1999年（平成11年）から2002年にかけて、東急トランセへの管理委託路線化や大橋営業所の廃止に伴う路線調整が行われた。1999年10月16日、成城線がいったん大橋営業所に移管された後、弦巻営業所のトランセ全面委託に向けた準備が始まる。最初にトランセ委託化されたのは祖師谷線で、2000年（平成12年）3月1日付で委託路線となった。同年3月16日に弦巻線、5月1日に千歳線（現・松陰線）が委託化。6月16日の学校線委託の際は、直営のまま残ることになった目黒駅乗り入れ系統が独立して深沢線となり、目黒営業所へ移管されている（後述）。さらに8月1日に上町線が委託化、11月16日、成城線が大橋から再移管され弦巻へ戻るのと同時に委託化され、当営業所のトランセ委託移行は一応の完成をみた。その後、大橋営業所の廃止を控えた2002年（平成14年）には、3月16日に松陰線（渋21）が移管の上で委託化。同年5月16日に小山線が目黒から、渋谷空港線が大橋からの移管時に委託化された。また、最後まで直営で残った深沢線も、2007年（平成19年）に当営業所へ再移管され、トランセ委託路線となった。
一方で、世田谷区の市街化が進むにつれて区内を通る路線の新設が相次いだことを受け、淡島営業所1カ所だけでは需要を満たせなくなっていった。隣の目黒区内には既に目黒、不動前の2つの営業所があったが、そちらも路線の増加で規模が追いつかなくなっていく。こうして東急は世田谷区内に新たなバスの拠点を作る必要に迫られた。1956年（昭和31年）、瀬田営業所が先に立ち上げられる。これに続く戦後2番目の増設営業所を開設すべく、東急は世田谷区弦巻の現在地を取得。1959年（昭和34年）3月3日、弦巻営業所が営業を開始した。なお開設と同時に、1957年（昭和32年）に開通していた弦巻循環線（現・弦巻線）の「松ヶ丘小学校」停留所を「弦巻営業所」に改称している。開設にあたり、淡島営業所から成城線・国領線、それに東京都交通局（都営バス）と共管の経堂線、瀬田営業所から戦後新設された学校線・弦巻循環線を、そして不動前営業所からはやはり都営共管の駒沢線を移管され、営業を開始した。その後、上町線や千歳線などを新たに開通し、近隣営業所との路線調整を図りながら世田谷区内を中心に路線拡充を進めた。1970年代から80年代にかけては、調布線の廃止、上町線の分割など長距離路線の整理縮小を進める一方、1984年（昭和59年）3月16日に廃止となった駒沢営業所からコーチ自由が丘線、祖師谷線を引き継いだ。
1946年（昭和21年）、陸軍自動車学校跡地に東京農業大学が移転。東京第二陸軍病院は厚生省の手に渡り、国立世田谷病院（現・国立成育医療研究センター）として生まれ変わる。この両機関へのアクセスを確保するため、世田谷通りを走破する幹線だった東宝線と国領線は世田谷営業所を引き継いだ淡島営業所の手で再開される。その際、東宝撮影所と目と鼻の先の距離だった小田急線成城学園前駅に乗り入れ、現在の成城線の形が出来上がった（後述）。1950年（昭和25年）、小田急電鉄は武蔵野乗合自動車を買収、直系バス会社小田急バスを誕生させた。小田急バスは当初、三鷹市にあった三鷹営業所（現・吉祥寺営業所）1カ所だけで営業していたが、東京都区部への本格的な進出をめざし、東京急行と交渉。同年11月に若林営業所（現・小田急シティバス）を立ち上げ、国領線の共同運行を始めると、1951年（昭和26年）、成城線でも共同運行を始めた。
1938年（昭和13年）、玉川電鉄は東京横浜電鉄と合併する。これにより、玉電が持っていた世田谷と淡島の2つのバス営業所も東横電鉄の手に渡った。両営業所は東横、そして東京急行電鉄（大東急）になってからもそのまま維持されるが、終戦前後に国領線と東宝線が休止となり、所管路線を失った世田谷営業所は廃止の上淡島営業所に統合される。このため、八木商会や玉電以来の歴史を持っていた世田谷営業所時代の系譜は淡島営業所に引き継がれており、従って現在の弦巻営業所は、まったくゼロからのスタートということができる。
営業所の開設は1959年（昭和34年）3月3日で、新生・東京急行電鉄になってから2番目の増設営業所、世田谷区内3番目の拠点として立ち上げられた。終戦からかなりの時間が経ち、戦時休止路線がすべて復旧した後の開設であるが、ここでは、現在の所管路線の基礎として戦前に営業した玉川電鉄バス世田谷営業所の系譜まで遡って解説する。
数学における羊飼いの補題（ひつじかいのほだい、仏: lemme des bergers）または羊飼いの原理 (principe des bergers) は組合せ論的性質である。初等的に述べれば 羊飼いの補題 ― 集合 E がそれぞれ r 個の元を持つ p 個の部分集合に分割されるならば、E は p × r 個の元を持つ。名称 «lemme des bergers» は次のような状況を表している: 「羊の脚しか見ていない羊飼いは、脚の数を4で割ると羊の頭数が分かる。」.E の元の数が既知で、p または r のうち一方はわかっているが他方は分からないという状況のとき、補題を適用すれば、p または r のうち分かっていなかった残りの数を知ることができる（それには、E の元の数を p または r の分かっている方で割れば十分である）。より抽象的かつ一般な形で述べれば以下のようになる: ただし、ƒ⁻¹({y}) は、元 y の写像 ƒ に沿った原像とする 羊飼いの原理 ― 集合 X および Y が与えられ、それらの濃度がそれぞれ 𝔞 および 𝔟 であるとする。このとき全射 ƒ: X → Y が存在して、どの y ∈ Y に対しても ƒ⁻¹({y}) が同じ濃度 𝔠 を持つならば、𝔞 = 𝔟𝔠 である。