『続風土記』の引く社伝では、当社の属す保田庄内の2町（約2ヘクタール）や日高郡富安庄内の30余町（約36ヘクタール）を伊太祁曽神社と共有したといい、中世からはこれに武家の信仰が加わった。社伝によれば、建武2年（1335年）5月に楠木正成が社領として安田（上記保田庄に同じ）の一帯を残らず寄進し、建武2年8月には後醍醐天皇により元明・後醍醐両天皇の勅願所と定められ、宸筆の額と兵仗（刀や戟などの武具）4口が奉納されたという。しかし天正7年（1579年）3月の羽柴秀吉の湯浅攻めにおいて、秀吉に内応した湯浅の地頭・白樫左衛門尉実房によって当社は破却を受けたとされる。その時の神主・大江重正は神宝や古記録を唐櫃に納めて神社後方の神光谷（ここだに）の林中へと避難したが、実房に捜索されて焼却されたり海中に投棄されたため、上記社宝類や古記録を悉く失ったという。その後、慶長6年（1601年）に紀伊藩主・浅野幸長が神田14丁3反（14ヘクタール）を寄進、それによって社殿再興がなされた。元和年間（1615年-1624年）には浅野氏に代わって入封した紀州徳川家の初代藩主・徳川頼宣によって改めて社領5石が寄進されたほか、社殿の造営修復等は紀伊藩の藩費をもって負担するように定められるなど、江戸時代を通じて紀州徳川歴代藩主から篤く崇敬された。明治維新後、明治4年（1871年）に近代社格制度において県社に列し、明治40年（1907年）に近在の22神社（いずれも無格社）を、翌年には星尾一ノ宮神社を合祀した（現・境内社の五ヶ庄神社）。戦後は神社本庁に属している。
文献上の初見は『新抄格勅符抄』大同元年（806年）牒で、紀伊国の「須佐命神」に対して10戸の神戸（神社付属の民戸）が給されている。関連して、承平年間（931年-938年）頃の『和名類聚抄』では紀伊国名草郡に「須佐神戸」が見えるが、これは当社の神戸の意味であるとして、有田郡の狭小さのため名草郡に設けられたとされる。この神戸は、伊太祁曽神社に接する和歌山市口須佐・奥須佐周辺に比定される。かつてはこの口須佐に旧無格社の須佐神社が存在した（口須佐字上円満寺、位置）。『続風土記』によるとこの須佐神社は須佐神戸に当社を勧請したものであったというが、明治42年（1909年）7月に伊太祁曽神社境内末社の祇園神社に合祀された。神階としては、貞観元年（859年）に従五位上に昇った。また延長5年（927年）成立の『延喜式』神名帳では紀伊国名草郡に「須佐神社 名神大 月次新嘗」として、名神大社に列するとともに月次祭・新嘗祭で幣帛に預かった旨が記載されている。『紀伊国神名帳』では天神として「従一位 須佐大神」と記載されている。承平年間（931年-938年）頃の『和名類聚抄』では、前記のように紀伊国名草郡に「須佐神戸」が、紀伊国在田郡に「須佐郷」が見え、それぞれ当社関連の地名とされる。
守備隊は山にこもって玉砕することなく、9月4日に沖縄本島から来た旧日本海軍の上官の説得に応じアメリカ軍に投降し、沖縄本島からの脱出者なども含め41人が沖縄本島に移送された。連合国側住民に対する虐殺ではなかったため、連合国軍は鹿山兵曹長の行為を「戦争犯罪」としては扱わず、そのまま他の軍人とともに復員させている。地元でも事件の遺族や当時を知る住民は「もう思い出したくない」と沈黙していた。一部の住民が告訴したが、鹿山の消息が不明であり、戦後沖縄がアメリカ軍の統治下に入ったこともあり責任追及が行われることはなかった。1969年6月22日の沖縄タイムスによると、谷川一家は釜山出身の朝鮮人で遺骨の引き取る親族を探している記事もある。復員した鹿山は事件から27年後の59歳当時は徳島県に在住していたが、沖縄本土復帰を控えた1972年4月2日号の『サンデー毎日』に掲載されたインタビュー記事の中で事件について概ね事実であったと認めたが、動機についてはスパイ行為に対して厳然たる措置をとらなければ、アメリカ軍にやられるより先きに、島民にやられてしまうということだったんだ。なにしろ、ワシの部下は三十何人、島民は一万人もおりましたからね、島民が向こうがわに行ってしまっては、ひとたまりもない。だから、島民の日本に対する忠誠心をゆるぎないものにするためにも、断固たる処置が必要だった。島民を掌握するために、ワシはやったのです。として、処刑は住民ではなく部隊を守る行動であったとして正当な業務行為であったことを主張した。また8月18日には仲村渠一家4名虐殺については「アメリカ軍から食料品を受け取った」として、谷川一家（釜山出身）7名虐殺についても同様であったが「『朝鮮系』で家族は二人だったか、三人だったか。命令して部下にやらせたのです」と事実であると認めた。また事件を振り返って、少しも弁明はしません。私は日本軍人として、最高指揮官として、当時の処置に間違いがあったとは、ぜんぜん思っていないからです。それが現在になって、法的に、人道的に悪いといわれても、それは時代の流れとして仕方がない。いまは、戦争も罪悪視する平和時代だから、あれも犯罪と思われるかもしらんが、ワシは悪いことをしたと考えていないから、良心の呵責もない。ワシは日本軍人としての誇りを持っていますよ。と自己の正当性を訴えた。なお大島幸夫著の『沖縄の日本軍』（新泉社刊）によれば、谷川一家を子供も含めて殺害した理由について鹿山は、朝鮮人一般の反日的傾向から「こやつも将来日本を売ることになる」と危惧し、その旨を住民に説明したという。いずれにしても朝鮮人および久米島島民に対して深い疑心暗鬼の感情を現在も抱いている一連の発言に対して、当時の久米島にあった2つの村議会は鹿山個人に対する弾劾決議を採択したという。また虐殺された島民の遺族からも強い不快感が示された。