VirtualBoxはIntel VTかAMD AMD-Vかいずれかのハードウェア仮想化をサポートするCPU上で効率的かつ安全な仮想化を実現する。その一方で、これら2つの仮想化技術のいずれもサポートしていないCPUについてはソフトウェア的な仮想化を行う。高性能なソフトウェア仮想化を実現するために、VirtualBoxはゲストコードの実行時分析や実行時改変を含む複雑なメカニズムを実装する。性能上の大きな問題となるのは、最高の特権レベルであるリング0で実行されるべき特権命令のエミュレーションである。ハードウェア仮想化を使用しない場合、ゲストコードをリング0で実行できないので代替実行手段が必要になる。特権命令が不適切な特権レベルで実行される度に発生するトラップを捉えて対応するナイーブな対策は、性能低下が著しく現実的ではない。そこで、VirtualBoxは実行時に必要に応じてリング0で実行されるべきコード片を分析し、特権命令をエミュレーション用コードで置き換えた効率的に実行可能なコード片を用意する。この改変済みコード片は再利用可能なので、実行時コード改変のコストは多くの状況で償却し、全体的な性能向上が実現する。macOS版では、ネットワーク・ブリッジ（ホストインターフェース）がサポートされていなかったが、バージョン2.0でサポートされた。
phpVirtualBoxとは、VirtualBoxをWebブラウザで操作するためのウェブサービスソフトウェア。その名のとおりサーバサイトはPHPで記述されている他、インターフェースまわりにAjaxが用いられている。動作にはPHP動作をサポートするWebサーバ、PHP、VirtualBoxが必要。GUIでできることはほぼすべてできるようになっている。
オーディオ・カードとして、VirtualBoxは、Intel HDオーディオ、ICH AC'97（デフォルト）、SoundBlaster 16カードのいずれかを仮想化する（ただし、Intel HDオーディオは、対応するゲストOSに制限がある）。
イーサネット・アダプタとして、AMD PCnet-PCI II (Am79C970A), AMD PCnet-FAST III (Am79C973), Intel PRO/1000 MT Desktop (82540EM), Intel PRO/1000 T Server (82543GC), Intel PRO/1000 MT Server (82545EM) のいずれかを仮想化する。これらの仮想化されたアダプタによる外部との接続手段として、NAT（ホストOSによるNAPT機能）、ブリッジアダプタ（ホストOSの物理インターフェースとのブリッジ機能）、内部ネットワーク（ゲストOS同士を接続する内部的なネットワーク）、ホストオンリーアダプタ（ホストOS上の仮想Ethernetアダプタと直接的に接続する）が提供される。新規作成される仮想マシンは、いずれかのアダプタとNATの組み合わせが設定される。ゲストOS上のアプリケーションは、これによりホストOSを経由して外部との通信が可能となる。NATを提供するホストOSは、一般的なブロードバンドルータと同様の動作を行う。バージョン5.0から準仮想化機能が搭載され始め、準仮想化ネットワーク (virtio-net) が選択可能になった。この仮想ネットワークインターフェースを利用することで、VirtualBoxがvirtio-netのドライバを持つOSのカーネルと協調してVirtualBox上のゲストOSと物理ネットワークインターフェースの間で直接データを受け渡しすることが可能になり、ネットワークにおけるエミュレーションのオーバーヘッドを削減することが可能になる。
標準で16MBのVRAMを搭載するVESAカードをグラフィック機能として提供する（VRAMの値は128MBを上限として調節可能）。ゲストOSとしてWindows、macOS、Linux あるいはSolarisを使用する場合、Guest Additionsとして提供される追加のグラフィック・ドライバにより、描画性能の向上と機能の追加が可能である。例として、ホストOS上で仮想マシンのウインドウサイズを変更した場合、ゲストOSの解像度が動的に変更される。また、バージョン2.1以降においては、追加のグラフィック・ドライバにより、OpenGLやDirectX 9などの3D描画に対応する（停止中に3D/2Dアクセラレーションフラグを有効にする必要がある）。
CDやDVDドライブとしてISOイメージが使用できる。例えば、LinuxディストリビューションのDVDイメージをダウンロードして、直接 VirtualBoxで使用することが出来る。その場合、ISOイメージをCD-RやDVD-RWといった物理メディアに焼き込む必要がない。また、物理的ディスクを仮想マシンから直接的にマウントすることも可能である。
1645年、シリー諸島の総督フランシス・ゴドルフィンとサー・ヘンリー・バークレーの娘ドロシーの息子としてコーンウォールで生まれた。1665年にコーンウォールのヘルストンで下院議員に選出され、イングランド王チャールズ2世に引き立てられ1668年にチャールズ2世の妹ヘンリエッタ・アン及びフランス王ルイ14世との密使として活動（1670年にドーヴァーの密約として成立）、恩賞として寝室付き侍従に任命、翌1669年にコーンウォール内の錫の鉱山を31年間貸与され、この鉱山により富裕になった。チャールズ2世の信任は変わらず、1672年に英蘭戦争及びオランダ侵略戦争が始まる直前にチャールズ2世からルイ14世への特使としてフランスへ派遣され、1679年に枢密院に入り、第一大蔵卿のハイド子爵ローレンス・ハイド（後のロチェスター伯）・サンダーランド伯ロバート・スペンサーと共に内政の中心人物となった。一方でサンダーランドと共にオランダ総督ウィレム3世（後のウィリアム3世）と連絡を取り王位排除法案の賛成を促している。1675年にトマス・ブラッジの娘マーガレットと結婚したが、1678年にマーガレットは1人息子のフランシス・ゴドルフィンを出産した後に死去、以後再婚しなかった。1680年に王位排除法案に賛成票を投じたにも関わらずチャールズ2世からは重用され（同じく賛成したサンダーランドは罷免）、1684年に北部担当国務大臣とロチェスターの後任の第一大蔵卿に任命、男爵位を叙爵された。チャールズ2世の弟ジェームズ2世からの信頼も厚く王妃メアリーの侍従に任命され、1685年にロチェスターが第一大蔵卿に復帰すると、代わりに大蔵委員会の委員として財政を担当した。議会がジェームズ2世への600万ポンドの収入を保証した際、ジェームズ2世を支持したルイ14世に見返りに与えた12万5000ポンドの支払いにも関与していた。