紀元前437年には三度目の執政官に就任、同僚執政官はルキウス・セルギウス・フィデナスであった。この年にはフィデナエがウェイイ王ラルス・トルミウス（en）およびファルスキど同盟して反乱した（フィデナエの戦い (紀元前437年)）。同僚執政官のルキウス・セルギウスは直ちにローマ軍を率い、トルミウスが率いる敵の大軍に向かった。トルミウスはアニノ川沿いに野営していた。ローマ軍は勝利を得たものの損害も大きく、このため以降の戦争のために独裁官を選出することとした。独裁官マメルクス・アエミリウス・マメルキヌスがローマ軍の総司令官となり、連合軍に勝利、凱旋式の栄誉を得た。
紀元前443年に二度目の執政官に就任。同僚執政官はティトゥス・クィンクティウス・カピトリヌス・バルバトゥスで、ティトゥス・クィンクティウスは五度目の執政官であった。マルクス・ゲガニウスは同盟都市であるアルデアに内乱が発生したため、その奪回に向かった。アルデアに到着すると、街には反乱軍が呼び寄せたウォルスキ軍が内戦に加わっていた。マルクス・ゲガニウスはウォルスキ軍に戦闘を強要し、これに大勝利を収めた。ローマに帰還してから凱旋式を実施したが、ウォルスキ軍の司令官であったクロエリウスは捕虜としてパレードに参加させられた。
紀元前447年、マルクス・ゲガニウスはガイウス・ユリウス・ユッルスと共に、執政官に就任した。この年の最大の課題はパトリキ（貴族）とプレブス（平民）の緊張の緩和であった。両執政官は護民官と元老院の間に立ち、どちらにも妥協せず、また内部の不協和は外敵の攻撃を招く可能性があることに留意しつつ行動した。
テクモ版においても常にトップクラスの能力を持つ。また相手チームにリードを許すと「この借りは必ず返す!!」というセリフと同時に全ての能力値が上昇する「皇帝の怒り」という特殊能力を持つ（原作の全日本VS西ドイツ戦にて、日向のゴールで逆転を許した際の台詞が反映されたもの）。「VS」では決勝の後半しか登場しない。「I」ではジュニアユース決勝戦で、「II」ではワールドユース準決勝で、全日本と対戦する。東西ドイツ統合後の「III」では決勝で全日本と対戦、新必殺シュート「ネオ・ファイヤーショット」で全日本を苦しめる。「V」の彼自身のシナリオでは、ブンデスリーガにて若林率いるハンブルガーSV、イタリアユースのジノ・ヘルナンデス率いるケルンと対決するが、ケルン戦の後半戦開始直後、ケルンの選手の強烈なタックルをまともに受けて足を負傷し病院に搬送された。その後リーグ出場は今期困難になった。終了後は病院にお見舞いにやってきた若林からドイツ代表監督のフランツの手紙を受け取り、その後彼の特訓によって新しい必殺シュート「フレイムフラッシュ」を編み出したのだった。
原作に先行する形で劇場版の1作目から登場している。ボールを自在に操れるテクニックと、左右どちらからでも放てる弾丸シュートで、ヨーロッパ少年サッカー界の皇帝と呼ばれている。1作目『ヨーロッパ大決戦』では、その頭脳的プレイスタイルから、実況に「全盛期のベッケンバウアーを彷彿とさせる」と評された。若島津からゴールを奪い負傷退場させるも、交代した若林に全てのシュートを防がれ敗戦。1年後の『危うし！全日本jr』では、若林に前年の借りを返すために必殺シュート「ミラージュボール」を完成させた。『世界大決戦！Jr.ワールドカップ』では南米選抜相手に1点を奪う活躍を見せるも、チームは敗退。
ヘンリー・ペイトに率いられたミズーリ州の部隊がジョン・ジュニアとジェイソンを捕まえ、ブラウン家の家屋を破壊し、後にはローレンスの町の破壊に参加した。6月2日、ジョン・ブラウン、その追随者9人および20名の土地の者達が、ペイトの部隊による攻撃からパルミラの自由州開拓地をうまく守った。ペイトとその部隊22名が捕虜になった。この捕獲後にブラウンの宿営地に連れて行かれ、ブラウンが見付けた食料を受け取った。ブラウンはペイトとその部隊を解放する替わりに、ブラウンの2人の息子を解放することを約束させる協定書にペイトを強いて署名させた。ブラウンはエドウィン・サムナー大佐の元にペイトを解放したが、ブラウンの息子達の解放が9月まで引き延ばされたことを知って怒った。8月、ジョン・W・リード少将指揮下のミズーリ州部隊300名以上がカンザスに入ってきてオサワトミーに向かい、自由州開拓地の破壊を目論み、続いてトピカとローレンスに行軍した。1856年8月30日の朝、ミズーリ州部隊は、ポタワトミーの郊外でブラウンの息子フレデリックと隣人のデイビッド・ガリソンを銃で殺害した。ブラウンは数の上で7対1と劣勢であったが、その配下の38名を道路沿いの自然の要害の陰に隠れさせた。そこからの攻撃で少なくともリードの部隊員20名を殺害し、40名に傷を負わせた。リードは部隊を再編し、馬を降りて森の中に入るように命じた。ブラウンの部隊は分散してメルダジーン川を越えて逃亡した。撤退中に1人が殺され、4人が捕まった。ブラウンと残った者達が近くの森に隠れている間に、ミズーリ州部隊はオサワトミーを略奪し燃やした。ブラウンは敗れはしたものの、圧倒的な敵に対してその勇敢さと戦闘における抜け目のなさが国民の注目を集め、北部の奴隷制度廃止論者にとっての英雄となり、「オサワトミーのブラウン」という渾名も付けられた。9月7日、ブラウンはローレンスに入り、自由州の指導者と会って、これから攻撃される可能性に対して防御を固める手伝いをした。少なくとも2,700名のミズーリ州奴隷制度擁護派が再びカンザスに侵入した。9月14日、ローレンス近くで小競り合いがあった。ブラウンは戦闘の備えをしていたが、新しいカンザスの知事ジョン・W・ギアリーが戦闘部隊に武器を置いて解散するよう命じ、さらに両軍の戦士達に寛大な処置を提案したので、重大な暴力沙汰は避けられた。ブラウンは、この脆い停戦状態を利用して、3人の息子と共にカンザスを離れ北部の支持者の元に行って資金を集めることにした。