高田派は江戸時代に入ると西の本願寺派と東の大谷派に分裂した本願寺に次いで、浄土真宗内で末寺数・門徒数が多い宗派としてその法燈を守った。親鸞の高弟である真仏以来の高田派であるため、「真宗の法灯集団」、「法脈の教団」ともいわれている。高田派は伊勢国一身田専修寺を本山専修寺として確立させたが、以前の本山であり、戦火によって荒廃していた下野国高田専修寺をも本寺専修寺としてその伽藍の復興に努めた。一方で、畠中専修寺はというと、真能の弟子真教が福井藩、次いで江戸幕府に畠中専修寺の正統を訴えていたが寛永11年（1634年）、敗訴した。これによって越前四ヶ寺の内大野専西寺を除く風尾勝鬘寺・松木専光寺・兵庫西光寺は一身田専修寺に転属したものの門徒には意地があり、一人も一身田専修寺に宗旨替えをせず、最終的に大谷派や浄土宗に流れていき、畠中専修寺は廃絶した。それでも、真教の子専誉が宮方法性寺として復興させて高田派から独立を図ると一身田専修寺はこれを幕府に訴えた。その結果、寛文3年（1663年）3月に宮方法性寺は破却されることとなり、真教・専誉父子は近江国大溝藩に配流された。ここにようやく一身田専修寺とかつての熊坂専修寺との本寺争いは終わったのである。寛永21年（1644年）10月、第15世堯朝は、引退していた前法主堯秀が大僧正に任じられた御礼言上を幕府に行うために江戸に向かった。だが幕府は事前審査を受けていなかったことなどを理由に堯朝を激しく叱責した。こうして堯朝と幕府がもめている最中の翌正保2年（1645年）1月、一身田専修寺で大火が発生し、全山全焼してしまった。大僧正就任問題の件は妻高松院の兄である津藩主藤堂高次のとりなしで和解が図られた。が、幕府は和解の条件として、専修寺の寺宝である親鸞聖人の真蹟を将軍徳川家光へ献上せよとの難題を提示してきたのであった。結局堯朝は拒否の姿勢を身をもって示すため正保3年（1646年）8月22日、江戸の唯念寺で自害して果てた。これには幕府も大慌てし、問題をすべて不問に付するしかなかった。焼失した専修寺であるが、御影堂は堯朝の父である前法主で第14世であった堯秀の奮闘や、万治元年（1658年）に藤堂氏から新たにこれまでの境内地の西側に土地を寄進されたこともあって寛文6年（1666年）に着工、延宝7年（1679年）に完成した。なおこの復興の時である、堯秀はこの際お堂の向きを西本願寺・東本願寺・佛光寺・興正寺のように浄土教の考えでもって東面させて建てようと考えた。ところが、門徒らはこれまで通りの伝統的なやり方である南面させて建てる形にするようにと主張した。その理由としては、東からの伊勢湾の風が強かったこと、境内地が東西の横長に広がっていたこと、南側に幹線道路があることなどであった。結局は藩主藤堂高次の仲裁もあって門徒の意見が通り南面して建てられることとなった。しかし、如来堂は遅れて第17世円猷の代である享保6年（1721年）に着工、さらに27年かかって寛延元年（1748年）ようやく完成し、慈覚大師に由来を持つ阿弥陀如来像、「証拠の如来」が安置されたのであった。この間、下野国高田専修寺の如来堂も元禄14年（1701年）にやっと再建され、親鸞に由来を持つ一光三尊仏が再び安置された。
京都東山（松原通大和大路東入二丁目轆轤町）には、幽霊に飴を売ったとする飴屋(「みなとや」)が現存しており、「幽霊子育飴」を販売している。当時の飴は水飴のようなもので現在は固形で売られている。飴に添えられた由来書によれば、幽霊の子どもは六道珍皇寺の僧侶になり、寛文6年（1666年）に68歳で入寂したという。これに従うなら、幽霊が飴を買いにあらわれたのは慶長4年（1599年）の出来事になる。石川県金沢市寺町寺院群静音の西方寺（さいほうじ）には、不治の病で亡くなった身重の女人を手厚く葬ったところ、その墓地から赤子の泣き声を聞きつけたお地蔵さんが赤子を可愛そうに思い、飴を買い与えていたと言う「飴買い地蔵」という伝承がある。いつの頃か、この地蔵を削って煎じて子供に飲ませると病気が治ると言う話が藩主並びに各地に伝わり、大勢の人々が詰め掛け、身を削って行った。現在、その地蔵は金澤四十八地蔵霊場第九番として地蔵堂に奉られ信仰を仰いでいる。この他、金石西の道入寺には、住職となった子どもが旅に訪れた絵描きに書いてもらった幽霊画がある。この絵描きは円山応挙であり、住職は幽霊画を母と慕って大切にしたという。また、金沢には他に4件の伝承があり、「あめや坂」という地名も残っている。幽霊が買った飴屋は全て不明。長崎県長崎市には、麹屋町にあった飴屋に幽霊が飴を買いに来ており、子供が見つかった後に店主の元に現れた幽霊が、お礼に水が枯れない井戸を教えたという。市内の光源寺境内には、この伝承を伝える「赤子塚民話の碑」があるほか、幽霊の木像と掛け軸（藤原清永の作と伝わる）があり、年に1回御開帳が行われる。この時に配られる飴を出ると、母乳の出が良くなるという。幽霊が教えたという「幽霊井戸」は光源寺の近くにあり、その前では「飴屋の一文銭ビスケット」の自動販売機がある。福岡県福岡市中央区天神の安国寺には、飴買い幽霊とその子供の墓がある。伝承によると、1679年（延宝7年）頃、安国寺の隣の鍛冶町にあった飴屋には、毎晩丑三つ時に銭三文を持って飴を買いに来る若い女がいた。ある晩、飴屋の主人が後を追うと安国寺の墓地で姿を見失い、墓の中から嬰児の泣き声がした。翌朝、事情を説明した主人と僧侶が作ったばかりの土饅頭を掘ると、死んだばかりの女性の傍らに女児がいた。だが数日後に女児も亡くなり、女と女児の墓が寄り添うように作られ、現在も安国寺に残る。安国寺では毎年7月27・28日に、産女の夏祭りを開催していた。福島県伊達市霊山に伝わる話として伊達市領地に住む遠藤氏の娘が飴買い幽霊となり現れ墓場から死後出産した赤子が見つかるという出来事があり、その子は当時の領主伊達政宗より遠藤から四十九院(つるしいん)と改姓させられたとの話が伝わる。その後四十九院氏は伊具郡金山に移り住み伊達家領地に散らばり現在まで血脈を保っているが、名字の四十九院発祥は伊賀国とあり伊達政宗が伊賀国より伊賀忍者を領地に移り住まわせたとの話も伝わっており、子育てをする飴買い幽霊の話自体が四十九院氏の伊賀国から移住とともに伝わった可能性もある。