ボルスタレス台車で軸箱支持方式は2枚支持板方式、軸受はつば付円筒ころ軸受 JC38 を採用する。高速直進安定性の為ヨーダンパーを装備する。軽量化のため、歯車装置と軸箱前後蓋はアルミニウム製である。車輪径は200系、E1系から縮小され、300系、400系と同じく860mmとなった。量産先行車はDT206（電動車）、TR7004（付随車）を装着し、空気ばね径が500mmの可変絞り付きであることが特徴であったが、量産車では固定絞りとなった上に軸ばねなどが変更され、乗り心地が改善されたDT206A（電動車）、TR7004A（付随車）となった。基礎ブレーキは1軸2枚のディスクブレーキのみであり、付随車には100系・300系・700系電車で採用された渦電流式ディスクブレーキは装備されていない。
1997年、主に中継ぎ要員として、一軍公式戦ではチーム最多の57試合に登板した。勝利数は1勝に留まったものの、セットアッパー、ストッパー、ロングリリーフ、敗戦処理、谷間の先発まで経験。投球回数を上回る94奪三振を記録するなど、潜在能力の高さを示した。また、シーズン終了後には、河原純一・原俊介と共にハワイのウィンターリーグへ派遣。この時の経験から、メジャーリーグへの挑戦を志すようになった。1998年、開幕から中継ぎ要員として一軍に帯同したものの、調子が上がらず6月下旬に二軍へ降格。しかし、先発ローテーションを担っていた趙成珉が故障で戦線を離脱したことから、7月29日の対ヤクルトスワローズ戦で一軍で自身2度目の先発登板。9回まで投げてから、延長10回にチームが勝ち越したことによって、先発での初勝利を挙げた。さらに、7月31日にエース格のバルビーノ・ガルベスが乱闘事件で出場停止処分を受けたことから、先発ローテーションに定着。シーズン通算では、中継ぎで1勝、先発で6勝を挙げた。さらに、11月6日に東京ドームで開かれた日米野球の親善試合・全米選抜対巨人戦で、巨人の投手として先発登板。同年のメジャーリーグ公式戦で66本塁打を記録したサミー・ソーサから、2打席連続で三振を奪った。1999年、兄・智が近鉄バファローズから移籍。巨人の球団史上初めて、現役選手として兄弟で在籍することになったため、スコアボードの表記が入来弟に改められた。しかし、祐作は自主トレーニングの初日に右足首を捻挫。先発ローテーションの一員として開幕を一軍で迎えたものの、捻挫の影響で一軍と二軍を何度も往復した。二軍では8月24日の千葉ロッテマリーンズ戦でイースタン・リーグ史上15人目のノーヒットノーランを達成したが、一軍公式戦では19試合の登板で1勝6敗に終わった。シーズン終了後には、右足首の靱帯が2本断裂していたことが判明したため、靱帯の修復手術を受けている。2000年、右足首の手術を受けた影響で二軍生活が長く、一軍公式戦では7試合の登板にとどまった。しかし、二軍調整中のガルベスや亜細亜大学時代の監督・内田俊雄からのアドバイスで「捕手目線による投球術」を確立。イースタン・リーグの公式戦では、8勝0敗という成績を残した。シーズン終了後には、兄・智が、球団からの戦力外通告を経てヤクルトへ移籍。祐作も、一軍での登板機会を求めて、契約更改の際に他球団への移籍を直訴している。2001年、本田技研時代のトレーナー・大森浩司に指導を仰ぎながら、投球動作に関連したトレーニングを春季キャンプ前に敢行。下から上に浮き上がる「ライジングボール」の威力が増したうえに、ガルベスから教わったチェンジアップで投球に緩急を付けられるようになった。開幕一軍こそ逃したものの、桑田真澄の故障離脱を受けて、4月12日の対中日ドラゴンズ戦（ナゴヤドーム）に先発。8回1/3を1失点に抑えた結果、一軍では722日振りの勝ち星を挙げた。5月2日の中日戦では、約3年振りの完投勝利。5月8日の対広島東洋カープ戦では、佐々岡真司と投げ合った末に、一軍での初完封を記録した。前半戦で3連勝を含む8勝を挙げたことから、オールスターゲームには、セントラル・リーグの監督推薦選手として、7月20日の第1戦（福岡ドーム）に先発。2回裏途中で兄の智に交代したことで、オールスター史上初の「兄弟継投」を実現した（尚、兄・智がヤクルトに在籍した二年間でシーズン中での兄弟対決の実現はなされなかった）。8月1日の対中日戦では、川上憲伸との投げ合いを制してシーズン2度目の完封勝利。シーズン通算では、チーム最多となる13勝を挙げるとともに、リーグトップの勝率を記録した。終盤には藤井秀悟（ヤクルト）との間で勝利数を争ったが、和田豊の引退試合になった10月1日の阪神タイガース戦（甲子園）で敗戦投手になったことから、1勝差で最多勝利のタイトルを逃した。また、当時はセントラル・リーグが最高勝率投手を表彰しなかったため、キャリアハイの成績を残しながらタイトルと無縁に終わった。2002年、4月中旬に左足内転筋足の故障で1ヶ月ほど戦線を離脱。一軍公式戦では、規定投球回に到達せず5勝4敗に終わった。防御率は自己最高の3.05を記録したものの、クオリティ・スタートを満たした先発登板試合のうち、7試合で勝ち星が付かなかった。7月25日の対阪神戦（甲子園）では、ジョージ・アリアスへの投球が背後に大きく外れたことから、乱闘に巻き込まれたあげく危険球で退場処分を受けた。2003年、地元・宮崎で開催されたオープン戦の初戦に先発した際に、右腿裏の肉離れで戦線を離脱。翌シーズン以降の再起に向けて筋肉トレーニングで体重を8kg増やしたが、一・二軍を通じて公式戦での登板機会はなかった。シーズン終了後の契約交渉では、球団の方針で認めていなかった代理人交渉制度の利用を申し入れた。