「あきづき」は1960年（昭和35年）2月13日、「てるづき」は同年2月29日に竣工し、それぞれ「あきづき」がDD-960、「てるづき」がDD-961としてアメリカ海軍籍に入れられ、即日海上自衛隊に供与された。これらはまず、慣熟訓練のため2隻そろって横須賀地方隊に編入された。その後、1961年（昭和36年）9月1日に発動された自衛艦隊の大改編により、護衛艦を集中運用する部隊として護衛艦隊が設置されるのに伴い、「あきづき」は自衛艦隊、「てるづき」は護衛艦隊に編入され、それぞれの旗艦となった。1963年（昭和38年）3月30日に「てるづき」が衝突事故によって2ヶ月余の間戦列を離れることとなり、また同年4月1日付けで自衛艦隊司令部が陸上部隊化したことに伴い、「あきづき」が護衛艦隊旗艦とされて、以後1985年（昭和60年）3月27日まで23年間の長期にわたってこの任に就いた。また「てるづき」も、第1・4護衛隊群旗艦を歴任している。両艦とも老朽化と、新型護衛艦の拡充により練習艦や特務艦に変更の後、1992年・1993年に相次いで除籍された。
本型は、対空・対潜・対艦の各戦闘に対応出来るよう、30DDKと31DDAの兵装を併せ持ち、それらの艦の対潜能力を強化した汎用護衛艦となった。アメリカ海軍の新鋭艦であるフォレスト・シャーマン級駆逐艦にはやや劣ったものの、欧米各国で就役中であった砲装型の汎用駆逐艦のなかでも、有力な広域防空能力と対潜戦能力を備えていた。
主機の構成は30DDKや31DDAにおおむね類似するが、艦型の大型化に伴って出力の増大が図られた。はるかぜ型（28DD）以来の蒸気タービン艦で踏襲されてきた蒸気性状よりも圧力・温度ともに高められており、圧力は40 kgf/cm² (570 psi)、温度450℃とされている。この蒸気性状は、以後の護衛艦でも、4隻のDDHを除いて踏襲されることになった。2胴型水管ボイラーを採用し、蒸気発生量は85トン/時であった。また本型では、米ギアリング級に倣って前後部機関区画の間に6メートルの中間区画を挿入し、抗堪性を向上させるとともに、ここを燃料タンクとすることで燃料搭載量の増加も図られた。これにより、航続距離は18ノット巡航時で約7,800海里に達し、30DDKの5,700海里や31DDAの6,000海里と比して大幅に延伸された。なお本型は、操舵装置として水圧式伝導装置（テレモーター）方式を採用した最後の護衛艦であり、以後は電気式に移行した。電源としては、出力440キロワット（550キロボルトアンペア）の蒸気タービン主発電機2基と、出力120キロワット（150キロボルトアンペア）のディーゼル主発電機2基を搭載した。
あやなみ型（30DDK）・むらさめ型（31DDA）と同様に、いわゆる「オランダ坂」を有する長船首楼型を採用しており、船体構造・船殻材料もほぼ同一である。一方、船価が許すかぎりで大型の艦とする方針で設計されたことから、基準排水量にして550トン、長さにして10メートル大型化したため、極めて余裕のある設計となった。またこの余裕のある艦型を利用して旗艦設備が設けられ、そのための公室など一部区画が上部構造物内に配されたことから、駆逐艦級としては特異な大形の箱型構造となった。なお、本型は「オランダ坂」護衛艦の掉尾を飾る艦級となった。船型の拡大から居住性も改善されていて、戦闘区画のみならず、司令室や司令公室、艦長室、士官室など居住区の一部にも、戦闘区画とは別系統の冷房が施されている。また、冷戦真っ只中の情勢下、あやなみ型から実験的に装備された放射能塵除去用の散水装置を始めとした対放射能塵対策が本格的に施されていた。なお、旗艦業務のため、通常の搭載艇に加えて、小型の将官艇も右舷中部に搭載された。
先行する艦と同様、基本設計は財団法人船舶設計協会に委託して行われており、基本計画番号はF-105とされた。なお本型は、船舶設計協会が設計を担当した最後の警備艦となった。
グレート・イースタンが競売にかけられていたころ、英国では大西洋横断電信ケーブルの敷設計画が進められていた。この事業は1856年に始まり、1858年にいったん敷設に成功したが、このケーブルは2カ月余りで不通となってしまった。そのため、新たに改良したケーブルを製作し敷設を行うことになったが、ケーブルを敷設するためには大型の船が必要であった。大西洋横断ケーブル敷設事業の責任者であったサイラス・フィールドは、海底ケーブル敷設船としてグレート・イースタンに目を付けた。また、旧グレート・シップ会社の役員たちも、ケーブル敷設船としての活用に期待して、新会社を作ってグレート・イースタンを2万5千ポンドで買い戻した。フィールドはこの会社と契約を結び、1865年に大西洋横断電信ケーブルの敷設作業を行った。1865年の敷設作業では、敷設途中でケーブルが切れたため失敗に終わったが、翌年の敷設作業は成功し、ヨーロッパと北アメリカ大陸は電信網で結ばれた。グレート・イースタンはその後も大西洋横断電信ケーブルや、スエズからムンバイへのケーブル敷設に使用され、また、ケーブルの補修作業にもあたった。なお、グレート・イースタンはこの期間中にも1度だけ、客船として使用されたことがある。1867年、フランスの大博覧会に使用するため、フランス政府によってチャーターされたのである。グレート・イースタンはフランス―ニューヨーク間を往復し、乗客の中にはジュール・ヴェルヌもいた。ヴェルヌはその後、グレート・イースタンを舞台にした小説『洋上都市』を執筆している。この航海は無事に終えたが、改装費用やニューヨーク港在泊の費用がかさみ、グレート・イースタン会社は倒産した。そしてこれが、客船としてのグレート・イースタンの最後の大西洋航海であった。