願証寺のある長島は、木曽三川が伊勢湾に流れ込むデルタ地帯にできた砂州の島で、伊勢に属してはいるものの、北勢・尾張海西郡・南濃域が一体化した「河内」と呼ばれる生活圏を形成していた。また、伊勢湾が現代より内陸に広がっていた当時においては、伊勢桑名・尾張熱田間の海上交通を扼する要衝でもあった。長島は本願寺一族寺院である願証寺の領域として、大名や領主の権力の及ばない事実上の治外法権を有するに至り、織田信長に敗れた斎藤龍興がここに逃げ込むなど、信長にとっては敵方の巣窟となっていた。元亀元年（1570年）8月、本願寺第11世顕如は圧迫を強める信長と敵対する意を表して、各地の門末に檄を飛ばし、それを受けて長島でも一向一揆勢が蜂起した。同年11月には、信長の弟信興が守る古木江城を攻め、信興を討死させた。また、翌年5月に信長が長島に侵攻すると、激戦の末に氏家卜全や蜂須賀正元らを討死させるが、長島側も願証寺庶子の顕栄らが戦死した。また、6月6日には、願証寺4世の証意（佐玄）が織田側により暗殺され、証意嫡子の顕忍（佐尭）が11歳で5世の座を継承した。天正元年（1573年）9月、信長が二度目の長島侵攻を行うと、北勢域を制圧されてしまうが、10月には退却する織田軍を追撃して、林通政を討死させた。しかし、天正2年（1574年）7月には信長の三度目の侵攻で長島本島に攻め込まれ、一揆勢は篠橋・大鳥居・屋長島・中江・長島の五城に籠城した。8月に入ると大鳥居が陥落し、篠橋の籠城者は長島城へ追い入れられた。各城では餓死者が続出し、9月29日に、ついに長島城の籠城者は退去を始めるが、信長側の一斉射撃に合って男女約1000人が殺害され、生存者は逆襲して信長側と死闘の末、北伊勢方面へ逃れた。残る中江・屋長島は四方より火をかけられて、男女約2万人が焼き殺された。しかし、長島城の最後の戦闘では、織田信広・秀成・信成・信次・信直・佐治信方など、多くの織田一門を討死させている。一方、願証寺は長島城陥落の日に5世顕忍が討死し、2世実恵の妻が海に入水、3世証恵の弟証栄も死亡した他、4世証意に嫁いでいた武田勝頼妹菊姫も同日に死亡したという伝承がある。また、14歳だった顕忍は自刃して果てたとも伝わっている。しかし、顕忍の弟で2歳の顕恵は川から救出されて生き延び、願証寺家臣の手によって大坂本願寺へ送り届けられ、本願寺により正統と認められた。顕恵はのちに近江国日野に願證寺を興した。
星形要塞が現れる以前の要塞は、小高い丘の上に建てられた。敵が放つ矢より、さらに高い位置にある城壁の上から放たれた矢のほうが遠くまで飛ぶため、戦争では有利である。攻撃側は梯子をかけて城壁を越えるか、城壁の下にトンネルを掘るか、または城門を破壊するしかなかった。この「攻めにくく守りやすい要塞」は、長らく中世の防御戦術の基本であった。15世紀になると移動式の要塞攻略用火砲が使われ始めた。これに対する軍事技術者たちの対応策は、城壁の前に堀をほり、土塁を堀の外側に盛るという改良であった。これは「斜堤」と呼ばれるもので敵の火砲が至近距離で城壁に向かって発砲するのを防ぐ。土塁の外側の傾斜は緩やかになっており要塞の火砲から死角ができないようになっていた。さらに城壁の頂上まで盛土し砲弾直撃の衝撃を吸収する対策をとることもあった。古くから塔の設計として主流であった丸い形状は、「死角」つまり「安全地帯」を作り出した。防壁の他の場所からの射撃は、屈曲した壁面が障害物となり、直接には撃ち込めなかったからである。これを避けるべく、円形や角形をした塔は、攻撃してくる歩兵に遮蔽地帯を与えないよう、ダイヤモンド型に成型された稜堡に変わった。堀と城壁は攻撃側の歩兵を「殺戮地帯」へと導くように巧妙に作られていて、城壁を強襲しようと試みる歩兵部隊に防御砲火を浴びせることによって壊滅できた。歩兵には防御砲火からの遮蔽物が全くなかった。さらなる変更点は、守備的な防御を攻撃的なものへと移行させたことだった。城壁は砲弾の直撃に備えて低く厚くせざるを得なくなったため、もし敵の火砲が斜堤の上まで前進すると歩兵が城壁を強襲し梯子を設置して乗り越える可能性があった。そこで要塞の設計は、城壁を攻略しようとする攻撃側に対して縦射または側面攻撃が最大限に行えるような形状となった。星形の凹んだ場所にある火砲が城壁を強襲する歩兵を側面攻撃することで、星の頂点にある火砲を援護射撃する役割を持たせた。要塞は個々の火砲が連携して敵の侵攻に対して攻撃を浴びせることができる複雑な形状に発展した。前衛の火砲は、斜堤に接近する敵の歩兵に攻撃を加え、後衛は単に防壁の攻略を試みる歩兵の撃退を意図するだけでなく、要塞の脆い箇所の防壁を直射しようと接近する敵の火砲にも攻撃を加えた。火砲の攻撃範囲を重複させることにより効果的な守備体系が実現した。要塞の防御の進化は、要塞を囲んでいる堀の外側へと移行した。ここに塹壕が設置されるようになった。これは塹壕が守りの兵隊の移動経路として重要視されるようになったからである。防御道、または遮蔽道として知られている。防御側は守られた塹壕の中を比較的安全に移動でき、人員配置に柔軟な対抗策をとって備えることができた。また塹壕には斜堤を防衛するるという役割もあったため、防御の土塁が築かれ火砲が設置された。敵が斜堤の下にトンネルを掘る掘削戦術の試みを防ぐために井戸を掘削することもあった。中世の防御施設と比較し、要塞はより低くなり、面積は巨大化していった。防御力をもたせた堡塁を二重三重に配置して縦深的な防御網を構築した。攻撃側は、火砲を防御構造の内側に持ち込むために、これらを突破する事が必要となった。火砲のある砲撃陣地は、外側からの砲撃に対しては十分に守られていたが、要塞の内部の方向には開かれており無防備であった。これは内部に侵入した敵兵を攻撃できるようにする措置である。また砲火によって生じる大量の砲煙を拡散させるために容認されていたとも言われている。攻撃側にとっては要塞攻略の作戦を練る際に考慮すべき点である。この様式の防御施設は、攻撃側が鉄球直撃の破壊力に頼る旧式の大砲を装備している間は防御効果を保持していた。黒色火薬のような低威力の爆薬を充填した砲弾に対しても有効な防御施設であった。しかし高性能爆薬の開発、砲弾の破壊力の増大、さらにそれらを高い弾道で発射する臼砲の開発により星形要塞のような幾何学的に入り組んだ構造の防御施設は無用の長物となった。戦争はより機動性が重要になっていた。とはいえ、旧式の要塞戦術を脱却するには長い年月を要した。