その後1960年代に入ると、羽田は日本の空の玄関口・首都の空港として、1961年には滑走路が3,000mに延伸されたほか、日本航空や外国航空会社によりダグラス DC-8やボーイング707、コンベア880などの大型ジェット旅客機が次々と就航したほか、ルフトハンザドイツ航空（1961年）やガルーダインドネシア航空（1962年）、ユナイテッド・アラブ航空（現在のエジプト航空、1962年）やアエロフロート航空（1967年）、マレーシア-シンガポール航空（現在のマレーシア航空とシンガポール航空、1968年）など新規乗り入れ航空会社が相次ぎ、さらに地方空港の整備が進んだことで地方路線が増加した。これを受け、1964年に行われた東京オリンピックにあわせ空港設備の整備拡張が行われた。まず、旅客ターミナルが増築（東京五輪後も度々行われた）されたほか、旧C滑走路（3150m×60m）の新設、東京モノレールの乗り入れや貨物や検疫施設の拡充などが行われ、8月には旅客ターミナル向かいに初の空港敷地内ホテルである羽田東急ホテルがオープン。1966年には、空港周辺で単独機としては当時世界最悪の事故となった全日空羽田沖墜落事故が発生し、その1か月後にはカナダ太平洋航空402便着陸失敗事故が発生するなど悲劇もおきた。その後1971年に旧B滑走路が2500mまで延伸し、旧羽田空港が一応の完成を見た。
連合国の占領下の日本においては、民間航空を含むすべての日本籍の航空機による活動が禁止されていたため、ノースウェスト航空やパンアメリカン航空（両社ともに1947年）、英国海外航空(1948年)やフィリピン航空(1949年)、カナダ太平洋航空(1949年)、民航空運公司(1950年)などの、連合国の民間航空の定期便の乗り入れが開始された。なお、英国海外航空のショート・サンドリンガム「プリマス型」飛行艇で運航されていたイギリス南海岸のプールと香港を結ぶ路線を延長すべく、1946年3月にイギリス連邦占領軍のサー・セシル・バウチャー少将が東京国際空港沖への乗り入れを連合国軍最高司令部のダグラス・マッカーサー最高司令官に求めたが、飛行艇用の滑水路やハンガー、ターミナルの施設が無いため拒否された。このため、1948年3月19日以降暫くはイギリス連邦占領軍の拠点である岩国基地へ乗り入れていたが、その後羽田空港への陸上機での乗り入れが許可された。その後サンフランシスコ講和条約が締結され、連合国による日本占領が終結に近づいた1951年10月25日には、日本の航空活動が解禁されたことを受けて、第二次世界大戦後初の国内民間航空定期便として日本航空のマーチン2-0-2型機「もく星号」が、羽田空港 - 伊丹空港（大阪） - 板付空港（福岡）間の定期旅客運航を開始した。
東京飛行場は、開港翌月の1931年9月25日には初の税関設置飛行場に指定されており、当初から国際飛行場としての役割が期待された。1932年には気象台羽田出張所が開設されて航空気象観測が行われるようになり、1933年には立川飛行場の民間航空部門が移駐してきた。この頃には日本航空輸送や満州航空の拠点となり、大阪や福岡、台北や京城などの国内主要都市に向けた国内線のみならず、満州国や中華民国、タイ王国やフランス領インドシナへ向けた国際線の運航も活発化し、これに併せて「東京国際飛行場」と呼ばれるようになったほか、ターミナルやハンガー、滑走路や各種航法設備などの充実が行われた。なお、1930年代後半に同盟関係を結んだ枢軸国同士として第二次世界大戦を共闘することとなるドイツへの直行便も計画されたが、国際情勢の悪化のために実現されなかった。しかし大日本航空（日本航空輸送の後身）が就航していたタイのバンコクで、ヨーロッパ各都市へ向かうイギリスのインペリアル航空などの国際線と接続することとなった。また、1937年5月には欧亜連絡飛行を行った「神風号」の帰着地に、同月には後に公認世界記録を樹立する「航研機」の初飛行場所に、1939年8月には国産航空機として初の世界一周飛行に挑んだ「ニッポン号」の発着地となるなど、羽田は日本の航空史に名を残す数々の偉業の舞台となった。さらに、1938年にルフトハンザドイツ航空のフォッケウルフ・Fw200コンドルが、1939年にはユンカースJu 52が、ベルリンと羽田の間を結んでいる。
第一次世界大戦中にジャルート環礁は、イギリスやアメリカと同じ連合国として参戦し、ドイツ軍を放逐した日本海軍によって占領された。軍政期を経て、1922年（大正11年）よりマーシャル諸島を含む南洋諸島全域が、日本の委任統治領となった。日本統治時代、ジャルート環礁はドイツ語読みのヤルート環礁と呼称され、同環礁のジャボール島（Jabor）には南洋庁のヤルート支庁（後に東部支庁ヤルート出張所）が置かれ、日本のマーシャル諸島統治の中心地となった。1920年代から1930年代初期には、マーシャル諸島原産のコプラ（ヤシ油の原料）の集積地となり、買い付けを行う日本の商人らでにぎわった。横浜港やパラオのコロールからジャルート環礁まで、日本郵船のサイパン丸やパラオ丸による定期航路が就航していたほか、1941年1月より、大日本航空が横浜港からサイパンやパラオを経由してジャルート環礁までの定期旅客便を川西式四発飛行艇により就航させた。1941年12月の太平洋戦争（大東亜戦争）開戦後、ジャルート環礁東部に位置するイミエジ（Imiej）島には日本海軍の基地があったため、ジャルート環礁はアメリカ軍の攻撃目標となった。1942年（昭和17年）2月21日にはアメリカ軍によるマーシャル・ギルバート諸島機動空襲が行われ、艦上攻撃機11機（爆弾装備）と艦上爆撃機17機が飛来し、特設運送船関東丸が損傷を受けたがアメリカ軍は敗退した。1943年（昭和18年）10月、マーシャル諸島の南隣に位置するギルバート諸島アメリカ軍に占領されると、日本陸軍は満洲国の関東軍から兵力を抽出し、海上機動第1旅団を編成した。ジャルート環礁へはそのうち2,311名の兵力が送られ、海軍陸戦隊員とともに守備についた。アメリカ軍のマーシャル諸島に対する攻撃は翌1944年（昭和19年）1月31日に開始されたが、日本軍の守備が固いジャルート環礁に対しては空襲と艦艇による砲撃が行われたのみで侵攻をあきらめ、終戦までにアメリカ軍やオーストラリア軍などの連合国軍部隊の上陸はなかった。しかし、この後周辺の制海権を連合国軍側が握ったため、日本本土からの食糧や医薬品などの補給が途絶えたため、食糧難や疫病によって守備隊員たちに死者を出した。