戊辰戦争後の明治2年（1869年）に明治政府によって輪王寺の称号を没収され、旧称の「満願寺」に戻される。明治4年（1871年）の神仏分離令により、政府に迫られて、本堂は現在の場所に移転することとなった。さらに、追い討ちをかけるように輪王寺宮本坊が焼失した。だが、明治15年（1883年）に栃木県のとりなしによって輪王寺を正式の寺号とすることが許されたのである。
近世に入って、天台宗の高僧・天海が貫主（住職）となってから復興が進んだ。元和3年（1617年）、徳川家康の霊を神として祀る東照宮が設けられた際に、本堂は、現在日光二荒山神社の社務所がある付近に移された。正保4年（1647年）、徳川家光によって、大雪で倒壊した本堂が再建され、現在の規模（間口33m、奥行22m、高さ26m）となった。承応2年（1653年）には3代将軍徳川家光の霊廟である大猷院（たいゆういん）霊廟が設けられた。東照宮と異なり仏寺式の建築群である大猷院霊廟は近代以降、輪王寺の所有となっている。明暦元年（1655年）、後水尾上皇の院宣により「輪王寺」の寺号が下賜され（それまでの寺号は平安時代の嵯峨天皇から下賜された「満願寺」であった）、後水尾天皇の第3皇子・守澄法親王が入寺した。以後、輪王寺の住持は法親王（親王宣下を受けた皇族男子で出家したもの）が務めることとなり、関東に常時在住の皇族として「輪王寺門跡」あるいは「輪王寺宮」と称された。親子による世襲ではないが宮家として認識されていた。寛永寺門跡と天台座主を兼務したため「三山管領宮」とも言う。のちに還俗して北白川宮能久親王となる公現法親王も、輪王寺門跡の出身である。輪王寺宮は輪王寺と江戸上野の輪王寺及び寛永寺（徳川将軍家の菩提寺）の住持を兼ね、比叡山、日光、上野のすべてを管轄して強大な権威をもっていた。東国に皇族を常駐させることで、西国で皇室を戴いて倒幕勢力が決起した際には、関東では輪王寺宮を「天皇」として擁立し、徳川家を一方的な「朝敵」とさせない為の安全装置だったという説もある（「奥羽越列藩同盟」、「北白川宮能久親王（東武皇帝）」参照）。
輪王寺は戦国時代の間に壬生綱房の謀略によって事実上壬生氏の傘下に入ることになる。天正18年（1590年）、豊臣秀吉の小田原征伐の際、北条氏側に加担したかどで寺領を没収され、一時衰退した。
徳川家の直参旗本・長田氏宗家の長男として駿河国に生まれる。7歳のころ江戸に上り、幕府の講武所で剣術を習う。1861年（文久元年）、幕府の蕃書調所（開成所の前身）でフランス語の伝習が開始されると父の勧めでフランス語を学ぶ。1863年（文久3年）に開成所のフランス語助教となり、のちに教授となる。秀才の誉れ高く、フランスと接近する幕府の通弁として、16歳で駐日フランス全権公使レオン・ロッシュの通訳を務めた。1865年（慶応元年）、ロッシュの関西地方視察旅行に通訳として随行した際に、伊藤博文・山縣有朋・木戸孝允らの知るところとなる。1866年（慶応2年）、幕府が横浜に開校した横浜仏語伝習所に入学し、のちに卒業。1867年（慶応3年）、幕府の大番格・歩兵指図役頭取となる。幕府が瓦解する直前の1868年（慶応4年）には、20歳に満たない若さで開成所の頭取に就任し、開成所の新政府への引き渡しに携わった。明治維新後は、駿府に移封された徳川氏とともに静岡に移住し、駿河府中藩（移封された徳川将軍家のために立てられた藩）が開設した静岡学問所のフランス語教授筆頭格となった。この静岡学問所は、開成所など旧幕府の教育機関の流れをくむ学問所であり、頭取は向山黄村、津田真道（津田真一郎）が務め、教授陣には中村正直、外山正一、加藤弘之、杉亨二らがいた。その後、新政府に招かれて官界に入り、1871年（明治4年）、兵部省からアメリカに派遣される。1872年（明治5年）には外交官となり、フランスの日本公使館に赴任。1874年（明治7年）に帰国後は、外務少丞、外務少書記官となる。1878年（明治11年）に再び海を渡り、ロシアの日本公使館に赴任。駐ロシア代理公使心得となる。1882年（明治15年）に帰国した後は、宮内省に移り、宮内権大書記官兼太政官権大書記官、式部官を歴任。明治天皇の側近として通訳を担当した。1886年（明治19年）、辻新次、古市公威らとともに、仏学会・東京仏学校（法政大学の前身の一つ）を設立し、仏学会の理事に就任した。同年、山縣有朋の計らいで内務省参事官に転進。1889年（明治22年）には、愛知県知事勅任の内命を受けていたが、赴任を前に事故により39歳の若さで急逝した。