には本宮の幣殿の奥に南天鉄塔をもとにした石之御座多宝塔（「お鉄塔」とも）と呼ばれる仏塔が安置され、大祝のほかに神体に相当するものとされた。かつては毎年1月15日にこの塔に『法華経』を納める仏事は行われていたが、経巻は龍の姿で現れる諏訪明神が受け取りに行くため次の年にはなくなると信じられていた。また、上社の本地仏である普賢菩薩を祀る「普賢堂」は奥の院として多くの参拝者を集めた。普賢堂に安置されていた普賢菩薩像は諏訪明神そのものとして祀られて、甲州征伐の時に織田信長が神の力を恐れて菩薩像部分を破壊したという言い伝えがある（像は信長の死後に再彫刻される）。明治初期に神仏分離令が発令された際、「お鉄塔」は諏訪藩主家の菩提寺であった温泉寺（諏訪市湯の脇）に移され、普賢堂の普賢菩薩像とその他の仏像は仏法紹隆寺（諏訪市四賀）へと秘かに運ばれた。
生まれつき角を持つ少年、イコは、村のならわしに従い、生贄として岸壁に囲まれた島にそびえ立つ無人の古城「霧の城」へと幽閉される。しかし偶然にも彼を閉じ込めていた棺のようなカプセルが壊れたことにより、自由に城の中を歩けるようになった彼は、城の北側にある塔の檻に閉じ込められていた言葉の通じない少女、ヨルダと出会う。ヨルダは城内を跳梁跋扈する黒い影のような化け物たちに狙われており、彼女を放っては置けないと感じたイコは、彼女の手を引き、城の南側にある城門からの脱出を試みる。しかし、どうにか城門までたどり着いた彼らの前に、城の主を名乗ってヨルダを連れ戻そうとする化け物の女王が現れ、城門を閉ざしてしまう。イコとヨルダは城内へと引き返し、城の東西それぞれの端に位置する城門を開くための仕掛けを作動させることを試みる。城内は迷路のように入り組み、あちこちが崩れ落ちていたり、封印や仕掛けのある扉や障害物で塞がれたりしており、自由に通行することができない。ヨルダは城の随所にある封じられた扉を開くことができる力を持っていたが、イコほどには身体能力が高くなく、彼女を連れ去ろうとする影の化け物から身を守る手段も持っていない。イコは城壁や鎖をよじ登り、足を踏み外せば命にかかわる足場を渡り歩き、影の化け物からヨルダを守って戦いながら、ヨルダでも通れる経路を確保しつつ、彼女を外の世界へと連れて行くために奮闘する。冒険の末に城門を開くことに成功する彼らだが、しかし物語の終盤において再び女王に脱出を阻まれ、ふたりは離れ離れとなってしまう。イコは連れ去られたヨルダを追い、単身で女王と対決することになる。