1970年に創部され、1978年に関東大学ラグビー対抗戦グループに正式に加盟する。1983年度に水上茂監督（当時）のもと選手・スタッフ一丸となった地道なトレーニングにより、関東大学対抗戦で早稲田大学に初勝利を収めた。また大学選手権出場過程（当時）で関東大学ラグビーリーグ戦優勝校である法政大学に関東交流戦で勝利し大学選手権初出場を果たした。この快進撃により、帝京大学ラグビー部はファーストジャージの色から紅（赤）い旋風と呼ばれるようになった。1984年度も交流戦で法政大学を破り大学選手権に出場したが、1回戦で関西の雄である同志社大学と対戦し敗れた。この頃の帝京はBKによる展開ラグビーを主体としたチームであった。1996年に岩出雅之現監督が就任しFWを強化、FW・BK共に強いバランスの取れたチームに進化する。同年度の大学選手権1回戦で龍谷大学を破り大学選手権初勝利を挙げた。2002年度の大学選手権では1回戦で同志社大学、2回戦で慶應義塾大学を破り初の準決勝進出を果たす。2007年度の大学選手権では5年振りに準決勝に進出した。準決勝では早稲田大学と対戦し5-12の僅差で敗れるも2度目の大学選手権ベスト4を記録した。2008年度には早稲田大学、明治大学等に勝利して6勝1分の成績で悲願の関東大学対抗戦初優勝を果たした。2009年度は関東大学対抗戦を4位で通過するも国立競技場で行われた大学選手権決勝では東海大学に14-13で勝利し創部以来40年目にして大学日本一を達成した。翌2010年度も大学選手権決勝で早稲田大学を破り2連覇を果たした。2011年度は関東大学対抗戦で初めて全勝優勝を達成した。対抗戦グループでは早稲田大学、明治大学、慶應義塾大学以外の大学の全勝優勝は1969年度の日本体育大学以来の快挙であった。同年度の大学選手権は決勝で天理大学を破り同志社大学以来史上2校目の3連覇を達成した。2012年度には大学選手権決勝で筑波大学に39-22で快勝、史上初の大学選手権4連覇を達成した。2012年度は関東大学春季大会グループA、関東大学ジュニア選手権、関東大学対抗戦（※同率優勝）、大学選手権の全てで優勝を果たし4冠に輝いた。2013年度、大学選手権決勝で早稲田大学を破り、大学選手権5連覇を達成した。2013年度に続き関東大学春季大会グループA、関東大学ジュニア選手権、関東大学対抗戦、大学選手権の全てで優勝を果たし2年連続で4冠を達成した。2014年度の大学選手権決勝では筑波大学に50-7で完勝。大学選手権の連覇記録を6に伸ばした。決勝戦での50得点、43点差はいずれも歴代最多記録となった。昨年度に続き関東大学春季大会グループA、関東大学ジュニア選手権、関東大学対抗戦、大学選手権の全てで優勝を果たし3年連続で4冠を達成した。日本選手権1回戦ではNECグリーンロケッツに31-25で勝利し、トップリーグのチームから初勝利を挙げた。また日本選手権で大学勢がトップリーグのチームから勝利するのは、2005年度に早稲田大学がトヨタ自動車ヴェルブリッツに勝って以来9大会ぶりの快挙であった。
当支店配置・常駐の高速車の車種構成は、JRバス関東全体の車両概況の縮図と言っても過言ではない。国鉄バス時代は、長らくの間東名高速線・ドリーム号専門の営業所であり、配置されていた車両はトイレ付の国鉄専用型式ばかりであった。1983年に東京湾岸線が開業し、初めてハイデッカー車が配置された。1984年からは東名高速線専用車としては初のハイデッカー車としてMS735SAが配置された。主に三菱車が在籍していた。JR化と同時に「つくば号」を受け持つことになり、バス分社化後には常磐高速バス・東関東高速バス・夜行高速バスが次々と運行開始され、車両も急速に増備された。特に三菱エアロクィーンMが大量に配置され、一気に所属台数が増えた。このことだけが理由ではないが、両国（現在江戸東京博物館のある場所）から塩浜へ営業所を移転している。1996年には、東名高速線用としては28年ぶりのいすゞ車が導入された。近年は日野車の比率が高くなりつつある。東名高速線用の車両については、ハイデッカーで内装もシンプルなものになっているが、交通量が多い東名高速道路でのドライバビリティーを確保するため、ピックアップが重視されており、国鉄時代から一貫して強馬力仕様の車両が投入されてきた。しかし、最近になって他の支店から移籍してきた標準仕様の車両が投入される傾向がある。1997年に三菱エアロバス「SA観光仕様」を導入したが、東名ハイウェイバスでは動力性能が不足気味だったため、1 - 2年で他路線へ転用されている。Jリーグ「ジェフユナイテッド市原・千葉」チームバスの運行も当支店が担当していたが（現在は東関東支店が担当）、東京近辺のみならず選手たちが飛行機で移動している間に陸路で移動先にバスを回送して、現地でも選手輸送を担当していた。夜行便の主力であった二階建てバスは、2010年度導入のプレミアムドリーム用の三菱ふそう・エアロキングを最後に暫く新車導入がなかったが、2018年度からスカニア・アストロメガで新車導入を再開した。現在、二階建てバスでは、プレミアムドリーム仕様、プレミアム・エコドリーム仕様、4列シート仕様、3列シート仕様の4タイプが存在するが、アストロメガでは4列シート仕様の導入のみとなっている。また、二階建てバスとともに夜行車や貸切車として導入されていたスーパーハイデッカー車は、2001年度まで導入されていた三菱ふそう・エアロクイーンやボルボ・アステローぺ以降に新車導入がなく、現在では配置がない。かわって昼行便のみならず夜行便でも主力となったハイデッカー車は、ドリームルリエ仕様、グラン仕様、4列シート仕様の3タイプが存在する。4列シート仕様では、現在、新車導入されているのは40席ワイドシート・パウダールーム付き車と44席車で、以前に新車導入されていた40席楽座・ワイドシート車、42席車（旧型車）も配置されている。既にUDトラックス製の配置はなくなり、三菱ふそう製、いすゞ製は2010年度で当支店での新車導入が止まり、2011年度からの新車導入が日野・セレガのみとなり、大半を占める。グラン仕様は2014年度に3台だけ新車導入されたが、その後の増備はなく、東京～金沢系統では、車両の受け持ちを分担し、関東が青春ドリーム号を西日本がグランドリーム号を担当している。ドリームルリエ仕様はグラン仕様が新車導入であったが、4列シート車（日野・セレガ）からの改造車であり、西日本ジェイアールバスの同仕様への改造種車として2台が同社に移籍し、同社から代わりにいすゞ・ガーラハイデッカー44席車2台が移籍してきた。この移籍車2台は関東の標準塗装へ変更し、主に京阪神系統で使用している。貸切車は貸切専用の車両の配置がなくなり、乗合から貸切へ登録変更された高速バス兼用のトイレ付きハイデッカー車のみの配置となっている。車椅子リフト付きの日野セレガも1台配置されている。