父親の死後、1655年に実家の家業を継いで、パブ兼宿屋でもあったメーヘレンの経営に乗り出している。こういった収入やパトロン、先述の大変裕福だった義母などのおかげで、当時純金と同じほど高価だったラピスラズリを原料とするウルトラマリンを惜しげもなく絵に使用できた。また、この年の9月20日ピーテル・デ・ホーホが聖ルカ組合に加入したことで、彼との親密な付き合いが始まった。この2人はのちに「デルフト派」と呼ばれるようになる。他のオランダの都市に比べて、この時代のデルフトの美術品・工芸品は、よりエレガントな傾向があるが、それはデルフトの上品な顧客層やオランダ総督を務めたオラニエ＝ナッサウ家の宮廷があるデン・ハーグに近く、宮廷関係の顧客の好みが作風に反映されていたからで、フェルメールやデ・ホーホも洗練された画風の静寂な作品を描いている。1657年から彼は生涯最大のパトロンであり、デルフトの醸造業者で投資家でもあるピーテル・クラースゾーン・ファン・ライフェンに恵まれた。このパトロンはフェルメールを支え続け、彼の作品を20点所持していた。彼の援助があったからこそ、仕事をじっくり丁寧にこなすことができ、年間2、3作という寡作でも問題なかったと考えられる。1662年から2年間、最年少で聖ルカ組合の理事を務め、また1670年からも2年間同じ役職に就いている。2度にわたって画家の組合である聖ルカ組合の理事に選出されるのは大変珍しいことであり、生前から画家として高い評価を受けていたことが窺われる。
フェルメールは、1653年4月5日、カタリーナ・ボルネスという女性と結婚したが、彼の父に借金があったことや、彼がカルヴァン派のプロテスタントであるのに対して、カタリーナはカトリックであったことなどから、当初カタリーナの母マーリア・ティンスにこの結婚を反対された。デルフトの画家レオナールト・ブラーメルが結婚立会人を務めている。この8か月後に聖ルカ組合に親方画家として登録されているが、当時親方画家として活動するには6年の下積みが必要だったため、これ以前に誰かの弟子として修業を積んだはずだが、師事した人物については不明。カレル・ファブリティウスとの説もあるが、確証がない。なお修業地はデルフト以外の場所だった模様。新婚当初はメーヘレンにて生活していたが、しばらくしてカタリーナの実家で大変裕福な母親とともに暮らしを始めている。この理由はよく分からないが、カレル・ファブリティウスも命を落とし、作品の大半を焼失させた1654年の大規模な弾薬庫の爆発事故が原因とする説がある。彼らの間には15人の子供が生まれたが、4人は夭折した。それでも13人の大家族であり、画業では養うことができなかったため、裕福な義母マリアに頼らざるを得なかったと思われる。
1632年にデルフトに生まれる。同年10月31日にデルフトで洗礼を受けた。本業の絹織物職人を勤める傍ら、パブと宿屋を営んでいた父レイニエル・ヤンスゾーン・フォスは（後に姓をフォスからファン・デル・メールに変えている）、ヨハネス誕生の前年に画家中心のギルドである聖ルカ組合に画商として登録されている。ヨハネスの本名のファン・デルフトは「デルフトの」という意味で、彼がアムステルダム在住の同姓同名の人物と間違えられないように付け加えたものである。父親の姓フォス（Vos）は英語の狐（Fox）を意味するものだった。父がなぜファン・デル・メールに改姓したのか、またヨハネスがなぜそれを短縮して「フェルメール」としたのかは分かっていない。10年後の1641年には現在フェルメールの家として知られるメーヘレンを購入し、転居した。
フェルメールは、同じオランダのレンブラント、イタリアのカラヴァッジョ、フランドルのルーベンス、スペインのベラスケスなどと共に、バロック絵画を代表する画家の1人である。また、レンブラントと並ぶ17世紀オランダ黄金時代の代表画家である。生涯のほとんどを故郷デルフトで過ごした。最も初期の作品の一つ『マリアとマルタの家のキリスト』（1654年-55年頃）に見られるように、彼は初め物語画家として出発したが、やがて1656年の年記のある『取り持ち女』の頃から風俗画家へと転向していく。現存する作品点数は、研究者によって異同はあるものの、33 - 36点と少ない。このほか記録にのみ残っている作品が少なくとも10点はある。
音楽活動の成功において、マグロウは地域への還元を増進した。1994年に初めての成功を手にした際、『Swampstock 』というイベントを開始した。これはルイジアナ州のリトルリーグへの資金集めのためのチャリティ・ソフトボールとして始まったが、現在セレブリティ・ソフトボールや多くのアーティストが出演するコンサートを含む、毎年1万1千人の観客を集める一大イベントとなった。この資金は、新たなリトルリーグ用球場建設や用具購入の他、ルイジアナ州北東部の生徒への大学の奨学金に充てられる。1996年から1999年の毎年、ナッシュビルで大晦日コンサートを開催し、ジェフ・フォックスワーシー、ディクシー・チックス、マルティナ・マクブライドなどがスペシャル・ゲストとして出演した。1997年、カントリー・ミュージック殿堂博物館への寄付金10万ドルをあげた。1999年初頭、ツアーで訪れた都市でコンサート前夜に地元のクラブでライヴをすることにした。このツアー中のライヴは『The Bread and Water Tour 』と呼ばれ、このライヴの収益金は全てその地元のチャリティ団体に寄付することになった。2005年8月に起こったハリケーン・カトリーナの数日後、マグロウと、ミシシッピ州で育った妻ヒルはガルフポートの支援団体に参加した。また2人はこのハリケーンで被害を受けた人々へのチャリティ・コンサートを何度か開催した。同年後期、2人は自然災害の被害者など深刻な状況に陥っている人々への基礎的な人道的活動を資金的に支援する『Neighbor's Keeper Foundation 』を立ち上げた。マグロウはアメリカ赤十字社の、その名声を活かして様々な形で貢献するセレブリティ役員のメンバーとなった。ミネソタ・バイキングスのクオーターバックであるブレット・ファーヴが開催するチャリティ・イベント『Brett Favre Fourward 』に協力している。マグロウ(ヒルも登場することもある)はディナー・ショーおよびオークションを行ない、その収益金はウィスコンシン州やミシシッピ州の障がいのある子供のために役立てられる。2007年7月12日、マグロウとヒルはミシガン州グランドラピッズでのコンサートの収益金5千ドルを、4日前に家庭内暴力の捜査中に殉職した地元警察官の3歳の娘のために寄付をした。2010年6月、マグロウとヒルは『Nashville Rising 』を組織してチャリティ・コンサートを開催し、同年5月上旬に22名が亡くなり20億ドルの損害を残したテネシー洪水被害者を救済する『Community Foundation of Middle Tennessee 』に200万ドルを寄付した。