1941年3月に、イギリスの植民地であったケニアのナイロビに生まれた。父クリントン・ジョン・ドーキンスは軍人で、第二次大戦で連合国軍に合流するためにイギリスからケニアに移住していた。1949年、ドーキンスが8歳の時に彼らの家族はイギリスに戻った。彼の両親は自然科学に関心があり、幼いドーキンスの疑問に対して科学的な用語を用いて答えた。ドーキンスは幼少時代を「ごく普通の英国国教会信徒として育てられた」と述べている。しかし9歳の頃には「神の存在は嘘である」と考え始めた。しばらくするとデザイン論、つまり「自然の秩序や目的、複雑なデザインは神の存在の証拠である」とするインテリジェント・デザイン説の主張に納得させられ、信仰に戻った。その後再び、「国教会の習慣は不条理で、神を用いた道徳の押しつけだ」と考えるようになった。そして進化のプロセスを理解するに従い、彼の宗教的な視点は最終的に転換し元には戻らなかった。彼は自然選択が生物の複雑さを十分な説得力を持って説明できると感じ、超自然的造物主の存在を不要と考えるようになった。1954年から1959年までパブリックスクールのアウンドル・スクール (Oundle School) に通った。その後オックスフォード大学のベリオールカレッジに進学し、ニコ・ティンバーゲンの元で動物学を学んだ。1962年に学部を卒業し、1966年に学位を取得した。その後もしばらく研究のためにティンバーゲンの研究室に残った。ティンバーゲンは動物行動、特に動物の本能、学習、判断の研究の先駆者であった。ドーキンスはこの時代に、動物の意思決定について研究を行っている。1967年から1969年まで、カリフォルニア大学バークレー校に動物学の助教授として赴く。カリフォルニアでは当時進行しつつあったベトナム戦争への大規模な反戦運動が行われており、ドーキンスもこの運動に深く関わった。1970年にオックスフォード大学に講師として戻った。同年ニュー・カレッジの会員に選出されている。1990年に助教授となった。1995年に、チャールズ・シモニーの寄付によって新設された“科学的精神普及のための寄付講座”の初代教授に就任した。著名な教え子には数理生物学者のアラン・グラフェン、動物行動学者でサイエンスライターのマーク・リドレー（マット・リドレーとは別人）がいる2008年9月にドーキンスはチャールズ・シモニー教授職を定年退職し、後任にワダムカレッジの数学教授マーカス・デュ・ソートイが指名された。1967年に動物行動学者メリアン・スタンプと結婚し、1984年に離婚した。その後Eve Barhamと結婚し娘のジュリエット・エマをもうけたが、彼らは再び離婚した。Eve Barhamは1999年に癌で死去した。1992年に、共通の友人であったダグラス・アダムスを介して知り合った女優のララ・ウォードと結婚した。
ペット(Panisara Pimpru)の結婚式の晩、彼女の親友であるメイ・リー、もしくはリー(Cris Horwang)はワインの飲み過ぎで泥酔し、ペットの宿泊するホテルの部屋で眠り込んでしまう。早朝に目を覚ましたリーは、車で帰宅しようとするが交通事故を起こしてしまい、そこでルン(Theeradej Wongpuapan)に出会う。家に帰ったリーは家族に叱責され、父に運転を禁じられる。そのためリーは勤務先に公共交通機関を使って出勤せざるを得なくなる。ある晩、リーは夜中に目が覚め、自宅の屋上に登る。そこで偶然家のメイドとそのボーイフレンドが逢引しているところに出くわす。メイドのボーイフレンドは自分の'おじさん'に連絡するが、やってきたのはルンだった。次にリーはBTSスカイトレインの駅でルンに会うが、そこでルンのサングラスを壊してしまう。リーはお詫びにサングラスを買い、自分の電話番号を箱に書き、'偶然'を装ってルンに新しいサングラスを渡す。