その後は京都における赤松一族の屋敷を焼き、領地の播磨へ逃れて足利直冬の孫とされる足利義尊を新将軍に奉じて対立する。しかし『赤松盛衰記』では赤松家中内部でさえ義尊擁立には必ずしも賛成していなかったことを示している。同書では義尊を迎え入れた後、満祐は義尊を利用して味方を増やそうとした一方で、東坂本の定願寺で酒宴・猿楽・連歌・詩歌・管弦・芸能など遊興の限りを尽くすのを黙認したとされている。満祐はあくまで義尊を傀儡として利用したのであり、武将として陣頭に立つ事は期待していなかったとされている。幕府は強力な独裁者である義教を突然失って混乱しており、また義教の息子らはいずれも幼く有力一族も欠けていたため危機的状況にあった。しかし管領の細川持之は義教の嫡子・千也茶丸（足利義勝）を立て、対応策を必死に練った。このとき満祐が持之宛に挑戦状を出したとされるが、『赤松盛衰記』にしか記録がなく、創作とされる。幕府の持之は細川持常、山名持豊（宗全）、赤松貞村らをはじめ、西国の河野氏や吉川氏などを動員して赤松領に侵攻させた。教康・則繁らの善戦で一時は幕府軍を圧倒したが、赤松討伐の綸旨が出されて満祐は朝敵とされ、播磨だけでなく美作・備前などにも山名軍など諸軍が攻め寄せて赤松家を裏切りあるいは敗北したため、満祐は防御力のほとんどない居城の坂本城から山城の城山城（現・兵庫県たつの市）に籠もった。しかし幕府軍に攻められ、教康や則繁らを逃がしたあとの9月10日に一族69名と切腹自殺する。享年61もしくは69。介錯は安積行秀が務めた。首級は山名教之の家臣・出石景則に奪われ、義教の遺児に見せられたのち、9月21日に四条河原で晒された。死後、従弟の満政、甥の則尚が赤松氏再興を狙い挙兵したが、宗全に鎮圧された。しかし長禄2年（1458年）、又甥に当たる赤松政則が後南朝から神璽を奪回した功績で再興を果たした（長禄の変）。
義教は満祐に限らず有力守護大名家に介入し、管領の斯波氏や畠山氏の他に京極氏、土岐氏、一色氏ら四職にも介入した。永享12年（1440年）5月15日には丹後・若狭・三河・山城の四か国守護兼尾張知多郡分郡守護の一色義貫を、翌16日には伊勢守護土岐持頼を相次いで暗殺し、家督と守護職を没収してその一族や他の大名に分け与えるという強硬策に出たため、満祐は不安を次第に強めていった。9月22日にはついに侍所別当の職を罷免させられたため、幕府への出仕もしなくなった。このため、義教と満祐の対立が先鋭化し、不穏な噂も絶えなかったという。嘉吉元年（1441年）6月18日、加賀守護富樫教家は突如として義教の勘気を蒙り守護を解任され、加賀守護は僧になっていた弟の富樫泰高に与えられた。それからわずか6日後の6月24日、満祐は結城合戦の祝勝会と称して義教を自邸に招き、嫡子の教康と弟の則繁に命じて義教を暗殺した（嘉吉の乱）。
1972年6月17日深夜にワシントンD.C.の民主党本部に侵入し、盗聴装置を取り付けようとした5人の男が逮捕される事件が起こった。後にウォーターゲート事件と呼ばれるスキャンダルの発端であった。フェルトは、ホワイトハウスから中央情報局（CIA）を通じてFBIの捜査を妨害する動きに憤激し、とりわけニクソン大統領側近の若い補佐官が事件発覚の6日後の6月23日にCIA副長官を使ってFBI長官に捜査の進展を阻害する動きに出たことで、事件の主犯がホワイトハウスと大統領再選委員会にいることに気付いた。この事件の2日後の6月19日、フェルトに以前から面識のあった『ワシントン・ポスト』のウッドワード記者よりFBIに直接電話がかかってきて、これが事件についての2人の最初の会話であった。ホワイトハウス関係者としてハワード・ハントの名前が挙がっていることの取材であった。その後数回電話があり夏頃には直接自宅に訪ねてきたりして「もう電話するな。来るな。他人のいる場所では何もするな。」と追い返し、その時に「今後は誰にも見られない場所で一対一で話をしよう。」と言った。事件直後のこの時期はホワイトハウスとFBIとの暗闘が続き、片方が捜査を妨害し、片方が情報をリークする異常な事態となっていた。その後しばらくしてから、ウッドワードより会いたいという連絡がまたあった。この頃は季節が秋に入り『ワシントン・ポスト』も他のメディアもウォーターゲート事件の核心が掴めず、一方フェルトはグレイ長官代行がFBIの捜査資料の内部文書をホワイトハウスのディーン法律顧問(事件の主犯)に手渡していたことで憤慨していた時期であった。そして1972年10月のある日の深夜に密かに会って、事件を取材していたウッドワードの相談に応じながら核心に触れる部分を示唆し、取材活動を援助した。フェルトは時折り細かい情報を出すこともあったが、大筋はその方向性と情報の在処を指示することが多く、ウッドワードは必ず情報源がすぐ発覚するような記事にはしなかった。他のメディアが事件を軽視して続報を控える中、『ワシントン・ポスト』だけが詳細に取材したスクープ記事を多く出した。やがて翌1973年3月に侵入犯の1人であるマッコードがホワイトハウスが関与していることを明らかにし、ウォーターゲート事件は全米を揺るがすスキャンダルへと発展した。ウッドワードは情報提供者を「ディープ・スロート」と呼び、以後この情報提供者が誰なのかが大きな話題となった。そしてその渦中にグレイ長官代理の不祥事も明るみにされて、長官代理が辞任した翌月の1973年6月22日にフェルトもFBIを退官した。ニクソン政権側はかなり早い段階から情報提供者がフェルトであることをつかんでいたが、自らの情報源をさらすリスクや公表した場合の報復を危惧して、ニクソンの大統領辞任までそれを明らかにすることはなかった。