1871年（明治4年）廃藩置県の際には平戸県に属し、その年には再編により長崎県の一部となった。島内にあった2つの郡は1896年の郡区町村編制法で統合され、壱岐郡1郡となった。自治体としては、1889年（明治22年）の町村制度施行当初は壱岐郡に7村、石田郡に5村の計12村が発足したが、町制施行や合併を繰り返し、昭和の大合併を経て1970年（昭和45年）までに郷ノ浦町・勝本町・芦辺町・石田町の4町に再編された。2004年3月1日、平成の大合併によりこれら4町が合併して市制が施行され、壱岐市が誕生した。行政区域の変遷については、壱岐市#歴史を参照のこと。
中世には松浦党の勢力下に置かれた。鎌倉時代中期、モンゴル帝国（大元ウルス）とその属国・高麗により二度にわたり侵攻を受ける。一度目の文永の役の際には、壱岐守護代・平景隆ら百余騎が応戦するが、圧倒的な兵力差の前に壊滅して壱岐は占領され、島民が虐殺を受けるなど大きな被害を受けた。続く弘安の役でも元軍の上陸を受け、大きな損害を受けたが、博多湾の日本軍による逆上陸を受け、苦戦を強いられた元軍は壱岐島から撤退した（壱岐島の戦い）。江戸時代には松浦党の流れを汲む平戸松浦氏が治める平戸藩の一部となった。
令制国としては、壱岐国となった。『和名抄』には壱岐郡と石田郡の2郡と11郷が伝えられる。原方と山方に相当する。壱岐値は壱岐県主で、中央に出仕した伊吉連や雪連は一族であると考えられる。平安時代の1019年（寛仁3年）には、女真族（満州族）と見られる賊徒が高麗沿岸を襲い、さらに対馬・壱岐にも現れた。この時、壱岐国国司・藤原理忠は賊徒と戦い、討ち死にしている。一通り略奪を繰り返した後は北九州に移り、そこで藤原隆家によって鎮圧された（刀伊の入寇）。
河川の流域や島の中部、各地に横穴式石室墳群が分布している。前方後円墳は、長崎県内最大の勝本町百合畑触の双六古墳をはじめとして数基が存在する。後期（6世紀）になると、島の中央部に鬼の窟古墳・笹塚古墳などの巨石石室墳が築造される。鬼の窟古墳の近くには島分寺があり、壱岐直の住居を寺としたとの伝承がある。これらの巨石石室墳を、壱岐直の墓との推定も可能である。郷ノ浦町鬼屋久保古墳の横穴式石室の奥壁には、線刻で帆船とクジラと認められる画が描かれており、これは回遊するクジラを集落で浦に追い込んだ様子を描いたと考えられる。
中国の史書である『三国志』魏書の魏書東夷伝倭人条、いわゆる『魏志倭人伝』においては、邪馬台国の支配のもと、「一大國」が存在したと記されている。『魏略』の逸文、『梁書』、『隋書』では一支國が存在したと記されている。1993年12月に長崎県教育委員会が島内にある原の辻遺跡を一支国の中心集落と発表し、話題となった。魏書の魏書東夷伝倭人条では「有三千許家（三千ばかりの家有り）」とあり、1家5人と仮定しても当時すでに15,000人もの人口が存在していたこととなり、当時の日本の中では人口が多い地域だった（2012年12月1日時点での壱岐市の推計人口は、28,290人である）。
縄文時代の遺跡としては、後期と推定される郷ノ浦町片原触吉ヶ崎遺跡がある。弥生時代には、ほぼ全島に人々が住んだと思われる。中でも河川流域に遺跡が濃密に分布している。下流域の原の辻やミヤクリ、上流域の柳田田原地域の物部、戸田遺跡などは、その域内も広く遺物も豊富である。
ロマンスカーの車内で「走る喫茶室」と称するシートサービスが開始されたのは、1949年の1910形運行開始の時からである。乗客サービスとして「お茶でも出せないか」という発想から検討されたもので、乗客全員に紅茶とケーキを提供するという案もあったが、特急券を購入した乗客に物品を提供するのは規則上禁止されていたため、飲料の販売を行うことに決定したものである。編成も乗車時間も短いため、食堂車などを連結するのではなく、車内にカウンターを設けた上でシートサービスを行うようにした。しかし、森永製菓や明治製菓に打診したところ採算面から断られ、三井農林（日東紅茶）も当初は断ったものの、「紅茶の普及宣伝」という方針で受諾したものである。その後の特急車両では車内に喫茶カウンターが設けられた。その後、NSE車が7編成となった時点で、日東紅茶だけでは対応できなくなったことから、1963年から森永の宣伝を兼ねて森永エンゼルが参入することになった。1987年に運行開始したHiSE車ではオーダーエントリーシステムも導入された。しかし、1991年3月から運行を開始した「あさぎり」では、シートサービスではなくワゴンによる販売サービスを行なうことになった。さらに、1995年までにシートサービスは終了し、以後はワゴンサービスのみとなった。2005年に登場したVSE車では、「走る喫茶室」と同様のシートサービスの営業が復活、飲料はVSE専用のガラスカップによって提供された。が、2016年3月26日のダイヤ改正においてシートサービスは廃止され、VSE車も含めてワゴンサービスに変更された。