久川城のある会津郡伊南郷（伊南川流域一帯）は文治5年（1189年）の奥州合戦の戦功によって下野国住人の河原田盛光に与えられ、以来河原田氏が治めていた。天文12年（1543年）頃に蘆名盛氏に攻められ、このころから河原田氏は蘆名氏に臣従したものと思われる。天正19年（1589年）、摺上原の戦いで蘆名氏が滅亡し、伊達政宗が黒川城へ入ったが、当時の河原田氏当主・河原田盛次は政宗への臣従を拒否した。政宗は家臣の柴田但馬や降伏した鴫山城主・長沼盛秀を伊南郷に攻め入らせる。天正17年（1589年）、盛次は戦闘に備えて新たに久川城を築き、そこに立て籠もって伊達勢を迎え討った。伊達勢は城を攻撃したが、結局攻め落とすことはできずに撤退した。しかし盛次は翌年の秀吉の小田原征伐に参陣しなかったためにその後の奥州仕置によって領地は没収されてしまった。その後、会津は蒲生氏、上杉氏、そして再び蒲生氏が入部し、この再蒲生時代に久川城は現在残されている縄張りの城に改築された。その後、慶長16年（1611年）に廃城となった。
1398年に聖フェラポントによって、修道院は創建された。修道院の名声は、en:Kirill of Beloozeroの弟子であるマルティニアンの時代に広がった。彼は、1447年には、至聖三者聖セルギイ大修道院の修道院長となる。彼の死後、イヴァン3世の一族によって、修道院は保護された。1490年には、生神女誕生聖堂が、ロストフの技術者の指導によって、レンガ造りで建設された。フェラポントフ修道院の聖堂建築は、1490年代に建設されたロシア北部の建築物の中でも保存状態がいい。また、聖堂の内壁は、15世紀から16世紀に活躍したフレスコ画家であるディオニシウスによる（en）フレスコ画が描かれている。1530年代には、宝物館、食堂、生神女福音教会が建設された。また、イヴァン4世により、様々な特権が与えられ、60の村を所有するにいたった。イヴァン4世は、数回、この修道院を巡礼の形式で訪れている。1598年から1613年の大動乱時代には、ポーランド人により、攻撃を受けた。ロシアが失地を回復する中で、1641年から1680年の間に、3つの教会と鐘楼が建設された。修道院が宗教的重要性を徐々に喪失する中で、ニーコン総主教（en:Patriarch Nikon）のように、流刑地としての性格を持っていくようになった。1798年、ピョートル3世により、修道院は廃止され、その地位を回復したのは1904年であった。20年後、ボルシェヴィキの手によって、再度、修道院は閉鎖したが、1975年、修道院は、美術館として復活した。
樹齢1000年を超えるとされる白梅で、本殿前の左近（本殿に向かって右側）に植えられており、根本は3株からなる。太宰府天満宮に植えられた梅のなかではいちばん先に咲き始めるとされる。飛梅は元来、菅原道真の配所（府の南館）跡に建立された榎社の境内にあったが、太宰府天満宮が造営されると本殿前に移植されたといわれている。このほか、後代に道真を祭神とする神社に株分けされたものが各地に現存する。
JR青梅線御嶽駅から徒歩3分。玉堂美術館の眼前には多摩川が流れ、多摩川の左右には遊歩道が通っている。近隣には櫛かんざし美術館、御岳美術館、吉川英治記念館などの文化施設も存在する。
1961年の開業当時より優等列車の多くは、伊東駅で接続しているJR東日本の伊東線を経由して東海道本線と直通している。普通列車も、朝晩は伊東駅での折り返し運転となるが、日中については伊東線の熱海駅まで直通運転する列車が多い。普通列車は、かつて伊豆急下田駅 - 熱海駅間で国鉄・JR東日本と相互直通乗り入れしていた。そのため、当線の開業当時一等車（後のグリーン車）を連結していた国鉄持ちの伊東線用編成に合わせる必要があったことと、沿線に別荘地が多く、需要が見込めることから、伊豆急行でも二等車（後の普通車）だけではなく、一等車（後のグリーン車）も保有し、自社の普通列車にも連結していた。のちに特別車両の「ロイヤルボックス」を連結するようになったが、現在では東京へ乗り入れる特急「リゾート踊り子」以外の自社列車にはグリーン車やロイヤルボックスなどの特別車両の連結はしていない。なお、JR伊東線の熱海駅 - 伊東駅間の列車のうち伊豆急行線に乗り入れない普通列車についても、東海道線品川・東京方面への直通列車をのぞいて伊豆急行の車両が使用されている。普通列車の運行本数は昼間時間で1時間に2本程度。日中は伊東線直通列車を含め8000系電車2編成を連結した6両で運転される。ただし、伊豆高原以南は時間帯によって同駅で後方を切り離して3両での運転となる。その場合の後方3両は「普通 伊豆高原」と行先表示され、車内の電光掲示もそれに伴った表示となる。乗車中は3・4両目間の行き来ができない。また、「リゾート21」での運用時も、伊豆高原駅から先は8000系3両に取り換えて運転されることもある。なお、特急停車駅と一部の特急通過駅のホームは10両編成に対応している（伊東駅は11両対応）。定期列車は特急列車（踊り子・スーパービュー踊り子）・普通列車の2種別のみであるが、観光シーズン等の多客期になると、特急列車の増発や臨時の快速列車の運転が行われる。観光列車として2016年7月16日から東海道本線小田原駅 - 伊豆急下田駅間で臨時快速「伊豆クレイル」が土休日中心に1往復、2017年7月21日からは東海道本線横浜駅 - 伊豆急下田駅間で「THE ROYAL EXPRESS」が運転されている。大雨に弱い路線で、運転見合わせが発生しやすい。