セオドア・ルーズベルトの建造契約は1980年9月30日に結ばれる。1981年10月31日、バージニア州のニューポート・ニューズ造船所で起工、当時の国防長官キャスパー・ワインバーガーが最初の溶接点を認証した。1984年2月にポール・W・パーセルズ大佐が初代艦長に決定する。同年10月に進水、1986年10月25日に就役した。建造にはニミッツ級で初めて船体各所をモジュール化して組み立てる方式が取られた。大型機器を先に搭載するなどしたため、組み立てた後に再度溶接する作業が減少し工期は短くなっている。これ以降のニミッツ級はすべてこの工法で建造されることとなる。同級の前3隻からの広範囲な変更点により、ルーズベルト以降の7隻は「セオドア・ルーズベルト級航空母艦」としばしば呼ばれる。1987年10月3日にデイトン・W・リット大佐が2代目艦長として着任した。翌1988年12月30日に初の配備が行われた。
当初は、本型を11隻建造して、むらさめ型（03DD）とあわせて20隻とすることで8艦8機体制の4個護衛隊群の所要を充足したのちに、本型で搭載できなかった新装備（FCS-3やOQS-XXなど）を搭載した第3世代DDを改めて建造することも検討された。しかし最終的には、本型の建造は平成13年度までの5隻で打ち切られ、DDH・DDGの更新を挟んで、平成19年度からは、本型をもとにこれらの新装備を盛り込むとともに主機関などを改正したあきづき型に移行することになった。「たかなみ」から「まきなみ」までの艦名はあやなみ型の同番号の艦と同一となっている。
海上自衛隊の全ての汎用護衛艦は、ヘリコプター格納庫を装備し、哨戒ヘリコプターを1機運用している。58DDでは応急的に2機を収容できるように格納庫を拡張したものの、当初設計では考慮されていなかった措置であったために無理があり、実際に2機搭載が行われた実例はないとされている。これを踏まえて、続く03DDでは当初からSH-60ヘリコプター2機の収容を前提とした設計が行われることになった。RAST発着艦支援装置の機体移送軌条は1条しかないため、運用には若干の困難が伴うものの、自衛隊インド洋派遣やソマリア沖海賊の対策部隊派遣の際には、実際に2機での運用（1機搭載、1機格納）が実施されている。本型では更に、発着艦支援装置の機体移送軌条を2条としたE-RAST（Expandable RAST）に換装することで、汎用護衛艦として初めて、ヘリコプター2機を十分運用させるだけの能力が付与された。ただし、移送用のシャトル（RSD）は1基しか装備されていないほか、ヘリコプター運用定数はこれまでと同じように1機である。また格納庫は、現在使用されている哨戒ヘリコプターSH-60Jよりもやや大型のSH-60Kの運用を前提として開発されたため、むらさめ型より奥行きが拡大されている。またSH-60Kには空対艦ミサイル（ヘルファイア）の搭載能力が付与されているため、弾薬庫もこれにあわせて改設計された。これは、ヘリコプター搭乗員待機室とともに、むらさめ型でシースパロー対空ミサイル用Mk.48 VLSが装備されていた場所に設けられており、よりヘリコプター格納庫に近い合理的な配置となった。
建設当時の仮称駅名は、横浜側から順に「横浜駅」（横浜地下駅とも呼ばれた）・「高島駅」・「みなとみらい中央駅」・「北仲駅」・「県庁前駅」・「元町駅」だった。また、元々高島駅（現新高島駅）は計画されていなかったが、東横線高島町駅廃止の代償なども考え、後に都市計画が決定したことにより追加された駅である。1985年（昭和60年）の運輸政策審議会答申第7号では、東神奈川駅で国鉄横浜線と直通する計画で、元町・本牧経由で国鉄根岸駅に至る予定であった。横浜駅は横浜駅東口に設ける予定であったが、国鉄分割民営化や国鉄の財政問題もあって中止となった。その後、横浜市は東急電鉄・京浜急行電鉄・相模鉄道・横浜市交通局などと交渉を重ね、横浜駅ホームの拡幅が困難であったり、横浜駅以南の輸送効率の改善などの課題を抱えていた東急電鉄が1987年（昭和62年）に申し入れを受けた。同年6月11日に神奈川新聞の一面でスクープとして報道され、東急東横線との直通へと計画が変更された。この計画変更によって必然となる東横線の横浜駅以南の廃止は、終着駅として栄えてきた東横線桜木町駅廃止に直結するため、桜木町・野毛町地区住民からの猛反発を招き、最初の地元説明会は横浜市当局への「糾弾の場」と化してしまったという。東急桜木町駅廃止に加え、JR桜木町駅駅舎の改修に伴う移設・道路整備によるものも含め、野毛町地区への補償として桜木町駅と野毛地区を結ぶ地下道「野毛ちかみち」・桜木町駅前歩道橋が整備された。また地域振興策としては、野毛大道芸の実施、野毛本通りのモール化、横浜にぎわい座の開設などが行われた。前述した神奈川新聞のスクープ記事は1995年（平成7年）の開業を目指すとされ、工事着手当初は1999年（平成11年）に開業すると工事中の看板に書かれていた。しかし横浜駅の地上部を通るJRとの調整や、線路が過密であるため工事用地が狭小であること、終電から始発のわずかな間でしか施工できない箇所があること、横浜市による横浜駅きた通路・南通路の建設計画もあいまって、横浜駅の地下化工事が難航したため、開業が大幅に遅れることとなる。2002年（平成14年）ごろに一度、横浜地下駅の完成を待たずに、先に工事が進んでいたみなとみらい中央 - 元町（駅名はいずれも仮称）間での暫定部分開業が検討されたほか、新高島駅付近に車両搬入専用の施設（同様の例として都営大江戸線がある）や電車区を設けるとの話が浮上した。しかし試算では年間で数億円の赤字が発生し、10億円以上の追加費用がかかることがわかり、また車両の搬入方法や検査設備の確保、独自車両か東急からの借用かなどの問題もあり立ち消えになった。