西暦2025年、世界は荒廃していた。アメリカは巨大な管理国家と化し、都市には失業者があふれていた。そんな彼らの娯楽といえば、絶えず流されている無料視聴テレビ「フリテレ」で流される残酷なクイズやゲームの番組だけだった。失業者のひとり、ベン・リチャーズは家族を救うため、難病の娘の治療費を捻出するために、やむなくTV出演に応募する。選抜の末、出演することになったのは、最高の視聴率を誇る人気番組「ランニングマン」。それは全米を巨大なゲームフィールドにした「人間狩り」だった。逃げ延びている1時間ごとに100ドルの賞金を得られ、1ヶ月逃げ通せれば更に10億ドルのボーナス賞金が与えられ、もし捕まればテレビカメラの前で容赦なく殺される。出演者は定期的に自分の姿をビデオで撮影し、撮影したテープを放送スタジオへ投函しなければならない。このテープはもちろん放送される。そして、視聴者による目撃報告、捕獲も可能で、その視聴者に報奨金が支払われる。文字通りのデスレースである。全視聴者を敵にまわしながら、ベンはこの殺人ゲームの出演者として逃げ続けることになるのだった。ベンは放送スタジオのあるニューヨークで変装の道具と偽の身分証明書を取得し、ボストンへと逃げる。ボストンでハンターの追跡をかわしたベンはギャングのブラッドリーから政府のやり口を知ると共に、反政府ネットワークの存在を知る。反政府ネットワークの協力を得てマンチェスターからポートランドへ逃げたベンはブラッドリーに紹介されたエルトン宅に潜伏させてもらい、3日間の安寧を得る。しかし、ハンターがブラッドリーを拷問にかけたことと、エルトンの母親が通報したことから、再び逃亡の旅となる。アメリア・ウィリアムズという女性の自動車をカージャックしたベンは、デリーを通過し、メイン州を逃げ続け、空港に向かった。空港で警官とハンターの妨害をかわし、逆にハンターのチーフであるエヴァン・マッコーンを捕えたベンは飛行機で飛び立ち、地対空ミサイルでの撃墜を避けるために低空飛行を続ける。この時点で、ベンの逃亡開始から8日5時間。ランニングマン生存記録を更新していた。番組プロデューサーのダン・キリアンはベンにマッコーンの代わりにハンターのチーフになることを持ちかける。残してきた家族のことを心配して躊躇するベンに、キリアンは、10日も前に（ベンが番組出演のために家を出た後）3人組の強盗に惨殺されたことを伝える。ベンはキリアンの提案を受け入れると返答し、マッコーンを殺すが、マッコーンの反撃で重傷を負う。人質にして付き合わせたアメリアをパラシュートで脱出させると、死にゆくベンは最後の力を振り絞って、飛行機をキリアンのいる放送スタジオのあるビルに向けて突っ込ませた。物語は、「20ブロック離れた地域にも火の雨が降った」という記述で幕を閉じる。
前年末より試合後限定でジョン・シナを立て続けに襲い、その上で利害が一致したネクサスと手を組むようになる。だがウェイド・バレットのネクサス残留が懸かった試合ではバレットの勝利を阻止し、バレットはネクサスを追放される。そして自身がネクサスのリーダーを務めるようになる。その上「新生」ネクサスを結成するにあたり、メンバーに対し自らの思想を押しつけ、制裁としか思えない事を行う。これを機にパンクを見限ったジャスティン・ガブリエル、ヒース・スレイターはバレット側に寝返ってしまう。その後ランディ・オートンと抗争し、WrestleMania XXVIIでの対戦が決定。ネクサスのメンバーを使い対オートン戦までの状況を優位に展開させようと試みるもパンク以外のメンバーが全員オートンにパントキックを食らい長期欠場となる。レッスルマニアではオートンにスプリングボード式ダイビングクローズラインをカウンターのRKOで迎撃され敗北。翌月のエクストリーム・ルールズにてラストマン・スタンディング・マッチで再戦するがまたもオートンに敗北。後のドラフトでオートンのスマックダウン移籍が決まり抗争はフェードアウトした。