1662年12月18日、後に初代クイーンズベリー公爵に叙されるウィリアム・ダグラスとその妻イザベル(初代ダグラス侯爵ウィリアム・ダグラスの娘)の間の長男としてサンクアー城に生まれる。グラスゴー大学で学び、その後グランドツアーに出た。1684年に帰国するとスコットランド枢密顧問官に任じられるとともに騎兵連隊に中佐として入隊した。早期からオラニエ公ウィレム(ウィリアム3世)を支持していたため、名誉革命後に栄進した。彼は当時スコットランドで大きな勢力を持っていた四大貴族の一人であり（他にハミルトン公爵ハミルトン家、アソル公爵マレー家、アーガイル公爵キャンベル家）、ウィリアム3世としては彼の勢力を利用してスコットランドを統治しようとしていた。1692年からスコットランド大蔵卿委員会の委員の一人となり、1693年にはスコットランド議会に大蔵卿(Lord High Treasurer)として出席した。1695年3月には父の死によりスコットランド貴族爵位の第2代クイーンズベリー公爵位を継承。同年スコットランド王璽尚書に就任した。1700年にはスコットランド議会における国王代理に就任した。また彼の派閥に属するジョン・ダルリンプルを国務大臣に据え、早期からイングランドとの連合を目指した。しかし1692年にはウィリアム3世が連合に抵抗する高地地方においてグレンコーの虐殺を引き起こしていたため、スコットランド議会は国王やイングランドに対する拒絶感が強かった。そのためクイーンズベリー公やダルリンプルら「宮廷派」はスコットランド議会で安定多数を得ることができなかった。1702年にクイーンズベリー公爵派がイングランドとの連合交渉に乗り出した際にも激しい反発を受けた。アン女王時代にも官職にとどまったが、スコットランド政界での孤立が深まり、1704年には前年に第11代ロバト卿サイモン・フレーザーらジャコバイトが企てた陰謀に加担したとされて免職された。しかし1705年に疑惑は晴れ、再びスコットランド王璽尚書に就任した。1706年にはイングランドとスコットランドの連合推進委員に任命される。連合法はスコットランド議会内において賛否が拮抗していたが、彼が議員の買収に励んで賛成派を増やしたことで1707年に成立にこぎつけた。そのため「連合公爵(Union Duke)」とあだ名されるようになった。1708年5月にグレートブリテン貴族爵位のドーヴァー公爵に叙せられた。1709年にはスコットランド担当大臣に就任する。1711年7月6日に死去した。次男ジェイムズ・ダグラスが生存している男子の最年長者だったが、この次男は精神障害者で人肉を食らう殺人者だった。そのため爵位に特別継承権の規定が付け加えられており(後述)、クイーンズベリー侯爵位を除く彼と彼の父の代に叙された爵位(クイーンズベリー公爵位やドーヴァー公爵位など)は、三男チャールズ・ダグラスに継承された。一方クイーンズベリー侯爵位と曽祖父の代に叙された爵位(クイーンズベリー伯爵位など)は、通常通り次男ジェイムズが継承している。しかし次男ジェイムズは子供を残さずに死去したので結局これらの爵位も三男チャールズが継承している。
1991年のMLBドラフトでミネソタ・ツインズから7巡目（全体180位）指名され、6月7日に契約。この年は傘下のルーキー級ガルフ・コーストリーグ・ツインズで11試合に登板し、4勝3敗・防御率4.75だった。1992年はルーキー級ガルフ・コーストリーグとアパラチアンリーグのルーキー級エリザベストン・ツインズでプレー。ルーキー級エリザベストンでは5試合に登板し、0勝1敗・防御率3.38だった。1993年はA級フォートウェイン・ウィザーズで26試合に登板し、15勝5敗・防御率2.06だった。1994年はA+級フォートマイヤーズ・ミラクルとAA級ナッシュビル・エクスプレス、AAA級ソルトレイク・バズでプレー。AAA級ソルトレイクでは12試合に登板し、5勝4敗・防御率4.08だった。1995年4月20日にツインズとメジャー契約を結び、4月29日のボルチモア・オリオールズ戦で先発起用されメジャーデビュー。1.2回を7安打7失点と打ち込まれ、メジャー初黒星を喫した。その後は2試合に登板したが、3連敗を記録し、5月11日にAAA級ソルトレイクへ降格。AAA級ソルトレイクでは22試合に登板し、9勝7敗・防御率3.55だった。9月16日にメジャーへ再昇格。9月18日のカンザスシティ・ロイヤルズ戦のダブルヘッダー2試合目で先発し、5.2回を10安打4失点だったが、10点の援護もあり、メジャー初勝利を挙げた。この年は6試合に登板し、2勝3敗・防御率8.67だった。1996年2月9日にツインズと1年契約に合意。開幕から先発ローテーションに加わったが、7試合の登板で1勝1敗・防御率8.20と結果を残せず、5月14日にAAA級ソルトレイクへ降格した。降格後はAAA級ソルトレイクで20試合に登板し、9勝8敗・防御率3.92だった。9月8日にメジャーへ再昇格したが、登板のないままシーズンを終えた。1997年3月3日にツインズと1年契約に合意。3月26日にAAA級ソルトレイクへ異動し、そのまま開幕を迎えた。AAA級ソルトレイクでは14試合に登板し、9勝4敗・防御率5.45だった。6月17日にメジャーへ昇格。昇格後はシーズン終了までローテーションを守り、20試合に登板。6勝12敗・防御率5.84だった。1998年3月2日にツインズと1年契約に合意。この年はチーム最多の33試合に先発し、前年を上回る7勝を挙げたが、チームワーストタイの14敗を記録し、防御率は5.25だった。1999年3月2日にツインズと2年契約を結んだ。この年もチーム最多の34試合に先発。初の二桁勝利となる10勝を挙げたが、前年と同じくチームワーストタイの14敗を記録、防御率は6.66だった。2000年はマーク・レッドマン、ジョー・メイズのメジャー定着もあり、リリーフに転向。クローザーとして66試合に登板し、2勝5敗14セーブ・防御率3.39だった。2001年2月20日にツインズと2年契約（2003年の球団オプション付き）を結んだ。この年もクローザーとして登板していたが、救援失敗が続き、終盤はクローザーの座をエディ・グアダードに奪われた。この年は62試合に登板し、1勝5敗28セーブ・防御率5.96だった。2002年はクローザーにグアダードが指名され、ホーキンスはセットアッパーへ転向した。この年は65試合に登板し、6勝0敗・防御率2.13だった。オフの10月28日にツインズが球団オプションを行使した。2003年はチームトップで自己最多の74試合に登板し、9勝3敗2セーブ・防御率1.86だった。オフの10月27日にFAとなった。