天文13年（1544年）、丹波国新郷領主・赤井時家の四男直之の嫡男として生まれる。その後、直之は赤井氏から独立し、のち信濃国山口を領して山口直之と名乗った。山口氏を相続した直友は天正13年（1585年）に家康に仕え、小田原の後北条氏に備えるため、松平清宗の配下として駿河国興国寺城に入る。後北条氏滅亡後、天正19年（1591年）に下総国千葉郡300石を与えられ、その後近習に列し、慶長3年（1598年）、上総国周准郡230石を加増される。九州、特に薩摩国の島津氏と関連が深く、慶長4年（1599年）に日向国庄内で起きた、島津氏とその重臣である伊集院氏との争乱である庄内の乱に際して、来るべき天下分け目の戦いに備えて、島津氏を自分の味方にしておきたいと考えていた家康の使者として両者の調停にあたり、島津義久、島津忠恒と伊集院忠真を和解させ、乱を終結させる。慶長5年（1600年）の関ヶ原の戦いの後、戦場を強行突破し薩摩へ戻り、抵抗の姿勢を示した西軍の島津氏と徳川氏との戦後交渉を取り纏める。直友が使者になったのは、島津氏と親交が深い近衛家の娘（近衛前久の妹）を、叔父の赤井直正が継室に迎えていた縁がある故と考えられる。関ヶ原戦後の混乱中に島津氏家臣の押川公近を保護したが、逃走されている。また、弟（従弟とも）の直行は島津氏に仕えた。慶長6年（1601年）大和国山辺郡3000石を給され、奏者番に就任する。さらに、丹波郡代を兼務し、5000石となり、慶長8年（1603年）には伏見城番を命ぜられ、慶長9年（1604年）駿河守に叙任される。伏見町奉行を兼務する。慶長15年（1610年）大久保長安の後任として、大和郡山城番となる。大坂の陣に参陣し、慶長19年（1614年）には上使として長崎へ赴き、長崎奉行の長谷川藤広と共にキリスト教会を破壊する。家康没後は剃髪し、恵倫と号す。元和8年（1622年）伏見で死去。
『日本書紀』に、「・・・。また、筑紫国に大堤（おおつつみ）を築き水を貯へしむ、名づけて水城（みずき）と曰ふ」と、記載された城である。白村江の敗戦後、倭国には唐・新羅軍侵攻の脅威があり、防衛体制の整備が急務であった。天智天皇三年（664年）の唐使来朝は、倭国の警戒を強めさせた。この年、倭国は辺境防衛の防人（さきもり）、情報伝達システムの烽（とぶひ）を対馬島・壱岐島・筑紫国などに配備した。そして、敗戦の翌年に筑紫国に水城を築く。また、その翌年に筑紫国に大野城が築かれた。ともに大宰府の防衛のためである。水城は、大野城のある四大寺山（大城山）と、西側の大野城市牛頸（うしくび）地区の台地の間の、一番狭いくびれ部を塞ぐ形で造られている。全長約1.2キロメートル×高さ9メートル×基底部の幅約80メートル・上部の幅約25メートルの二段構造の土塁で、東西の端部の東門と西門が開く。土塁の基底部を横断して埋設された木樋（もくひ）は、長さ79.5メートル×内法幅1.2メートル×内法高さ0.8メートルである。土塁の博多側の現水田面より5メートル下に、幅60メートル×深さ4メートルほどの外濠が存在する。水城は、平野を遮断する直線的な土塁と外濠をあわせもつ「城壁」（防塁）である。中央に御笠川が北流する沖積地の軟弱地盤に築かれる。土塁の最下層部に多量の枝葉を混入し、基礎地盤を強化する、敷粗朶（しきそだ）工法で施工されている。また、土塁の上層部は、土質の異なる積土を10センチメートルほどの単位で硬く締め固めて積まれた、版築（はんちく）土塁である。水城は、博多湾側の福岡平野から筑紫に通じる平野を閉塞する「遮断城」である。東門と西門が設けられ、福岡方面から2道が通過していた。西門は3期の変遷が確認され、大宰府と筑紫館（後の鴻臚館）を結ぶ、儀礼的な外交の主要道として8世紀後半まで機能していたとされている。水城の西方に、丘陵の間を塞ぐ複数の小規模の土塁遺構がある。水城と一連の構築物で、「小水城（しょうみずき）」と総称される。土塁の長さ約80メートルの「上大利小水城」・土塁の長さ約100メートルの「大土居小水城」・土塁の長さ約80メートルの「天神山小水城」などである。また基山町にも、基肄城に連なると考えられる関屋土塁跡やとうれぎ土塁跡があり、これらも小水城と呼ばれる。天智政権は白村江の敗戦以降、唐・高句麗・新羅の交戦に加担せず、友好外交に徹しながら、対馬〜九州の北部〜瀬戸内海〜畿内と連携する防衛体制を整える。また、大宰府都城の外郭は、険しい連山の地形と、それに連なる大野城・基肄城と平野部の水城大堤や小水城などで防備を固め、この原型は、百済の泗沘都城にあるとされていた。しかし当時はまだ大宰府が機能していなかったとして否定されつつある。