6月20日のRAWでのトリプルスレットマッチを制してPPVマネー・イン・ザ・バンクでのジョン・シナの保持するWWE王座挑戦権を獲得したが、翌週の6月27日のRAWにてシナ対R-トゥルースの試合に乱入しシナを敗戦させると試合後に入場ランプに座り込み数々の批判をぶちまける大演説を行った。演説ではシナという人物は嫌いではないが、シナが最良の選択であるとするWWE上層部への批判。その上でシナをビンスの機嫌取り役と批判。自身の努力は一切報われずパンフレットの表紙やレッスルマニアPRポスターや映画への起用がなかったこと、ザ・ロックことドウェイン・ジョンソンが翌年のWMのポスターに起用されるなど自身よりOBが優遇される状況への批判。「Hey,Colt Cabana,How you doing?」「コルト・カバナ元気か?」と述べ自分の友人コルト・カバナの名前を口にしカバナがここにいないことをユニバースに示し会社の人事のありかたに対しても矢を向けた。唯一自身を認めてくれたポール・ヘイマンへの感謝。同じくヘイマン直近のスターだったブロック・レスナーのようにWWEに見切りを付け、レスナーとの相違点としてWWE王座を持ってWWEを去るという決意表明。WWE王座を持って新日本プロレスやROHのリングに上がるのも選択肢と述べ、ビンス・マクマホンを囲うイエスマンであるジョン・ロウリネイティス副社長や、世襲するであろうステファニー・マクマホンやポール・レベックへの批判などを述べた。自身とビンスの個人的なやり取りを述べようとした所でマイクのスイッチは強引に切られ、WWEにとってのタブーだらけの演説は強制的に終了させられた。この演説で無期限出場停止処分を受けWWE王座挑戦も白紙となったが、7月11日のRAWではビンスとの公開ディベート上で5年間の長期契約をちらつかせゴマをすってきたとぶちまけた上でビンスに謝罪を要求、番組ラストでビンスはパンクに謝罪したがパンクはこのようなスキット自体ウンザリしていると言い放った上で契約書を破り捨てるなど対ビンスの態度を硬化させた。またシナの希望によってPPVでのWWE王座戦はそのまま行われるよう要請されビンスも了承した。PPVマネー・イン・ザ・バンクにて、モントリオール事件再現を狙いパンクを敗北させようとするビンスの介入行為に勝利への気持ちを切らしたシナを破りWWE王座を獲得し、公約通りベルトを保持したまWWEを退団した。翌8月1日のRAWにて、オープニングでWWEと再契約を結んだ発表。新王者レイ・ミステリオを破り王座返り咲きを果たしたシナの前に姿を表し、WWE王者が自身であることをアピールした。その後、新COOのトリプルHによって両者共に王者であることが認められ、8月のPPVサマースラムにて両者の統一王座戦が開催されることが決定した。8月、サマースラムにて特別レフェリーにトリプルH迎えたWWE王座統一戦でトリプルHの疑惑の裁定を味方に付けシナ破り王座を統一したが、試合直後にケビン・ナッシュの襲撃を受けた所をマネー・イン・ザ・バンクの権利を行使したアルベルト・デル・リオによってフォールされ、王座を失った。サマースラムの一件をすべてトリプルHの仕組んだ策略であると主張しPPVWWEナイト・オブ・チャンピオンズでトリプルHが敗戦したらCOO辞任を条件にした一騎討ちを了承させたが、当日の試合はロウリネイティス副社長派の介入によって試合をぶち壊しにされ（試合は反則裁定なしのノーDQ戦だった）敗戦した。この件を受け真の敵はロウリネティス副社長としてロウリネイティス副社長との抗争を開始、またトリプルHと反副社長という点で利害が一致し一時共闘体制を取り、10月10日のRAWでのストライキ騒動の際はトリプルHを支持し番組に出演した。11月、サバイバー・シリーズにてアルベルト・デル・リオを破り二度目のWWE王座を獲得。その後もロウリネイティス派のザ・ミズとデル・リオをPPVTLCでのトリプルスレッド戦で退け王座を保持し年を越した。