ロシアの動乱時代の最中、ツァーリのヴァシーリー4世はモスクワでトゥシノを本拠地とする偽ドミトリー2世に包囲され、ポーランドによる介入にも悩まされた。そのため、ヴァシーリー4世は同じくポーランドと戦っていたスウェーデン王カール9世と同盟を締結、コレラ要塞の割譲を代償に対偽ドミトリー2世とポーランドの軍事援助を求めた。これにより、ヤコブ・デ・ラ・ガーディエ率いるスウェーデン軍はミハイル・スコピン＝シュイスキー率いるロシア軍と合流してノヴゴロドからモスクワに進軍してヴァシーリー4世を救援した。スウェーデンの介入はポーランド王ジグムント3世にロシアへの宣戦布告の口実を与えた。ポーランド軍はクルシノの戦いでロシアとスウェーデンの連合軍をほとんど撃滅、デ・ラ・ガーディエ戦役に参加したスウェーデン傭兵は降伏した。これをみたボヤールたちはヴァシーリー4世を廃位、ポーランド軍がクレムリンを占領した。
万寿4年（1027年）道長が薨去した。その半年後の長元元年（1028年）に関東で平忠常の乱が起こる。その鎮圧には3年を要し、そのため主戦場の房総地方が酷く荒廃した。この乱を鎮圧したのが源頼信であり、これを契機に清和源氏が関東に勢力を持ち、武士が本格的に表舞台に登場するようになる。道長亡き後、頼通は自立して独自の権力確立に努め、長元2年（1029年）には太政大臣藤原公季の薨去に伴い一座となる。長元9年（1036年）後一条天皇の崩御により、同母弟の後朱雀天皇が即位しても、引き続き天皇の外叔父として関白を務めた頼通に、朝廷の権勢は集中した。しかしながら、「一家三立后」を実現した道長と異なり、子女に恵まれぬ頼通は、やむなく正妻隆姫の縁で敦康親王の娘の嫄子を養女として後朱雀天皇に入内させて中宮となした。後朱雀天皇の妃となった妹の嬉子は、東宮に立てられた親仁親王を生んですぐに死去していたこともあり、別に尊仁親王を生んだ禎子内親王（三条天皇の第三皇女。道長の外孫で頼通の姪だが、疎遠であった）が皇后に立てられていた。頼通が皇子誕生を期待した嫄子は、皇女を生んだのみで死去してしまった。弟の教通も対抗して娘・生子を入内させるが皇子を生むことはなかった。寛徳2年（1045年）、病に倒れた後朱雀天皇から、親仁親王の次代の東宮に望まれた尊仁親王とは、道長の曾孫ではあるものの藤原氏を外戚としない親王であった。そこで親仁親王に男子が誕生した際に皇位継承を巡って紛糾するとの建て前で、頼通は東宮を立てるのはまだ時期尚早であると反対した。これに対し、頼通とは反りが合わない異母弟の権大納言能信（源明子の子）からの、尊仁親王の立太子を懸命な懇願を受けた天皇は決意して、尊仁親王を東宮に冊立するとの遺命を残して崩御した（『愚管抄』『今鏡』）。こうして親仁親王の即位（後冷泉天皇）に伴い、異母弟宮の尊仁親王が東宮に立てられた。だが頼通は藤原氏との縁の薄い尊仁親王には協力せず、永承5年（1050年）に一人娘の寛子を入内させ皇后となし皇子誕生に望みを繋いだが、ここでも皇子に恵まれることは無かった。永承6年（1051年）、陸奥国で前九年の役が勃発する。地方の世情が不安になる中、道長の後継として長年関白を務めた頼通の権勢は表面的には衰えず、御所の傍に巨大な高陽院を造営し、永承7年3月28日（1052年)には道長の別荘であった宇治殿を現代に残る壮麗な平等院鳳凰堂に改修した。ただ、この頃荘園の増加によって国家財政が危機的状態にあり、その整理が必要とされていた。それら荘園の主たる領主が頼通ら権門であった。頼通は長久元年（1040年）、寛徳2年（1045年）、天喜3年（1055年）に荘園整理令に着手するが、結果的には権門擁護策に終わる（増加の抑制の成果については肯定的な見方もある）。康平4年（1061年）、70歳になった頼通は太政大臣宣下を受け位人臣を極めた。翌年には父の例に倣い太政大臣を1年足らずで辞している。治暦3年（1067年）には関白を辞して、准三宮を宣下された。後任の関白には同母弟の教通が任じられた。同年10月、頼通は後冷泉天皇が平等院に対して封戸300戸を施入したのを機に、願い出た平等院の荘園に不輸の権を認めて、それらの土地に不輸の権を与える太政官符を得て、官使の検分のもと四至牓示を行われ、立券荘号が行われた。だが、実際には平等院の荘園は9か所全てに適用され、その多くが頼通が長年かけて寄進してきた土地で、実質においては平等院の主である頼通の荘園の中でももっとも重要な一群であった。治暦4年（1068年）3月、病に倒れた後冷泉天皇の崩御と、長年冷遇してきた皇太子尊仁親王の即位がもはや避けられないことが明らかになると、頼通は同月23日に致仕の上表を行い、28日には先の9か所の平等院領荘園に対する不入の権の適用を求める申請を行った。前者は4月16日に勅許され、後者は3月29日に改めて9か所の不輸の権・不入の権を認める太政官牒の発給を受けた。そして、4月19日に後冷泉天皇が崩御すると、頼通は宇治に閉居した。