大学卒業を待たずしてプロに進むことを決意し、2008年に在学したままサッカー部を退部してFC東京と正式契約を結んだ。神川は長友を2008年度のサッカー部副将に据えるつもりでいたが、長友の強い決意に触れてこれを撤回。サッカー部を1年残して退部しFC東京とのプロ契約を決断した理由の一つに、「女手一つで自分を含む3兄弟を育てる母に経済的に早く楽をさせたかった」ことを挙げている。3月8日、リーグ開幕戦の神戸戦から、前年までレギュラーだった金沢浄らを押しのけて先発出場を果たす。5月3日、第10節大宮戦でJリーグ初得点を決めた。東京加入後の主ポジションは左サイドバックであったが、同年後半、当時の監督城福浩は、東京のその時点でのチーム状況や対戦相手の選手の特長によって、右サイドバックを主としていた徳永悠平と長友を左右入れ替えて起用した。5月18日には岡田武史監督率いる日本代表に初招集され、5月24日のキリンカップコートジボワール戦にフル出場して代表初出場を記録。11月13日のキリンチャレンジカップ・シリア戦では先制のミドルシュートを決め代表初得点を記録した。また、同年の北京オリンピック日本代表に選出され本大会にも出場したが、チームはグループリーグ3戦全敗に終わり、後に「余裕がなかった」「思い通りのプレーはできなかった」と語っている。2009年からは土斐﨑浩一フィジカルコーチとともにアップダウンの質の向上を目指し走法の改良に着手。運動量と、強靭なフィジカルを活かしたスピード感のあるプレーに磨きをかけた。同年12月に日本代表の特別講師を務めた川本和久からは、代表選手の中で唯一長友だけが「文句なし」のランニングフォームであると評価された。同年後半からは攻撃の駒としてサイドハーフに上がり、サイドバックには椋原健太らが投入されるという起用法も見られ、東京のナビスコカップ優勝に貢献するなど、ユーティリティー性を発揮し、この年のJリーグベストイレブンにも選出された。2010年に開催された南アフリカワールドカップでは、全4試合に左サイドバックでフル出場を果たした。グループリーグ第1戦のカメルーン戦では後にチームメイトとなるサミュエル・エトオを徹底マークし完封、第2戦のオランダ戦においては途中出場したエルイェロ・エリアのポジションに合わせて右サイドバックにポジションチェンジするなどエースキラーとして活躍し、日本代表の決勝トーナメント進出に大きく貢献した。同大会から国際サッカー連盟（FIFA）が導入したレーザー計測によると、長友のトップスピードは第1戦（カメルーン）では時速30.13キロメートル（km）、第2戦（オランダ）では同26.70kmと、両試合共に対戦相手を含めて最速を記録した。また、この活躍により地元の愛媛県から愛媛県文化・スポーツ賞を授与された。7月14日、ワールドカップでの活躍が評価され、セリエAに20シーズンぶりに昇格したACチェゼーナへ買い取りオプション付きでのレンタル移籍が決定。退団セレモニーの際は「みなさんと別れるつもりはありません。世界一のサイドバックになって、また青赤のユニホームを着たいです」と涙ながらに語り、東京サポーターから拍手でイタリアに送り出された。
中山門流（なかやまもんりゅう）は、日蓮系の諸宗派のうち、日蓮の有力壇越の一人で、後にその門人となった日常の法脈を継承する法華経寺（総本山）とその末寺に対する総称の一つ。古くは若宮門徒（わかみやもんと）と号した。中世～近世以来もちいられてきた古くからの総称としては、他に日常門流とも称される。初代である日常（富木常忍）は、元々千葉氏の被官として下総国八幡荘を管理していた。彼が若宮（現在の市川市若宮）の自邸に建立したのが「法花寺（法華寺）」である。当初は若宮に拠点があったことから、ここに集った僧侶や門徒を「若宮門徒」と言った。日常は千葉氏の家臣であった太田乗明の子で日蓮面授の門人日高を後継者（2世）とした。日高は若宮の隣村である中山（現在の市川市中山）の父の屋敷を「本妙寺」としここに居住し2つの寺を管理して、後に弘法寺も傘下に入れて3ヶ寺による「中山門流」が形成される事になった。そして、本妙寺の貫首が法花寺の貫首を兼務して中山門流の指導者となる慣例は日高以来代々受け継がれて、天文14年（1545年）に両寺を統合する寺号として古河公方足利晴氏（天文14年1月20日付書状）から贈られたのが、今日の「法華経寺」であるとされている。日高は八幡荘の領主で父・太田乗明や師・日常にとっては旧主にあたる千葉頼胤の嫡孫胤貞を俗別当として政治的な保護を受けた。また、胤貞の猶子日祐を後継者（3世）としたが、日祐は僧侶としての識見にも優れており、門流発展に大きく貢献した。中山門流は有力守護・御家人であった胤貞流千葉氏の保護を受けた事で南関東全域や京都、あるいは胤貞が地頭を務めた肥前国に多くの末寺が建立された。これらの末寺には法華経寺から「総導師職」が派遣されて指導にあたり、優れた学僧を輩出したため、大いに栄えた。だが、南北朝の戦乱期に仏教集団が政治的影響を受けることは避けられない情勢となり、日蓮の諸系統でも生き残りを図るために同様の事が行われた。特に中山門流においては、敵対関係にあった貞胤流千葉氏が台頭したため危機を迎え、室町時代に弘法寺は貞胤流の千葉氏宗家と結び門流を離脱した。このため、法華経寺をはじめとして厳格な修行で知られた中山門流が様々な政治勢力や他宗派とも交流し（例えば、建武3年（1336年）に法華経寺の寺宝である立正安国論が律宗寺院であった鎌倉・普恩寺（現在は廃絶）に貸し与えられて書写されたという記録がある）、庶民信仰を積極的に受け入れる選択をしたのも、教団そのものが生き残ることで日蓮の教えを守り、後世に伝える事を最優先した結果であった。だが、これに対する批判も強く、日英門下の日親が「不受不施義」を唱えた背景には、こうした門流のあり方への反発があったと言われている。戦国時代に入ると、室町幕府の衰退とともに中山門流も衰微し、徳川家康の江戸移封後には法華経寺寺宝の大量流出が明らかとなった。これに激怒した家康は、安土宗論でも知られる日珖を法華経寺貫首として送り込み、以後本法寺・頂妙寺・妙国寺の上方3ヶ寺の持ち回りで法華経寺貫首を選ぶこととして、これまで門流の中枢を占めていた関東系諸寺の影響力を削減した。とはいえ、これによって江戸幕府の保護を得る事に成功した中山門流は寛永年間には132の末寺を擁するに至り、特に法華経寺は祈祷修法の霊地として名声を得るに至った。