「深秘抄（奥南旧指録）」には、「七戸の別れ久慈、藤村・野辺は久慈の別れ」と記され、さらに「文明年中（1469から1486年）、久慈を領す、後備前九戸一味故、断絶する」と記されている。室町から戦国期にかけて、久慈郡は糠部南部氏の勢力下に置かれ代官が派遣され、他の諸氏と同様に戦国期までの事跡は不詳であるが、室町後期には九戸郡一帯は久慈氏の統治下にあった。久慈修理助治政に男子がなかったため、三戸南部18代時政の次男南部信実（『南部系図』）を養子として娘を娶らせて、11代久慈氏を継がせ、久慈大川目八日館城に在城したとある。その後、久慈湊新町の久慈館に移転した。と伝えられている。なお、摂待久慈系図によると、信実は16代南部助政の子となっている。年代の伝えはないが、久慈政継は、三戸南部氏の代官として出羽大曲に駐在し、平賀・大曲両郡の所領を管理中、堺に合戦、討死した。弟の久慈信継により遺領を相続するが、成長の後久慈治継へ退き、晩年双親のため銀春山長久寺を建立する。信実以降は、八戸氏、新田氏、九戸氏、東氏、中館氏、出ル町氏などと婚姻関係を結んでいるが、戦国期になると、九戸氏との関係が深くなっていった。戦国末期の当主、久慈備前守直治は九戸信仲の三男中務政則を娘婿としたため、天正19年（1591年）9月、九戸政実の乱において九戸政実に荷担したが敗北し、主だった首謀者達とともに栗原郡三迫岩ヶ崎（現 宮城県栗原市）に送られ処刑され、久慈氏の本宗は断絶した。久慈一党の多くは、九戸籠城軍に加わり九戸氏とともに滅んだ。久慈直治の弟 閉伊郡宮古摂待村領主・出羽治光は、病を理由に九戸家にくみせず没落を免れて、久慈出羽守と称して摂待久慈家として残る。久慈修理治興、久慈（毘）但馬高光なども、在命したことが知られている。
第1期エンディングから1年半後。東京都内で連続爆破事件が起こり、新任執行官の東金朔夜と雛河翔を加えた新体制の一係も捜査にあたるが、人質に見せかけた囮を追跡していた二係の監視官・酒々井水絵が不可解な状況で姿を消してしまい、現場には血で書かれた「WC?」のメッセージが残されていた。確保した犯人・喜汰沢旭の犯罪係数は通常では考えられない経過を辿っており、さらに尋問のための拘置期間中に執行対象外の数値にまで下がるという異例な事態になる。本人は「『カムイ』がクリアにしてくれた」と口走り、移送中に逃亡を謀るが、結局は殺処分されてしまう。喜汰沢の「俺は今、何色なんだろう？」という死に際の言葉から、朱は「WC?」の意味が「What Color?」ではないかと思い至る。その後も『カムイ』を救世主と仰ぐ複数の人物による事件が起こり、さらにその捜査の過程で複数の執行官が殺害されてドミネーターを奪われてしまうという事態が発生するが、犯人たちは一様に犯罪係数が執行対象外のため、現在の日本の法律では裁くことができずにいた。『カムイ』の正体は、極めて高い医療の知識と技術を兼ね備えた青年・鹿矛囲桐斗であった。彼は小学生の頃に修学旅行で搭乗していた飛行機の墜落事故に遭って重傷を負うが、自分以外の同期生184名の遺体のパーツを継ぎ合わされて生存した、多体移植手術の被験者だった。しかしその結果、シビュラシステムからは生きている人間ではなく「継ぎ合わされた死体」あるいは「複数の人間の集合体」と認識されることになり、サイコパス判定の対象から外され、その結果として社会全体から阻害されてしまうという経歴を持っていた。鹿矛囲は自らをこのような目に陥れた人物とシビュラシステムを裁くために数々の犯罪を計画、実行していたのだった。鹿矛囲の正体を掴んだ朱と一係は彼の逮捕に向けて動くが、捜査の最中に朱の祖母が何者かに殺害されてしまう。鹿矛囲の仕業に見せかけて行われたその殺人事件の実行犯は東金朔夜であった。彼は「シビュラシステムの一部となった母親を美しく保つ」という歪んだ愛情から、過去に幾人もの監視官の犯罪係数を上げるように仕組み、その度にドミネーターで殺処分してきたという経歴の持ち主だった。さらに、彼の母親である東金美沙子が率いる東金財団こそが、鹿矛囲の多体移植手術を人体実験のために行った張本人であった。鹿矛囲を自ら殺処分するために壬生局長の姿で現れた美沙子であったが、彼女以外のシビュラシステムの総意により潜在犯として認定され、鹿矛囲の持つドミネーターで射殺された。朱と鹿矛囲の訪問を受けたシビュラシステムは、朱の提案により「個人としてのサイコパスの他に、集団としてのサイコパス判定を導入する」ことを決定する。それによって鹿矛囲はサイコパス判定を受け、潜在犯として認定され、法の裁きの対象となった。あくまでも鹿矛囲を殺さず逮捕しようとする朱だったが、母親の死を受けて錯乱した朔夜がそこに現れ、鹿矛囲とドミネーターを撃ち合い相打ちとなる。その間際に鹿矛囲は、朱の正義がこれからの社会を導いていくと信じ、彼女に未来を託してこの世を去った。事件解決後、シビュラシステムは朱に対して、「集団サイコパス判定が開始されれば、個人としてはサイコパス判定がクリアであっても、集団としては問題があると判定された人間に対する魔女狩りが横行するだろう」と警告する。だが朱は「社会が人間を選ぶのではなく、人間がこれからの社会を選ぶ」と、人間の可能性に賭ける思いを語るのだった。