ボタン操作はDS版『IV』以降の作品同様に、Aボタンが便利ボタン、Xボタンがコマンドウィンドウを開くボタンに変更され、Yボタンがコマンドの「なかま」ボタンとなった。キャラクター操作は、L・Rボタンと十字キーで視点を移動・回転させ、スライドパッドで走ることができる。スライドパッドを少し倒すことで歩くこともできる。SFC版『III』以降にあった全てのウィンドウを閉じるボタンはない。
NPCのゲルダとモリーが仲間としてパーティに加わるようになった。仲間に加わるのはゲーム後半になるが、仲間が増えたことで戦闘中に入れ替えが可能になり、幅広い戦術が可能になった。ダンジョンなどの馬車を同行できない場所では馬車内の仲間の道具・特技は使用できないが、経験値は入手される。町などでは馬車内の仲間も出てきて一緒に同行し、イベントにも参加する。それに伴い、一部のイベントは内容が変更されている。また、ゲルダはゲルダの家で、モリーはバトルロード競技場でパーティから一時的に離脱する。
中断の書としてDS版『IV』から『VI』及び3DS版『VII』と同様に、いつでも冒険をセーブして中断する機能が用意された。この機能により、携帯ゲーム機の強みである「いつでもプレイでき、いつでも中断できる」ことが本作でも実現した。中断の書は上書きしない限り消えることはなく、中断セーブだけでプレイし続けることも可能である。他シリーズとは異なり、街の中などでもセーブ可能であり、利便性が非常に高い。例外としてごく一部のイベント進行中は中断できない。
エンディングは通常版と真版の2パターンだったが、新たに2パターンのエンディングが追加された。なお、追加されたエンディングは最終ボス撃破後の選択肢で確定するため、選択によって従来版と追加版のどちらのエンディングにも分岐させることができる。
イベントはオリジナル版に加え、ミーティアと主人公との出会い等の会話による回想がイベントとして追加された。他にもドルマゲスが狂気に至った真相などの新規イベントが追加された。イベント追加に伴い、マスターライラスや幼少のミーティア等が人物として登場するようになった。
イベントは全てフルボイス化され、物語に入り込みやすくなった。ボイスを無効にすることもでき、その場合は従来通りの発声音が流れる。なお、他のゲームと同様に、主人公など名前が固定されていない人物は「あなた」と呼ばれる等に置き換えられる。本作のフルボイス化を発端に、以降のナンバリング作品である『XI』のリメイク版もフルボイス化が実装された。
画面表示では、地図や町の情報、戦闘中のステータスが表示される。フィールドの地図は近隣地図と世界地図の2種類を自由に切り替えることが可能になり、近隣の地図は位置をスライドできるため目的地を簡単に調べられるようになった。また、下画面にはショートカットコマンドも用意されており、「ルーラ」「バウムレンの鈴」「錬金釜」など使用頻度の高い操作をワンタッチで実行できるようになり、プレイヤーはこれらを全所持アイテムの中から探して使用する手間がなくなった。ダンジョンの地図は最初から下画面に表示されるようになり、地図が入っていた宝箱は中身がゴールドに変わった。戦闘中のHPやMPなどのパラメータは下画面に常に表示されるため、上画面ではコマンド入力中のパラメータウィンドウやHP変動時の表示がなくなった。3D映像表示は「そうび」と「せんれき」のみ実装された。
2015年8月27日にニンテンドー3DS版が発売された。これによりすべてのナンバリングタイトル作品が任天堂のゲーム機で発売されたことになった。オリジナル版との相違点として、様々な要素が改善された上に、新たな要素も追加されている。また、3DSの特徴である2画面・カメラ機能・すれちがい通信などを活かした作りに変更されている。
アメリカ版やヨーロッパ版では、特にインタフェース面で日本版と異なる部分が多くなっている。移動中の呪文の使用や、アイテムの管理・装備、買い物などは、コマンドウィンドウを開いて行う方式の日本版と違い、サブ画面で行われる。HP・MPのゲージやキャラクターの顔、アイテムのアイコンなどの絵表示も多く取り入れられている。ストーリー中のイベントの会話ではキャラクターボイスがついており、これは本シリーズでは初の試みである（ただし主人公の名前の部分は読まれない）。この本作へのボイス導入の手ごたえから、後に日本版の『ドラゴンクエストソード 仮面の女王と鏡の塔』にもボイスを導入するきっかけとなったと堀井は語っている。BGMは東京都交響楽団によるオーケストラバージョンが使用されているが、オーケストラで録音されていないものは、日本版と同じく内蔵音源である。それ以外にも、ゲーム開始時のプロローグ追加、戦闘アニメーションの一部変更、一部の効果音の削除、主人公の特技 "Dragon Soul" の追加などが行われている。なお、欧米版でのキャラクター名については登場キャラクターの節を参照。
ル・マンやSUPER GTなどの希望車番の申請制度を取っているレースでは、チームに縁のある番号を取得し、複数台エントリーする場合はその番号がエースとなる。例えば、ル・マンにおいてベントレーは、2003年に8番を取得、2004年には7番と8番を取得して8番に全員イギリス人ドライバーを据えた。（ベントレーにおいて8は特別な数字であり、スピード8という車の名前でもある。）同様に、アストンマーティンもDBR9より9番とその周辺を取得したり、アウディも1番を取得する前はR8から8番を中心に取得していたりした。SUPER GTでは日産のエースナンバーとして23番（ニッサン → 23）などがある。トヨタ勢（レクサス勢）は30番台につける習慣がある（現役車両では5台出走しており、その中で35号車（クラフト、過去にはトムスが着用）、36号車（トムス）、38号車（セルモ）、39号車（サード）の4台あり、過去では32号車（かつてセルモ2号車が着用で現在はホンダの中嶋レーシングが着用）、33号車（セルモ2号車）、34号車（クラフト）、37号車（トムス2号車）があった）。なお、SUPER GTでは1番がGT500クラス・0番がGT300クラスのチャンピオンナンバーとなっており、各クラスの前年度のチャンピオンチームのみが選択希望できる。希望しなかった場合は欠番となり、他チームは選択できない規則になっている。