当社路線の運行系統は一貫して本社を中心としており、ここから列車が石和・勝沼方面は「東行」、鰍沢方面は「西行」として互いに同時発で運転されていた。山梨馬車鉄道時代は下一条町の本社前が起点であった。1900年6月改正のダイヤによれば、勝沼方面は毎時00分発が勝沼行、12時台を除く毎時30分発が日川行と石和行の交互運転で、始発は5時発勝沼行、終発は19時30分発石和行である。一方、当時まだ途中までしか開通していなかった浅原橋方面は勝沼方面と同じく毎時00分発で、始発は5時発、終発は19時発と、運行間隔が広くやや終車が早かった。これが山梨軽便鉄道時代になると、本社が太田町に移転したために運行拠点もそちらに移り、さらに甲府駅前まで支線が開業したため新しい運行系統が加わった。時期は不明であるが大正時代初期の改正と思われるダイヤによれば、石和方面は毎時15分・45分発となって区間運転はなく、始発は5時15分発、終発は18時45分とやや減便されている。鰍沢方面も全く同じダイヤ・終発・始発であったが、こちらは時刻が少しずれただけでほとんど変わっていない。この他に甲府駅前行が存在し、本社から本線上を通って支線を通るルートで運転されていた。こちらは運転間隔がばらばらの上非常に本数が少なく、上記の時刻表によると6便しか存在せず、終発が14時台というありさまであった。
電車線から取り残された休止区間は、結局廃止許可申請が出されることなく放置された。しかし実際には申請を出さなくとも、休止が電車線として復活させるために行われた処置である以上、電車線化をあきらめた時点で自動的に復活する意思がないということになり、実質的に「廃止」と同等の扱いにするしかなくなる。それにそもそも電車線の計画とは軌間も線路規格も合わない古い馬鉄の線路は早々に撤去され、実態は「廃止」という状態になっていたのだから余計である。しかし実際には、この休止区間は思わぬ運命をたどった。何と運輸省（現在の国土交通省）が監修していた『民鉄要覧』（現在の『鉄道要覧』）に、この区間が「山梨電気鉄道」名義で「長期休業路線」「事業休止中」として1986年度まで掲載されていたのである。『民鉄要覧』に載るということは特許が維持されていたということであるから、つまりはこの年度まで一連の休止区間は戦前そのままの馬鉄線として免許が維持されていたということになる。この項目は上述したような周辺の事情や、事業者として掲載されている山梨電気鉄道が最後には強制競売にかけられて解散していることを考えると、謎としか言いようがない。解散後も山梨電気鉄道が休眠会社として存続されてこの区間の特許を持ち続けていたのか、それとも会社存続の有無にかかわらず廃止許可申請がないために「同社に特許あり」として載せ続けていたのか、理由は全く不明の状態である。この項目は翌1987年度から消滅しているため、この間に書類上特許が消滅したものと考えられる。
最後の4車線化未整備区間となる、飛驒トンネルを含めた飛驒清見IC - 小矢部砺波JCT間 (67.5 km) については「10.7 kmもの長大トンネルでの対面通行はドライバーにとって大きな負担」と安全性を懸念する声があり、実際に飛驒トンネル内で衝突死亡事故が発生しているほか、隣接する保トンネルや城端トンネルでも正面衝突による死亡事故が発生している。これに対し道路を管理するNEXCO中日本では、2012年度から5年間の経営計画で「より安全・安心・快適にご利用いただくために、東海北陸自動車道（飛騨清見IC - 小矢部砺波JCT）など、対面通行区間（暫定2車線）を4車線化する検討を進めます。」と記載するに留めており、対策の具現化はされていない。4車線拡幅の目途となる交通量が1日1万台とされる中で、当該区間は最も交通量の多い福光IC - 小矢部砺波JCTでも1日6,900台（休日は8,900台、いずれも2012年7月 - 翌13年6月実績）となっており、今後の動向も不透明な状況である。富山県では、2015年（平成27年）3月の北陸新幹線新高岡駅開業や能越自動車道の七尾方面延伸、また同年7月に小矢部市にオープンした三井アウトレットパーク北陸小矢部などの外的要因によって東海北陸道の利用者が増加すると見込まれる事、南海トラフ巨大地震など有事の際に北陸から東海地方を支援する大動脈となる事、全区間で用地取得済みであり早期の完成供用が期待できる事などから引き続き早期事業着手を関係機関に求めていく方針で、富山県選出の野上浩太郎国土交通副大臣の音頭取りで国土交通省・NEXCO中日本・富山県・岐阜県による「東海・北陸地方間のネットワーク交通課題検討会」が2014年（平成26年）6月に設立された際には歓迎の意向を示している。また、2016年（平成28年）6月7日に国土交通省は暫定2車線区間における付加車線設置の検証路線（4路線・5区間）を公表し、その1つとして東海北陸道の飛驒清見IC - 小矢部砺波JCT区間が選定された。全国的に速度低下率が25%以下となっている暫定2車線区間を抽出して当該区間の付加車線の設置により安全性・走行性の向上を目指すというものであり、これにより試行段階ながら全線4車線化されるまでの暫定的な措置が取られる事となった。付加車線は城端トンネル北側 - 福光IC間（4.7km）および南砺SIC - 小矢部砺波JCT間（5.3km）に設置され、2020年度中に完成する予定。さらに、2019年（平成31年）3月29日に白川郷IC - 五箇山IC間の4車線化について国土交通省より事業許可を受ける事となった他、同年（令和元年）9月4日には国土交通省が残りの暫定2車線区間についても10 - 15年度を目処に4車線化する方針を示した。