井伊暗殺後、老中首座には安藤信正が就任した。安藤らは井伊政権時から検討されてきた孝明天皇の妹和宮と将軍家茂の結婚を推進し、朝廷との連合（公武合体）をもって権威の修復を試みた。天皇は侍従岩倉具視らの献策を受け、幕府による将来の攘夷に期待して和宮降嫁を受け入れる（実際の婚儀は1862年（文久2年））。しかし、この政略結婚はかえって尊王攘夷派を刺激し、安藤は水戸浪士に襲われ負傷、程なく失脚した（坂下門外の変）。幕府が公武合体政策を推進する中、雄藩は自藩の政治的発言力を高めることを狙って公武間の周旋に乗りだした。和宮降嫁後の1862年4月、薩摩藩は幕府を旧一橋派大名との協調路線へと復帰させるため、藩主の父で最高実力者である島津久光が自ら兵を率いて上洛する。久光は朝廷に幕府への勅使派遣を強硬に要求、勅使大原重徳とともに江戸へ赴き、一橋慶喜を将軍後見職に、松平慶永を政事総裁職に就けることに成功した（文久の改革）。久光の上洛に際して、安政の大獄により処分されていた山内容堂（前土佐藩主）らも宥免された。また、久光は上洛時に自藩の尊攘急進派を粛清し（寺田屋騒動）、急進派との対決姿勢を明確にした。一方、旧一橋派と一線を画す長州藩は、井伊暗殺後の幕府に「航海遠略策」を掲げて接近し、公武周旋を図った。これは積極通商により国力を高め、将来の攘夷を目指すという開明的なものであったが、周旋は結果的に失敗した。1862年（文久2年）には一転して破約攘夷（通商条約破棄、対外戦争覚悟）を藩論に採用し、長州藩は京都を中心に激化する尊王攘夷運動の盟主となった。「天誅」と称するテロリズムが吹き荒れる中、攘夷を掲げる孝明天皇及び、長州・薩摩・土佐各藩の尊攘急進派が公武合体派公家を制して朝廷を動かし、1863年（文久3年）1月、上洛した徳川家茂に攘夷実行を確約させるに至った。3月には松平慶永が政事総裁職を辞任、久光・容堂らも退京するなど、公武合体派の退潮が明らかとなった。これに対し、薩摩藩は会津藩らと結託して、実力行使により尊攘派公家・長州藩らを朝廷から一掃した（八月十八日の政変）。こののち朝命により幕府老中・一橋慶喜（将軍後見職）・松平容保（京都守護職、会津藩主）に加え、松平慶永・山内容堂・伊達宗城（前宇和島藩主）・島津久光らの参加による参預会議が成立し、雄藩諸侯の政治参加の制度化が実現した。
クラバー・ラングを倒し再びチャンピオンへと返り咲いたロッキーは、国民的ヒーローとして、家族や友人に囲まれながら幸せな生活を送っていた。そんなある日、ソビエト連邦のアマチュアボクシングヘビー級王者イワン・ドラゴが訪米。ソ連のプロボクシング協会加入を発表し、世界ヘビー級王者であるロッキーとの対戦希望を表明した。それを聞いたアポロはロッキーに「引退して時間が経っても、戦士としての自分は変えられない」と語り、ロッキーに代わってドラゴとの対戦を受けると申し出た。アポロ対ドラゴのエキシビションマッチはラスベガスで開催された。ロッキーをセコンドにつけ、スーパースターのジェームス・ブラウンが歌う華やかな演出の中、陽気にリングに上がるアポロ。それに対し、会場のブーイングにも臆することなく無表情で傲然と佇むドラゴの姿に、ロッキーは一抹の不安を覚える。試合が始まると、最初はアポロが往年のテクニックでドラゴを翻弄し余裕を見せつけていたが、ドラゴが反撃に転じると、アポロはその強烈なパンチになす術もなく打ちのめされてゆく。もはやエキシビションなどではなく、ドラゴが本気でアポロを叩き潰そうとしている事に気付いたロッキーは試合を止めさせようとするが、ボクサーとしての闘志に火が付いたアポロはそれを拒否し、諦めずに立ち向かっていく。だがそれも空しく、ドラゴの強打を浴び続けた末にアポロはリングに倒れ、そのまま帰らぬ人となってしまった。悲しみに暮れながらも「ファイターとして生まれた自分は変えられない」と、ロッキーはドラゴとの対戦を了承する。ファイトマネーはゼロ、未認可の非公式戦、敵地・ソ連での開催という悪条件をすべて飲み、ロッキーはアポロのトレーナーだったデューク、義理の兄ポーリーらとソ連へ渡る。一面の銀世界に囲まれた雄大な大自然の中で、環境を生かした過酷なトレーニングを行うロッキー。それに対してドラゴは、政府の科学者チームに囲まれ、最新鋭技術に基づくトレーニングで自らの肉体を更に屈強なものにしていった。試合当日、ソ連国民が埋め尽くすモスクワの試合会場の貴賓席には、ソ連政府首脳陣の姿が並んでいた。ロッキーに対する猛烈なブーイングの中、試合開始のゴングが鳴る。圧倒的な体格差から繰り出されるパンチを防ぎきれず、何度となくマットに倒されるロッキー。しかし何度倒れようと立ち上がって反撃してくるロッキーの姿に、ドラゴは「奴は人間じゃない、まるで鉄だ」と今まで味わったことのない恐怖心を感じる。やがて試合が乱戦になり打ち合いが始まると、ロッキーはさらにダウンの回数を重ねてゆく。それでも諦めずにドラゴに立ち向かっていくうち、会場に変化が現れた。最初はロッキーに対して敵意を抱いていた観衆が、その勇敢な戦いに熱狂し、やがてロッキーコールまで始めたのである。14ラウンド終了後、ロッキーを応援する観客に業を煮やした首脳陣の指示で、政府幹部の男がドラゴに対して「国家のメンツを潰す気か」と無神経に発破を掛けてきた。だがドラゴは幹部を掴みあげ、「俺は勝つため、自分のために戦う」と言い放つ。ドラゴの心にもまた、一人のボクサーとしての炎が燃え上がっていたのだった。鉄仮面のように無表情だったかつてとは別人のような、激情をあらわにした傷だらけの顔で最終15ラウンドのリングに向かってゆくドラゴと、迎え撃つロッキー。そして互いに疲労の極致に達し、技も作戦もない、本能だけの壮絶な殴り合いの末、ドラゴはついに10カウントのゴングに沈んでいった。試合後、ロッキーはリングの上でヒーローインタビューを受ける。「最初は観客の自分に対する敵意に戸惑い、自分も観客を憎んだ。しかし戦いの末に互いに気持ちが変わっていった。つまり俺たちは誰でも変われるはずなんだ」ロッキーはこの夜の奇跡を、当時冷戦状態で緊迫していた東西関係に照らし合わせたのだ。歓声は頂点に達し、会場を万雷の拍手が包んだ。ソ連首脳陣もロッキーの言葉をスタンディングオベーションで称えていた。そして最後に、ロッキーはアメリカの自宅で寝ている（実は友達とテレビ観戦している）息子に向けてメッセージを送る。「メリークリスマス！愛してるぞ！」　会場の興奮は最高潮に達し、エイドリアンを抱き寄せたロッキーと会場は一体となってフィナーレを迎える。