寛政3年（1791年）兄が死に、兄の息子が一時継ぐものの別に一家を持ったため、田善が染物業を継いだ。寛政6年（1794年）白河藩藩主であった松平定信に経緯は不明ながら、取り立てられ扶持を賜る。そして、4年間、長崎にて銅版画の研究に努めた。『永田由緒書』や『退閑雑記』（後篇巻一）では、定信が領地巡回のおり須賀川に昼食ため立ち寄った居室に、田善が描いた「江戸芝愛宕山図屏風」に目を止めて呼び寄せたという。その命により、当時定信に随行し白河にいた谷文晁に洋風画を学び、帯刀も許される。「亜欧堂」の堂号は、定信からアジアとヨーロッパに亘るという意味で授けられた号である。寛政8年（1796年）、白河城下に屋敷を賜って移り住んだ。銅版画を制作するにあたり、銅版の上に線条以外の腐蝕を防ぐため、グランドといわれる下地を作るのであるが、このグランドに田善は漆を使用したと思われ、それによって、銅板式の木版画「比翼塚の図」を残している。独自の銅版画を描き、その師については司馬江漢とも、定信に仕える蘭学者とも、長崎のオランダ人に学んだともいわれている。江漢は、性格が鈍重で飲み込みが遅いとして田善を破門したが、後に田善の方が銅版画の技術は上だと評価し、退けたことを後悔したという逸話が残る。
寛平年間（889年-898年）に正五位下に叙し、侍従に任じられ、備後権守を兼ねる。昌泰3年（900年）参議に任じられるが奏請して、叔父/清経と代わり、自らは右大弁となる。延喜8年に参議に還任（右大弁は元の如し）の後、春宮大夫、左兵衛督を兼ね、検非違使別当に補され、次いで従三位に叙し、権中納言に任じられ、蔵人別当に補され、右近衛大将を兼ねる。宇多天皇の時代は寛平の治と呼ばれ、摂関を置かずに天皇が親政をし、長兄・時平と学者・菅原道真らが政治を主導した。寛平9年（897年）に宇多天皇が譲位して醍醐天皇が即位すると、時平は左大臣、道真は右大臣に並んで朝政を執ったが、やがて政争が起き道真は失脚する（昌泰の変）。時平が政権を握り、諸改革に着手するが、延喜9年（909年）、時平は39歳で早世した。次兄・仲平を差し置いて、忠平が藤氏長者として嫡家を継ぐ。以後、醍醐天皇の許で出世を重ね、大納言に転じ、左近衛大将を兼ねる。延喜14年（914年）右大臣を拝した。延長2年（924年）正二位に叙し、左大臣となる。延長5年（927年）、時平の遺業を継いで『延喜格式』を完成させた。農政等に関する忠平の政策は、兄・時平の行った国政改革と合わせ「延喜の治」と呼ばれる。延長8年（930年）9月22日に醍醐天皇は病が篤いため、朱雀天皇に譲位した。同時に、基経の没後は長く摂政関白が置かれなかったが新帝が幼少であるため摂政に任じられた。9月26日、朱雀天皇が醍醐上皇のいる麗景殿を訪ねた際、上皇は天皇を几帳の中に呼び入れ、五つの事を遺言した。その中で、「左大臣藤原忠平の訓を聞くこと」と話した（延喜御遺誡）。承平2年（932年）従一位に叙せられる。承平6年（936年）太政大臣に昇り、天慶2年（939年）准三后となる。天慶4年（941年）朱雀天皇が元服したため摂政を辞すが、詔して引き続き万機を委ねられ、関白に任じられた。記録上、摂政が退いた後に引き続き関白に任命された事が確認できる最初の例である。この間かつての家人、平将門と遠戚である藤原純友による承平天慶の乱が起きたが、いずれも最終的には鎮圧された。天慶9年（946年）村上天皇が即位すると引き続き関白として朝政を執った。この頃には老齢して病がちになり、しばしば致仕（引退）を願うが、その都度慰留されている。天暦3年（949年）、病がいよいよ重くなり、死去した。享年70。正一位が追贈され、貞信公と諡された。室・源順子は宇多天皇の皇女で「菅原の君」と称されており、宇多天皇女御であった菅原道真女・菅原衍子所生とも推定されている（実父母について異説あり）。このために、宇多天皇や道真と対立していた長兄・時平からは疎んじられていたという説がある。逆に兄・時平や共に道真を陥れた源光が亡くなり、醍醐天皇が病気がちとなり、天皇の父である宇多法皇が再び国政に関与するようになると、忠平は法皇の相談役として急速な出世を遂げたと言う。実際に時平や源光の死により、早くも35歳にして臣下最高位となり、死去するまで35年間その地位を維持した事で忠平とその子孫は時平に代わって嫡流となり、摂関職を江戸時代まで継承する事となった。そして、道真の名誉回復が早い時期に実現したのも「道真怨霊説」だけでなく、亡き時平と忠平との確執が背景にあったと言われている。