教育相としてヒラリーは多くの革新的な考えを提起し、リーマス政権でも重要なポストとなった。1963年、ヒラリーは以後10年間で展開される教育改革の多くを概説した所信表明演説を行った。その中には、総合制学校（コンペリヘンシブ・スクール）・地域技術カレッジの創設や、学生が全ての公的テストを受検できるようにするなど、より多くの者のために教育を受ける機会を増やす政策が含まれていた。ヒラリーは教育相として、自身の始めた改革と独創性が進むよう後任の大臣のために土台を築いた。ドナー・オマリーは教育の無償化を導入して高い評価を得ているが、実際にはこの画期的な発表の根底にはヒラリーの功績がある。1965年、ヒラリーはまたもリンチの後任として産業相に就任する。当時の産業相は、アイルランド経済に弾みをつけるため最も重要なポストの一つとして考えられていた。しかし、ヒラリーは産業相に就任して1年あまりの後、労働争議による影響が出始めたため新設された労働相のポストに就いた。この新設省はリーマスの数年来の悲願であり、ヒラリーはその初代の大臣となった。1966年11月、リーマスは首相とフィアナ・フォール党首を辞任し、政友たちを落胆させた。リーマスによって後任の党首への就任を薦められたが、ヒラリーはこれを固辞した。多くの歴史家たちは、リーマスが後継者として最初に選んだ人物はヒラリーであると考えているが、ジャック・リンチ、ヒラリー、ジョージ・コリーの順であったとしている者もいる。結局、リンチとコリーによる党首選を経て、リンチがリーマスの後継となった。ヒラリーは1969年にリンチが行った内閣改造まで、引続き労働相のポストにあった。1969年に行われた総選挙でフィアナ・フォールが勝利すると、ヒラリーは外相に就任した。1972年1月30日、北アイルランドのデリーでイギリス軍のパラシュート連隊によって市民が銃撃され、このうち13人が死亡するという事件（「血の日曜日事件」と呼ばれる）が発生した。ヒラリーはこの直後、国際連合が平和維持に関与するよう求めるためニューヨークの国連本部を訪ね、世界的に知られるようになった。しかしこの訪米では、北アイルランド問題が悪化している状況について世界の注目を集めたほかは、得るものはほとんどなかった。この時期を通じてヒラリーは、内戦が勃発する可能性に対して平和的な手段を追求しようとするリンチの信頼できる盟友の一人であった。ヒラリーは温厚な政治家と考えられていたが、1971年の党大会で気概を見せた。リンチの北アイルランド政策に反対していたケビン・ボーランド元防衛相が、リンチのスピーチの直前になって演台の近くに突進し、公然と大きな声で党首を非難した。ボーランド派の党員もこれに呼応しボーランドを賛美し始めたが、ステージの横にいたヒラリーは近くにあったマイクを手にし、「You can have Boland, but you can't have Fianna Fáil」と大声をたててボーランドたちを鎮めた。ヒラリーの外相としての職務は、北アイルランド問題だけにとどまらなかった。1972年には欧州共同体への加盟交渉を行い、翌1973年に加盟を果たした。
作家性の強さが災いし、『天使のたまご』以降3年間アニメの仕事を失う。1987年、声優・千葉繁のプロモーションビデオを自主制作する話が発展し、『うる星やつら』も担当した音響制作会社オムニバスプロモーションの製作による実写作品『紅い眼鏡/The Red Spectacles』を監督。これ以後、アニメのみならず、実写にも活動の場を広げる。1988年、OVA『機動警察パトレイバー』を監督して第一線に復帰。続けて1989年に公開された劇場アニメ『機動警察パトレイバー the Movie』で第7回日本アニメ大賞を受賞。『機動警察パトレイバー the Movie』を契機として、活動の拠点をProduction I.Gへと移した。以後、Production I.Gにはフリーでの参加ながら、企画者育成のために「押井塾」を主宰するなど、中心的役割を担っている。IGポートの大株主の1人でもある。1991年には『ケルベロス・サーガ』の第2作として『ケルベロス-地獄の番犬』を公開。本作のロケハンで移動中、台北へ向けて搭乗するはずだった飛行機が墜落、乗員・乗客全員死亡という惨事が起こるが、予算の都合で飛行機を諦めてクルマで移動することに変更したことで難を逃れている。『紅い眼鏡』のパンフレットには宮崎駿が自分が脚本、押井が監督するはずだったスタジオジブリのアニメ映画の企画がつぶれてしまった話が寄稿されている。1993年、静岡県熱海市に転居。パトレイバー劇場版第2作として、自身の作風が濃く出た『機動警察パトレイバー 2 the Movie』を公開。1995年に発表した『GHOST IN THE SHELL / 攻殻機動隊』は、米『ビルボード』誌のホームビデオ部門で売上1位を記録。スティーヴン・スピルバーグやジェームズ・キャメロンなどに絶賛され、海外での評価が高まる。1997年、バンダイビジュアルのデジタルエンジン構想で、製作費24億円の大作映画『G.R.M.』（ガルム戦記）の制作を発表するが、1999年に企画凍結となる。2004年に発表した『イノセンス』が第57回カンヌ国際映画祭のコンペティション部門にノミネートされた。カンヌ国際映画祭のコンペ部門に日本のアニメーション作品が出品されるのはこの作品が初めてであった。2005年の愛知万博にて、中日新聞プロデュース共同館「夢みる山」で上映した映像作品『めざめの方舟』の総合演出を担当した。2008年、『スカイ・クロラ The Sky Crawlers』がヴェネツィア国際映画祭コンペティション部門ノミネート。フューチャー・フィルム・フェスティバル・デジタル・アワード受賞。第41回シッチェス・カタロニア国際映画祭で批評家連盟賞とヤング審査員賞を受賞。2009年は、6月公開の『宮本武蔵 -双剣に馳せる夢-』で、原案・脚本を手がけた。12月には単独作品としては8年ぶりの実写映画となる『ASSAULT GIRLS』が公開された。2015年、NHK総合で放映された名作シリーズをもとに製作されながら未公開となっていた『劇場版 ニルスのふしぎな旅』が初の劇場公開。凍結中だった「ガルム戦記」を『ガルム・ウォーズ』として完成させる。2018年4月、国際リニアコライダー（ILC）の日本誘致を目指すプロジェクト「ILC Supporters」の発起人を務めることを発表。