1977年に地元のクラブチームであるロボトロン・ゼンメルダでキャリアをスタート。1992年、シャルケ04に移籍、27歳でドイツA代表に招集される。1998年、FCバイエルン・ミュンヘンに移籍。ドイツ代表として2002年の日韓W杯で準優勝した後、代表を引退。2005年にオーストリア・ブンデスリーガのレッドブル・ザルツブルクに移籍。2年契約を結ぶが、2007年5月、ザルツブルクは契約を延長しない事を発表。2007年6月にバイエルン・ミュンヘン・アマチュア（ Bayern Munich Amateure）の選手として2年契約を結ぶ。2007年9月からザルツブルク・スポーツディレクター、ハインツ・ホッホハウザーのアシスタントも務める。2007 - 08シーズンを最後に現役を引退する。
ビスマルクの無予算統治により憲法闘争が巻き起こる中、ビスマルクは国内をまとめるためにも小ドイツ主義統一へ急速に動き出した。デンマーク王クリスチャン9世がロンドン議定書に違反して同君連合下にある北ドイツの邦国シュレースヴィヒ公国・ホルシュタイン公国・ラウエンブルク公国のうちデンマーク系住民が比較的多く、ドイツ連邦に加盟していないシュレースヴィヒ公国をデンマークに併合しようとしたことでドイツ中でドイツ・ナショナリズムが激昂した。ビスマルクは内心では三公国のプロイセンへの併合を企みつつ、「デンマークにロンドン議定書を守らせる」という大義名分を掲げて列強(ロンドン議定書に署名しているのでそれを否定できない)の介入を阻止しながらオーストリアと同盟して対デンマーク戦争を開始した。1864年2月1日からフリードリヒ・フォン・ヴランゲル元帥を総司令官とするプロイセン軍、オーストリア軍の連合軍がシュレースヴィヒへ進撃した。モルトケにとってはかつての祖国との戦いであり（兄たちは今もデンマーク官吏だった）、複雑な思いでいたが、参謀総長の役職は割り切って務めていたという。しかし開戦当初モルトケはベルリンに留め置かれており、参謀本部に所属する将校らも一人も前線に派遣されなかった。当時のプロイセン軍は野戦軍と参謀本部が完全に分離していた。モルトケは以前より対デンマーク戦について「デンマーク軍がシュレースヴィヒ国境付近に主力を投入してきたら、そこで包囲撃滅するが、デュッペルなどの要塞に籠城した場合はユトランド州(デンマーク領)の侵攻に乗り出す。」という戦略を立てていた。しかしビスマルクは列強の介入とオーストリアの離脱を恐れてロンドン議定書違反となるデンマーク領への侵攻には反対し、結果ヴランゲル元帥にはデンマーク軍をデュッペル要塞に撤退させず撃滅するようにとの訓令が出されることになった。対デンマーク戦争緒戦時点でのモルトケの作戦への影響力はこの程度だった。彼はベルリンにあり、軍事情報も満足に届けられていなかった。現場司令官のヴランゲル元帥に至っては「参謀本部など不要である。そんなもののために軍務が複雑になっているのはプロイセン軍の恥である」と公言しているような状態だった。しかし結局ヴランゲル元帥率いるプロイセン軍は包囲撃滅に失敗してデンマーク軍主力がデュッペル要塞に籠城するのを許してしまった。ビスマルクはドイツ諸国の世論を配慮して明確な勝利が必要としてデュッペル要塞攻撃を主張したが、モルトケは犠牲が出過ぎるとしてデュッペル要塞攻撃に反対した。しかしヴィルヘルム1世の直裁によりデュッペル要塞攻撃が決定し、この時もモルトケの意見は退けられる形となった。1864年4月18日、プロイセン軍は1000人以上の犠牲を出しながらも同要塞を攻略した。しかしデンマーク軍主力はアルス島への撤退に成功している。一方オーストリア軍とプロイセン近衛師団は「戦闘はシュレースヴィヒの中のみ」という原則を無視して2月17日にデンマーク領ユトランド州へ侵入した。これが追認される形で3月8日からオーストリア軍とプロイセン近衛師団によるユトランド州侵攻が開始された。5月までにはユトランド半島ほぼ全域を占領した。しかしデンマーク領への侵攻はロンドン議定書違反になるため、これによってイギリスが介入し、5月12日に一時休戦してロンドン会議が開かれるも、プロイセン・オーストリア側の「シュレースヴィヒとホルシュタインの割譲」の要求をデンマークが認めず、イギリスも参戦を望まなかったので強い力を発揮できず、交渉は決裂して6月26日に戦争が再開された。その間、総司令官ヴランゲル元帥とその参謀長エドゥアルト・フォーゲル・フォン・ファルケンシュタイン将軍の指揮について軍事内局局長マントイフェルら軍有力者から疑問が呈されていた。1864年5月にヴランゲル元帥に代わってヴィルヘルム1世の甥であるフリードリヒ・カール王子が総司令官に任じられ、またファルケンシュタインに代わってモルトケが総司令官参謀長に就任することとなった。この人事によってようやくモルトケが作戦指導に参画できるようになった。元デンマーク軍人のモルトケはデンマークの地理、デンマーク軍の動向についてよく理解していた。モルトケはデンマーク軍主力が待ち受けるアルス島への上陸作戦を決行することとした。戦闘が再開された後の6月29日に手薄な島の北方から上陸させてデンマーク軍主力が籠城するセナボー陣地を側面から攻撃して陥落させた。7月1日までにはアルス島全域を占領し、プロイセン軍はいよいよ首都コペンハーゲンがあるシェラン島上陸を窺うようになった。戦意を喪失したデンマーク王クリスチャン9世はプロイセン・オーストリア両国に講和を申し入れ、1864年10月にウィーンで結ばれた講和条約によって、シュレースヴィヒ公国、ホルシュタイン公国、ラウエンブルク公国の三公国を両国に譲渡した。この戦勝でモルトケの地位も強化されたが、彼はすでに64歳になっていた。モルトケはヴランゲル元帥があまり良い指揮を見せられなかったのは80歳という高齢のせいだと考えていたため、自分も後進に道を譲ろうと考え、この戦勝を機に退役願いを出したが、モルトケを高く評価したヴィルヘルム1世によって却下された。一方権勢を増すビスマルクとローンは、軍の最大実力者である軍事内局局長マントイフェルとの対立をいよいよ深めていった。マントイフェルは相変わらず議会に対するクーデタを主張し、また反革命の立場から親オーストリアを主張し、オーストリアとの対決を決意していたビスマルクと敵対した。1865年6月、ビスマルクらの強い要求に折れたヴィルヘルム1世はマントイフェルをシュレースヴィヒ総督に「栄転」させて中央から追放した。後任の軍事内局局長ヘルマン・フォン・トレスコウ将軍は軍事に関係する御前会議にモルトケも出席させるようヴィルヘルム1世に働きかけて認められた。