須田知義（左近）の嫡子として誕生し、宝暦3年（1753年）6月23日に家督相続。宝暦7年（1757年）に侍頭に就任する。宝暦13年（1763年）に2度目の江戸幕府への、米沢藩の藩政混乱を訴える箱訴が幕閣で話題になっているという情報が酒井忠香より米沢藩江戸屋敷にもたらされた。これを契機として竹俣当綱による森利真殺害と、重臣による藩主重定への藩政改革要求が起こる。同年5月22日に同じく侍頭の本庄職長、安田雅元（後に毛利）、竹俣英秀らとともに参勤交代で国許に戻った藩主重定に改革を求める建白書を提出。7月28日に重定より本庄ともども郷村頭取兼務を命じられる。しかし、本庄ともども6万石の荒地開発に「器量の人」を任ぜられるように進言して辞退したが、結局、就任を承諾した。明和3年1月5日（1766年2月13日）に江戸家老に就任。上杉治憲による大倹令や竹俣当綱ら青莪社一派の登用とその重用、尾張藩の儒学者細井平州の厚遇などに反発した。安永2年（1773年）5月26日に雨乞い祈祷の一環として治憲の愛宕山参詣に当綱とともに同行したが、全く効果がなかった。6月27日に芋川延親とともに千坂高敦、色部照長らの重臣と協力して七家騒動を起こし、芋川ともども切腹及び苗字断絶（改易）となる。後に芋川家と須田家の再興が、侍組平侍（馬上の平士）の処遇で許可されるが、以後、分領家に返り咲くことはなかった。
ミラーはロンドンへ引っ越してコメディのキャリアを追求した。1990年代にノッティング・ヒルのゲート・シアター・スタジオで開かれていたコメディクラブ TBA Sketch Comedy Group で1992年にケンブリッジの卒業生アレクサンダー・アームストロングを紹介された。彼らは1994年のエディンバラ・フェスティバル・フリンジで時間をフルに使ったショーを上演し、1996年に再び上演した際はペリエコメディ賞にノミネートされた。彼らの成功はテレビシリーズ "Armstrong and Miller" へ繋がり、これはチャンネル4の3と Comedy Central の1で1997年から2001まで放送された。1998年に彼らは BBC Radio 4 で同名のラジオ番組を持ち、テレビシリーズに由来するギャグと登場人物を特集した。6年の休止期間ののち、番組は "The Armstrong & Miller Show" としてハットトリック・プロダクションに再委託され3シーズン分が制作された。また、2008年に彼らは2つめのラジオ番組 "Children's Hour with Armstrong and Miller" を持った。ミラーは映画への出演も始め、スティーヴ・クーガンの最初の長編映画 "The Parole Officer"(2001) が初出演となった。2003年には映画『ジョニー・イングリッシュ』でローワン・アトキンソンが演じる主人公の相棒ボフを演じた。2004年には "The Prince and Me" で共演した。2004年と2005年にはBBCのテレビシリーズ "The Worst Week of My Life" に出演し、サラ・アレクサンダーと共演した。ミラーは2007年にITV制作のSFドラマ『プライミーバル』でジェームズ・レスター役を演じ、オーストラリアの映画 "Razzle Dazzle: A Journey into Dance"でミスター・ジョナサンを演じた。ミラーはITVデジタルへ声を提供し、ジョニー・ヴェガスに焦点を当てたテレビ広告の人気シリーズの PG Tips の猿のキャラクターに使用された。2008年にはITV1のテレビプロデューサーのジョナサン・ポープ役でトニー・ジョーダンのシリーズ "Moving Wallpaper" に出演し、テレビドラマ "Thank God You're Here" に出演した。2010年に映画 "Huge" で監督としてデビューを果たした。2011年1月にBBCの科学番組『ホライゾン』のエピソード "What is One Degree?" に出演。2011年の後半にはテレビドラマ『ドクター・フー』のジェームズ・レスター役に復帰した。2011年11月からは Gielgud Theatre にて舞台 The Ladykillers でルイス・ハーヴェイ役を演じた。2012年7月23日にミラーは自らの著書 It's Not Rocket Science のためツーリングを始め、ロンドンの王立協会から出発した。また、彼はチャンネル4でアームストロングと British Comedy Awards に登場。2013年にはクイズ番組 "Pointless" のコミックリリーフスペシャルとテレビシリーズ "Room 101"の1エピソードに出演した。2014年12月13日に彼はクイズ番組『The Chase』のクリスマス特別回に登場した。2011年から2014年のシリーズ3の第1話まで、ミラーはBBCとフランスが共同制作したシリーズ『ミステリー in パラダイス』に主人公リチャード・プール刑事役で出演した。『ミステリー in　パラダイス』のシリーズ3は2014年に委託された。2013年4月9日にミラーはシリーズを去ることが発表され、主人公役は俳優クリス・マーシャルが受け継いだ。2013年3月に撮影が開始され、キャタクターが殺害される第1話の完成の後ミラーは5月にシリーズを去った。ミターは変更について個人的な理由があったと説明した。"It was the job of a lifetime, but logistically I just didn't feel I could continue." He went on to say that "My personal circumstances just made it too complicated, but I will miss it like a lung. I love it here" — 『ラジオ・タイムズ』（2014年1月14日）より引用シリーズ1の撮影が始まった後にミラーの妻は自らの妊娠に気付いた。彼らが離れ離れになっている間の時間は二人とその息子たちとの関係に負担をもたらした。ミラーは家族とともにもっと多くの時間を過ごしたかった。2014年にミラーは長編映画 "Molly Moon and the Incredible Book of Hypnotism"に出演。また、デイヴィッド・テナントやビリー・コノリーと映画 "What We Did on Our Holiday" で共演した。ナンシー・キャロルとディアナ・ヴィッカースと共演しし、ミラーはダン・パターソンとコリン・スワッシュによる舞台 "The Duck House" でロバート・ハウストン役を演じた。このショーはイギリスの国会費用スキャンダルに基づいた政治風刺である。2014年9月6日にミラーは『ドクター・フー』のシリーズ8の第3話『シャーウッドの森のロボット』にノッティンガムの代官役で出演した。2015年にはマグナ・カルタ800周年を記念したコメディドラマ "Horrible Histories" のシリーズ6でキング・ジョン役で出演。2015年10月からはミラーとルース・ジョーンズおよびウィル・クローズがイギリスのスーパーマーケットテスコのCMに登場し、クローズを息子、ジョーンズを妻とする男ロジャーとして出演した。2016年にはレイチェル・リレー、ロメシュ・ランガナタンとともにITVのエンターテインメントシリーズ "It's Not Rocket Science" のプレゼンターを担った。2016年2月にミラーは地球外生物の存在について考察した本を出版し、"The Aliens are Coming!" というタイトルの講義ツアーも開かれた。ミラーはBBCの6部作シチュエーション・コメディ "I Want My Wife Back" でマーレイ役を演じてキャロライン・キャッツと共演。2016年にはチャンネル4のコメディ "Power Monkeys" に出演した。2018年にミラーは映画『ジョニー・イングリッシュ アナログの逆襲』で、ローワン・アトキンソン演じる主人公ジョニーの相棒ボフ役に復帰した。同年9月にはBBCのシチュエーション・コメディ "Upstart Crow" でウルフ・ホールの役を演じた。