ルンからの電話は待っても来ず、リーはルンが常連となっているレンタルビデオ店に行く。リーの隣人であるプレーン(Ungsumalynn Sirapatsakmetha)は、トリックを使ってルンの携帯電話番号を手に入れるが、リーにはその番号を教えず、同じレンタルビデオ店で働き出す。復讐として、リーはプレーンの携帯電話メッセージでプレーンのボーイフレンド3人を同時に呼び出す。そのときルンも来店し、呼び出されたボーイフレンドたちの喧嘩に巻き込まれ、偶然自分のノートPCを落としてしまう。責任を感じたリーは、ルンのノートPCを修理するためペットの夫のところに持っていくが、彼にも修理することは出来なかった。リーはBTSの事務所に戻る。ルンは仕事からの帰り道にリーを見つけ、一緒にBTSに乗って帰宅への途につく。ルンはノートPCの鞄を捨て、リーはそれをゴミ箱から拾って家に帰る。鞄の中にはいろいろなものが入っていたが、その中にはネガフィルムも含まれていた。リーがそれをプリントしたところ、写っていたのはルンとゴップ・カヴィタ(Taksaorn Paksukjareon)の写真だった。ゴップは"天使の涙"という有名なテレビドラマの女優であり、ネガをプリントした写真店の主人はそれがわかってインターネットに写真を公開した。リーはBTS車内で再びルンに会い、自分のせいで写真が暴露されたことを詫びるが、ルンは気にしなかった。ルンはリーに、ゴップが以前の恋人であること、時間的なすれ違いが続いて別れたことを話した。BTSがエカマイ駅についた時、リーはバンコクプラネタリウムで星を見ることを提案し、その展示内で、彗星が地球に近づいていることを知る。 リーはルンに、バンコクでその彗星を一緒に見ようと誘う。その後、タイ正月休みの直前に、ルンはリーに水かけ祭りに誘う。水かけ祭りであるソンクラーン・フェスティバルにはプレーンも2人と一緒に参加し、そのせいでリーは楽しめない。リーはルンの住所を知る。そこはチャオプラヤー川沿いにあるゲストハウスだった。リーは着替えてルンに会いに行くが、ルンは眠っていた。リーはその隣で眠る。リーが目覚めた時、ルンは彼女にバンコクを周遊することを提案する。ルンはBTS社内で開かれる工場見学会、ファミリーデーにリーを誘う。ルンは写真を撮るが、リーはそのカメラを壊してしまう。ファミリーデーの最中、リーは2日後にルンがドイツへと2年間の留学に出発することを知る。ルンは離れても恋人同士でいたいと願うが、リーはそれを受け入れず、2人はタークシン橋で別れる。ルンは自分がドイツに着いた時に開けるようにと、メイドのボーイフレンドを通じてリーに箱を贈る。中には最初に会った時の事故で落ちた車のサイドミラー、壊れたサングラス、壊れたノートPC、バンコクプラネタリウムのチケット、そして壊れたデジカメが入っていた。デジカメの中にはメモリーカードが残されており、リーはその写真を見る。彼女はスワンナプーム国際空港へ急ぐが、時は既に遅かった。その日、彗星は地球に最接近し、ルンは機上から、リーも同様に彗星を見ていた。2年後、夜間勤務の仕事に出かける途中、リーは偶然ルンをBTSで見つける。ルンは昼間の勤務で働いており、バンコクへ数ヶ月前に戻ってきたのだった。2人はスクムビット線とシーロム線の乗り換え駅である、サイアム駅で電車を降りる。リーは乗り換えのため階段を降り、ルンを振り返ることはなかった。リーは電車に乗るが、その時停電が発生する。乗客は友達や家族に電車が止まったことを電話する。その時リーの電話が鳴る。ルンからだった。彼はもう一度ソンクラーンを祝うことを提案する。リーはその休日予定がないことを返答する。復電したとき、リーの横にはルンが立っていた。そして、ルンの携帯電話番号がリーの電話に伝えられたと教えた。