アラシアの事件から10年、日本は経済力が低下し、埋立地として作られた浦の島、通称「ネオクーロン」から得られる莫大な借地権収入に依存していた。しかし、そこはマフィア達がはびこる魔島となっていた。シルフィーを守った事で、逆に政府から冷遇されることになってしまった夏木は、浦の島交番へと左遷され、昼行灯として日々を無気力に生きていた。一方、恵美はSATに入隊し、「ユニコーンレディ」と呼ばれる凄腕の美人警察官へと成長していた。そんなある日、浦の島交番にひとつの落とし物が届けられる。それはマフィア達が是が非でも手に入れたい代物だった。そうとは知らない夏木達は、落とし物を奪おうとするマフィア達の猛攻をしのぎ、生き残るための懸命の籠城戦を強いられることになる。
1956年、入団テストを経て、ウィーブ・ユーバンクヘッドコーチ率いるボルチモア・コルツに入団した。先発クォーターバックの負傷により、移籍1年目の途中から出場機会を得たユナイタスは、プロデビュー戦こそインターセプト、ファンブルを連発し、酷い敗戦を喫したが、翌週からはプレーを立て直し、パス成功率55.6％の新人記録を打ち立てた。1957年、開幕から先発クォーターバックの座を獲得し、リーグ1位の2,550パスヤードと24タッチダウンを記録し、チームを7勝5敗に導いた。これはチーム創設5年目のシーズンを迎えていたコルツにとって、過去最高の成績であった。この年ジム・ソープ賞を受賞した。1958年、この年もユナイタスのパスは冴え渡り、2,007パスヤードと19タッチダウンを記録し、チームを9勝3敗で西カンファレンス優勝に導いた。NFLチャンピオンシップでは、東カンファレンス優勝のニューヨーク・ジャイアンツを延長戦の末にアラン・アミチーへのTDパスを成功させて23-17で破った。全米中継されたこの試合は、アメリカで「The Greatest Game Ever Played（史上最高の試合）」と呼ばれ、1960年代にフットボール人気を爆発的に拡大させるきっかけになった。1959年、前年よりもさらに記録を伸ばした。ユナイタスは2,899パスヤードと32タッチダウンを記録し、9勝3敗で西カンファレンス2連覇を果たし、初のシーズンMVPに輝いた。NFLチャンピオンシップでは、前年の再戦となったニューヨーク・ジャイアンツを破り、2年連続NFLチャンピオンに輝いた。1960年代に入ってもユナイタスのパスは冴え渡り続け、個人成績では3千ヤード前後のパスヤードを記録していたものの、チームの主要メンバーであるアミーチ、レイモンド・ベリー、レニー・ムーアらの怪我に悩まさせ、チームは優勝争いから遠ざかった。1962年シーズン終了後、キャロル・ローゼンブルームオーナーは、ユーバンクヘッドコーチを解雇、33歳であったドン・シュラを当時史上最年少のNFLチームのヘッドコーチに就任させた。1964年、後に名ヘッドコーチとして名を馳せるドン・シュラヘッドコーチの下、チームは躍進した。ユナイタスは2,824パスヤードと19タッチダウンを記録し、2度目のシーズンMVPに輝き、チームは西カンファレンス優勝を果たした。しかし、NFLチャンピオンシップでは、クリーブランド・ブラウンズに27対0の完封負けを喫し、ファンを失望させた。1965年、この年もユナイタス、チーム共に好調を保っていたが、シーズン終盤にユナイタスが膝を怪我すると、チームは失速し、10勝3敗1分で並んだグリーンベイ・パッカーズと西カンファレンス優勝を賭けて、プレイオフで対戦することとなったが、ユナイタスに加え、控えクォーターバックも怪我により出場できなかったため、優勝を果たすことができなかった。1966年、怪我が回復したユナイタスはシーズン全試合に出場し、2748ヤード、22タッチダウンと、プロボウルに選出される活躍をしたが、リーグ1位の24インターセプトを喫したのが響き、西カンファレンス2位でシーズンを終えた。1967年、ユナイタスはNFLトップのパス成功率58.5%、3428ヤード、20タッチダウンの活躍で、3度目のMVPに選ばれた。テニス肘に悩まされシーズン最後の5試合では3タッチダウン、8インターセプトであった。チームはロサンゼルス・ラムズと同率の11勝１敗2分でシーズンを終えた。1968年、プレシーズンゲーム最終週のダラス・カウボーイズ戦で腕を負傷、シーズンの大半をベンチで過ごした。控えQBのアール・モラルがMVPに選ばれる活躍を見せ、チームはNFLトップの13勝1敗でシーズンを終えた。第3回スーパーボウルでは、不調のモラルに代わり交代出場し、タッチダウンをあげたがチームは7-16で敗れて、ジョー・ネイマスの約束どおり、AFLのニューヨーク・ジェッツに敗れた。この試合は、ネイマスの宣言内容から「The guarantee」という名前で知られ、格下と思われていたAFLのジェッツが、1960年代のNFLを代表するコルツを破ったことで、2年後に控えたNFLとAFLの合併をファンが徐々に受け入れるきっかけになったとされている。1969年、オフシーズンのリハビリを経て、先発QBに返り咲いたユナイタスは、2342ヤード、12タッチダウン、20インターセプトを記録、チームは8勝5敗1分でプレーオフを逃した。1970年、AFLとNFLの統合によって、コルツはクリーブランド・ブラウンズ、ピッツバーグ・スティーラーズとともにAFCに所属することとなった。スーパーボウル以来の対戦となったジェッツ戦では双方合計で9インターセプトを喫した。ユナイタスは、この年2212ヤード、14タッチダウンを記録した。プレーオフではシンシナティ・ベンガルズ、オークランド・レイダーズを相手に2試合で390ヤード、3タッチダウン、インターセプトは0であった。ダラス・カウボーイズとの第5回スーパーボウルではジョン・マッキーへの75ヤードのタッチダウンパスを決めたが、第2Qに倒された際、肋骨を痛めてサイドラインに下がり、アール・モラルが途中出場した。チームはジム・オブライエンの決勝FGで16-13と勝利した。1971年、レギュラーシーズンの試合ではモラルと併用されて、わずか3タッチダウンに終わった。プレーオフ2試合では先発出場し、クリーブランド・ブラウンズ戦には勝利したもののマイアミ・ドルフィンズとのAFCチャンピオンシップゲームではディック・アンダーソンに2回インターセプトされるなど、3インターセプトを喫し、0-21で敗れた。1972年、メモリアル・スタジアムで行われたジェッツ戦では376ヤード、3タッチダウンの活躍を見せたが、ネイマスが496ヤード、6タッチダウンと大活躍して34-44で敗れた。チームは開幕から5試合で1勝4敗となり、ドン・マクファーティヘッドコーチは解任、ユナイタスも先発QBから外れた。最終週のバッファロー・ビルズ戦で28-0とリードした試合途中から交代出場し、エディ・ヒントンへの長いタッチダウンパスを成功、これがコルツでの最後のパスとなった。