カナリスは1933年成立のヒトラー政権（ナチ党の権力掌握）を賛意を持って迎えた。1934年には戦艦シュレジエンの艦長となる。さらに1935年にカナリスは親衛隊と対立を続けて更迭されたコンラート・パッツィヒに代わって国防軍情報部の部長に任じられた。この任命は、カナリスの第一次大戦の時のスパイとしての経歴もさることながら、カナリスがSD（親衛隊情報部）長官ラインハルト・ハイドリヒと親交関係にあったので、親衛隊やSDといたずらに対立することはないだろう、と見られたのが最大の理由であった。ナチス時代、カナリスとハイドリヒは親交と緊張の二面的な関係を維持した。カナリス家とハイドリヒ家はベルリン郊外のシュラハテンゼーに家を並べて隣人として家族ぐるみの付き合いをした。両者は外見上は共に家庭音楽会を開き、また、ベルリンのティーアガルテンで乗馬を楽しむ等友好的な関係を結んでいたが、個人的には嫌悪と不信があった。カナリスの価値観、ナチ政権に対する反感、犯罪的手法・テロリズムの拒否感は、ドイツの二つのスパイ機関のトップのあいだの溝を深めていった。ハイドリヒとカナリスの交渉は常にヴァルター・シェレンベルクが「緩衝材」として必要になるほど緊張していたという（シェレンベルクが回顧録に書いたところによると、シェレンベルクが二人の交渉の場からいつの間にか立ち去ると、必ずハイドリヒかカナリスのどちらかが慌てて自分を捜しに来て連れ戻したという）。カナリスは日記に「ハイドリヒに心を開いて一緒に仕事をするのは、たぶん無理だろう。あいつは血も涙もない狂信者になってしまった…。」と書いている。それでも1942年のハイドリヒの葬儀ではカナリスは涙を見せている。国防軍情報部長としてカナリスが携わった工作には、IRAの対英テロやフランコ将軍のクーデター、アラブの民族主義者によるパレスチナ、イラク、エジプトにおける反英運動の支援などがある。また1936年には、日本と対立する中華民国と友好関係にあった陸軍主流派に逆らい、日独軍事協力を推進し、駐独日本大使大島浩と共に日独防共協定を成立に導いた。1939年8月末のポーランド侵攻の口実作りのためのグライヴィッツ事件の工作に、カナリスのアプヴェーアはうまく理由をつけて参加を拒否し、グライヴィッツ事件はSDのみで実行することとなった。1937年カナリスは大本営陸軍参謀本部から派遣された陸軍大佐大越兼二と対ソ戦争についてナチスに知られること無く秘密裏に研究を行った。その結果は対ソ戦は日独ともに国を滅ぼすというものであった。また、日本の米英との戦争は国を危うくするものと結論された。日独とも平和的手段で国力を高め、諸国民の信望を集めるべきだ、というのが彼ら二人の結論であった。カナリスは日独とも平和の道以外に生きる道ないと信じており、ナチス党への不信をあらわにしていたのである。大越大佐は1938年転任を命じられ、日本に帰任した。
カナリスは他の多くのドイツ軍人と同様、ドイツ革命とヴァイマル共和政に反対し、フライコール（義勇軍）に参加した。エアハルト海兵旅団（コンスル（執政官組織）の前身）の指導者ヘルマン・エアハルトと仲間と見られる。 1919年にカナリスは、ローザ・ルクセンブルク ならびにカール・リープクネヒト殺害で告発された同義勇軍メンバーの軍法会議に関与した。被告の大部分は釈放された。カナリスの手回しによるところが大きかった、同年彼はエリカ・ヴァークと結婚した。カナリス夫妻は二人の娘をもうけた。その後、カナリスはグスタフ・ノスケ国防相の副官の一人となったが、1920年のカップ一揆に関与したために一時逮捕された。しかし無罪となりすぐに釈放されて、結局、キール軍港へ左遷されるのみで済んだ。カナリスは1923年にブレーメン級小型巡洋艦「ベルリン」の艦長となり、ここで海軍に入隊したばかりのラインハルト・ハイドリヒと知り合う。ハイドリヒを引き立てて彼を海軍士官学校へと進ませた。ハイドリヒとカナリスは年齢は離れていたが、親密な交友関係を持つようになった。しかしハイドリヒは結局1931年に女性問題のもつれから海軍を不名誉除隊することになる。
15世紀のヨーロッパでは、注文主が芸術家に作品制作を依頼するときには、その芸術家が主宰する工房を訪れるのが普通だった。芸術家が活動できる場所（都市）は当地の芸術家ギルドによって厳格に定められており、限られた人数の芸術家のみが独り立ちした画家（マスター）として認められていた。芸術家として生計を立てるには、ギルドに加盟することが義務付けられていたのである。当時のギルドは芸術家の芸術活動を庇護するとともに、制作、品質、売買、画材の供給などに制限を加えていた。これらの規則は、板絵画家、布地画家、書籍装飾画家など、画家のジャンルによっても細かく分かれていた。たとえば装飾写本のミニアチュール作家には、油絵具の使用禁止など、他のジャンルの画家よりも厳格な規則が定められていた。概してギルドでもっとも優遇されていたのは板絵画家で、その次が布地画家だった。ギルドの会員権は極めて制限されたもので、新参者が取得することは困難だった。マスターとして認められるには徒弟として一定の修業を積んでおり、尚且つ活動したい都市に生まれたか、あるいはその都市の市民権を購入することを求められた。徒弟の修業期間は通常四年から五年で、修行を終了するときには自身が優れた芸術家であることを証明する「傑作」を制作し、さらに加入する芸術家ギルドに対して相当額の入会金を支払う必要があった。ギルドの会員には高い品格や技術が求められていたにとどまらず、このような金銭的な面においてギルドへの新規入会は富裕層出身者に有利なものだったと言える。他職種のギルドから作品制作依頼が舞い込むこともあった。もっとも有名な例としてファン・デル・ウェイデンの『十字架降架』があげられる。この作品の依頼主がルーヴェンの弓射手ギルドであったことから、弓射手が使用するクロスボウを模った「T字」でキリストの姿形が描かれている。工房は芸術家の自宅に併設され、徒弟を内弟子として住み込ませることが多かった。当時の画家は売れ筋のデザインや線画を描きこんだパネルを事前に準備していることが普通だった。大規模な工房の場合、その経営者、責任者たる画家は絵画作品の重要な部分、たとえば肖像画であれば顔、指、複雑に刺繍された衣服など、高い技術が要求される個所のみを担当することが多かった。作品の重要ではない箇所は工房の未熟な徒弟や助手が仕上げることとなった結果、画家本人が直接手がけた箇所と弟子や助手が手がけた箇所とで作風が明確に異なっている作品も少なくない。ヤン・ファン・エイクの『キリスト磔刑と最後の審判』が、このような作風の違いがもっともよく知られる作品となっている。ヤン・ファン・エイクのように経済的にまったく問題がない画家であれば、過去に商業的に成功した作品の複製画を工房に制作させることだけでも生活は成り立ち、画家自身はまったく新しい作風、構成の絵画作品の追求に専念することもできた。大規模な工房を中心とした絵画制作の場合、画家は下絵や略図を描くだけで以降の制作工程はすべて工房の弟子たちによる作業となることも珍しくなかった。結果として、構成は一流だが仕上げが二流以下という絵画も現存しており、それらは画家個人の作品ではなく「画家○○の工房の作品」とされるか、後世の画家による模写という扱いになっている作品も多い。