Alfred Colsmanが最初の総監督に就任した。フーゴー・エッケナー博士とフランクフルト市長のDr. Franz Adickesが設立に参加した。フランクフルト市とデュッセルドルフ市が資本金300万マルクの内260万マルク出資した。40万マルクは飛行船の製造工場があるフリードリヒスハーフェンが出資した。旅客輸送は1910年フランクフルト～バーデン＝バーデン間でLZ 7飛行船で運行開始した。機体ドイッチュラント（Deutschland）は就航して9日後の1910年6月28日、森林に墜落して破壊された。1年後LZ 10 シュヴァーベン（Schwaben）が就航し、順調に運行した。1913年、DELAGはフランクフルト、デュッセルドルフ、バーデンオース、ヨハニストハル飛行場、ゴーサ、ハンブルク、ドレスデン、ライプツィヒ間に空路を新設した。ヨーロッパの他の都市に空路を拡張する計画は第一次世界大戦により中止された。第一次世界大戦開始の1ヶ月前、1914年7月までに、DELAG社のツェッペリンは34,028人を1,588回の商業飛行で輸送した。飛行距離は172,535 km、時間は 3,176時間だった。（出典: Zeppelin-Wegbereiter des Weltluftverkehrs, 1966）
ドイツ飛行船運輸株式会社（ドイツひこうせんうんゆ、独:Deutsche Luftschiffahrts-Aktiengesellschaft, DELAG）は飛行船を使用した世界初のエアラインである。1909年11月16日、政府の支援とツェッペリン社による飛行船製造、運用を目的として設立された。フランクフルトに本社を置いた。
本作の舞台となる「伝説の大陸」とは、『ドラゴンクエストII 悪霊の神々』（以下『II』）の数百年後の世界である。よって、本作のオープニングの序曲は『II』と同様のもの（ドラゴンクエスト・マーチ）が使用されている。『II』に登場した町、村、塔、洞窟は残っているが、時代の流れでサマルトリア城以外の王制は崩壊している。また、数百年経過していることもあり、一部の地形が『II』とは異なっている。海上交通が発達したため定期船での移動が当たり前の時代となっており、水上は探索できない。『ドラゴンクエスト』の舞台アレフガルドは最初は水没しているが、ロンダルキアのイベントを達成することで復活する。クリア後に入ることができるダンジョンではわたぼうやワルぼうなど過去のシリーズ作と関連の深いボスキャラクターがいくつか登場する。町、村など集落の類に入ってもそれがフィールドとして存在しないため探索ができず、町などの挿絵と入れる建物の選択肢、ルインのセリフが出るのみである。
従来の配合システムの代わりに、モンスターに2つの「心」を吹き込ませ、呪文・特技を継承させて別モンスターにする「転身システム」が採用された。従来のように敵モンスターを直接仲間にすることはできないが、敵モンスターの「心」を手に入れることで既存のモンスターを「転身」させ、新しいモンスターを仲間にすることができる。モンスターのみならず人間キャラの「心」も吹き込むことができる。その場合は特定の能力値や耐性（ランクが高い心だと複数の耐性）が上昇する。
冒険の拠点は「キャンプ」である。キャンプは町や村のように機能し、回復やセーブを行うことができる。連れているメンバーによって様々な施設が増える場合もある（商人で道具屋、遊び人でカジノなど）。キャンプはキャラバンとともに自由に移動させることができるがダンジョン内には入れず、移動中は食料を多く消費する。基本的にフィールド上どこでもキャンプを張ることができるが、橋や町、ダンジョンや水辺に隣接する場所や毒沼では張ることができない。
本作には「食料」の概念がある。食料は数字で表され移動中に右上に表示される。フィールドやダンジョンの移動、またはフィールドで起こるイベントなどで徐々に減少し、0になるとガードモンスターのHPが徐々に減るようになる。引き連れている仲間が多いほど食料の減少速度は早くなる。食料は「町で購入する」「アイテムとして持てる食べ物を『使う』」「狩人や釣り士の特技を使う」「特定のモンスターを倒す」「フィールドにおけるイベント」で調達することができる。食料の上限値は冒険を続けるに従ってある程度まで上昇する。特定の職業を連れていると減少を抑えられるほか、フィールドにおけるイベントで減少が早くなったり遅くなったりもする。
1595年の聖アンブロシオの日（12月7日）、イベリア半島のマドリッド郊外にあるカプチン会修道院の前に、右肩に手の形をした痣のある赤子が捨てられる。赤子は修道院長であるミゲル神父によって修道院に引き取られ、アンブロシオと名付けられる。やがて彼は気高い僧として育ち、大衆はアンブロシオの説法に我も我もと群がるようになる。ある日、火事で家族を亡くし、焼けただれた顔を仮面で隠しているという少年バレリオが修道士になるために修道院にやってくる。しかし、バレリオは実は女性であり、アンブロシオに近づくために男装して修道院にやってきたのだ。その事実を知ったアンブロシオは動揺するが、バレリオに巧みに誘惑され、肉欲の虜となる。そしてバレリオとアンブロシオの関係に気付き、アンブロシオを責めたイアゴ修道士は謎の死を遂げる。堕落したアンブロシオは、汚れを知らない10代の美少女アントニエに出会い、彼女に強く惹かれる。バレリオにその気持ちを悟られたアンブロシオは、バレリオから渡された花のついた小枝の魔力を使ってアントニエと関係を持つ。事を終えて眠っていた2人の前にアントニエの母エルバイラが現れる。アンブロシオの肩にある痣を見たエルバイラは、アンブロシオがかつて亡き夫の父システルナス侯爵によって殺されたとされていた息子マテオであることに気付くが、アンブロシオはとっさにエルバイラを刺してしまう。エルバイラはアンブロシオに「マテオ」と告げて事切れる。エルバイラの死体を見たアントニエは正気を取り戻して叫び声を挙げる。アンブロシオは捕らえられ、火刑に処せられることが決まる。牢獄の中でアンブロシオは美しく着飾ったバレリオの姿を見る。バレリオはアンブロシオに会いたがっている人がいると告げる。するとアンブロシオの前に、かつてアンブロシオに姪との淫らな関係を告解した男が現れる。アンブロシオの魂と引き換えに永遠の命をやるという男に対し、アンブロシオは正気を失った妹アントニエを救うために自らの救いと魂を放棄すると告げる。アンブロシオは荒野の中で体をカラスに啄まれる。