上述の通り、本作の開発は前作『VIII』に引き続き、株式会社レベルファイブが担当している。すぎやまこういち作曲の音楽のデータ化は『VII』以降、リメイク版も含めて担当している株式会社トーセが引き続き担当しており、また、ドラゴンクエストシリーズでは初採用となるアニメーションムービーは有限会社神風動画が担当している。
2007年には、戦闘形式が従来のドラゴンクエストシリーズと同じコマンド入力式になるとの発表が各誌面で行われた。戦闘システムを従来のものに戻したことについて、堀井は「アクション式から従来のコマンド式に戻ったように見えるが、『IX』にはアクション要素も残っている」とコメントしている。2009年2月12日には、重大な不具合発覚により、同年3月28日とされていた発売予定日が同年7月11日に急遽延期された。延期発表と同日に行われた2008年12月期決算の会見で、和田社長はデバッグが間に合わなかったことを率直に認め、あまりに大量の深刻なバグが発生している状況であり、とても製品版として出すことができる状態ではなく、「傲慢があった」と反省の弁を口にした。特に、ドラクエでは未知の分野である通信周りのバグに苦しめられていることを明らかにした。ただし、一部報道では、延期の理由を不具合ではなく「更なる通信機能の充実のため」と掲載した。なお同じ会見で和田はこの延期により2008年度の計画が未達になったことから、松田洋祐財務部長、本多圭司副社長、そして和田自身の3人の役員報酬の15%減額の方針を示した。
2006年12月12日に本作の製作発表会を行い、発売プラットフォームがDSのオンラインアクションRPGとなることを発表。SMAPの草彅剛らによるプレイアブル版のデモンストレーションが公開された。開発に当たって堀井雄二は、DSで発売された『ドラゴンクエストモンスターズ ジョーカー』での手応えから、ドラゴンクエストシリーズで初となるネットワークプレイの面白さをプレイヤーに味わってもらいたいという理由により、本作の対応機種として「手軽さ」、「難しい接続設定のないネットワーク性能」で優れるDSを選んだと語った。この時点ではオンラインを中心とした（コマンド戦闘形式でない）アクションRPGと表現し、フィールドと戦闘がシームレスに繋がる様子や、アクションによる4人同時の戦闘、武器や魔法の射程距離や発動時間の概念などをデモンストレーションで示し、「そろそろ次世代のドラクエを」、「オンライン専用にしようかとも考えた」、「1人でも楽しめ、物語性のあるゲームにしたい」として、新たな可能性を提示する本編作品と位置づけていた。
本作発表以前のドラゴンクエストシリーズにおける他プレイヤーとの通信要素は、1998年の外伝作品『ドラゴンクエストモンスターズ テリーのワンダーランド』（ゲームボーイ）で初めて搭載され、その後のモンスターズシリーズの続編にも引き継がれている。一方、ナンバリングタイトルでは、リメイク作品であるゲームボーイ版『III』に搭載され、また通信要素ではないが『VII』の移民の町システムでは、他人のメモリーカードとのキャラクターの交換機能があった。しかしこれらは、ゲーム本編の進行に関係の無いおまけ要素としての採用であった。本作『IX』はシリーズのナンバリングタイトルとしては初めて、他プレイヤーとの通信要素のある作品となった。また、スクウェア・エニックスの和田洋一社長は、前作『VIII』発売以前の2004年3月時点で、MMOなどを含めたドラゴンクエストのオンラインゲーム化構想について、「視野に入れて多角的に考えたい」と語っている。
本作の主人公は天使の一人であり、主人公を含む天使たちの住む天使界と、人間たちの住む世界が存在する。さらに「神の国」の存在が序盤から示唆される。遊び要素として作中への現代文化（バニーガールなど）の混入が見られる同シリーズであるが、本作はその傾向が強まり、多くの現代日本文化（サンディの言動やパーティの装備、クリア後のおまけ要素など）が混在する。
すぎやまこういちが「『IX』製作の際に（堀井から）新しいシリーズに入るから序曲のアレンジを変えてくれといわれた」と発言していることから『IX』『X』は何らかのシリーズに入っていると目されている。現にインターネット上では既に『ロトシリーズ』『天空シリーズ』のように『箱舟シリーズ』と一部で呼称されている。その後、『X』のバージョン1.3以降で展開されているストーリー「神話篇」では、『X』の世界が『IX』の未来の世界であるとされ、グレイナルが魂の状態で登場している。また、クリスマスのイベントクエストでは「テンチョー」と呼ばれる筋肉質の男が「星天の使い」として天の箱舟に乗って登場している。
あるところに、美しいが怠け者の娘がいた。ある日、母親に叱りとばされた娘が泣きわめいているところに王妃が通りかかり、なぜ泣いているのかと問う。母親は「うちの娘は糸紡ぎが好きで仕方がないが、貧しくて亜麻を買えないので糸紡ぎが出来ず泣いている」と、とっさに嘘をつく。感心に思った王妃は娘を城に連れ帰り、糸車と部屋いっぱいの麻を用意して「一晩で紡ぎ終えたら王子と結婚させよう」と言う。娘はそのような事ができるはずもなく泣いていると、口の大きな女、片手の大きな女、片足の大きな女が現れ、自分達を叔母として結婚式に招待することを条件に、娘の代わりに見事に糸を紡ぎ上げる。翌日、糸が見事に紡ぎ上げられているのを見て感心した王妃は、約束通り娘を王子の妻に迎える。娘は約束通り結婚式に三人の女を招待する。三人の女の異様な姿を見た王子が驚いて、「あなた達はなぜそのような姿をしているのか」と三人に尋ねると、彼女たちは「私たちは若い頃は美しかったが、長年糸紡ぎをやり過ぎたためにこのような姿になったのだ」と王子に語った。それを聞いた王子は、娘には一生糸紡ぎをさせないと誓った。