天文年間（天文16年（1537年）-天文17年（1538年）ごろ）の戦国時代に帰洛し、日承上人（伏見宮第5代邦高親王の子）が入寺して本能寺8世となった。天文14年（1545年）、西洞院大路、油小路、六角小路、四条坊門小路にわたる方１町（４町々）（旧本能小学校の北、元本能寺町付近）に寺地を得て、伽藍が造営され、子院も30余院を擁した。日隆の開山以来、尼崎の本興寺とともに山号はなく両山一貫主制をしいていたが、その後、歴代貫主が地方に布教し、日承の時代には末寺が畿内、北陸、瀬戸内沿岸諸国さらに種子島まで広布し、本能寺を頂点とする本門流教団が成立した。本能寺は、早くから種子島に布教していた。このことから鉄砲・火薬の入手につき戦国大名との関係が深かった。織田信長は日承に帰依して、この寺を上洛中の宿所としていた。しかし、天正10年6月2日（1582年6月21日）、明智光秀の率いる軍勢に包囲され、襲われるという本能寺の変が起きて、その際の兵火で堂宇が焼失した。『信長公記』では同寺で信長が切腹したとしているが、遺体は発見されず、その最期は明らかではない。しかし一般的には生害地とされ、光秀を破って京に入城した織田信孝は、16日、焼け跡に光秀の首と胴、その手勢3,000の梟首を晒させて供養している。7月4日、信孝は同寺に御触を出して、信長の御屋敷として造成された焼け跡を墓所とするように、離散した住僧は戻るように命じている。
本能寺は、当初は「本応寺」という寺号で、応永22年（1415年）、京都油小路高辻と五条坊門の間に、日隆によって創建されたものである。寺地は北を五条坊門小路、南を高辻小路、東を西洞院大路、西を油小路に囲まれた地であった。日隆は妙本寺4世・日霽に師事するが、法華経の解釈をめぐり本迹勝劣を主張した日隆は、妙本寺5世・月明と対立。応永5年（1418年）、本応寺は月明により破却され、日隆は河内三井（本厳寺）・尼崎（本興寺）へ移った。永享元年（1429年）、帰洛して大檀那・小袖屋宗句（山本宗句）の援助により、千本極楽付近の内野（大内裏跡）に本応寺を再建。永享5年（1433年）、檀那・如意王丸なる人物から六角大宮の西、四条坊門の北に土地の寄進を受け再建し、寺号を「本能寺」と改めた。その後、本能寺は法華経弘通の霊場として栄え、中世後期には洛中法華21ヶ寺の一つとなり、足利氏の保護を受けた。寺域は六角小路以南、四条坊門小路以北、櫛笥小路以東、大宮大路以西で方1町の敷地を有し、また多くの子院も有していた。応仁の乱後、京都復興に尽力した町衆は、大半が法華宗門徒で、法華宗の信仰が浸透し「題目の巷」と呼ばれ、本能寺は繁栄を極めた。天文5年（1536年）天文法華の乱にて延暦寺・僧兵により、堂宇はことごとく焼失し、一時堺の顕本寺に避難した。
寝殿の南庭には大きな池があって中島もあるというのが『家屋雑考』(画像711)のイメージである。東三条殿(画像030)や、藤原道長の土御門殿など、イメージ通りの寝殿造もあるが、一方『中右記』で「如法一町家」と呼ばれたほどの上級の四つの屋敷の内、すぐに焼けてしまって実態の判らない1件を除く3件には池は無い。11世紀末の関白藤原師実の大炊殿、12世紀初頭に白河法皇がしばしば御所として使った院近臣・藤原顕季の高松殿にも南池は無い。藤田勝也は南池の企画・造営は個々の亭の事情によるのではないかと云う。橘俊綱が書いたとされる『作庭記』にはこうある。「南庭ををく事は、階隠の外のハしら(柱)より、池の汀にいたるまで六七丈(18～21ｍ)、若内裏儀式ならば、八九丈(24～27ｍ)にもをよぶべし。礼拝事用意あるべきゆへ也」。ここでいう「礼拝事」とは古代以来鎌倉時代までの臣従儀礼のことである。『江家次第』に記されている紫宸殿で行われた「元日節会」では、紫宸殿の天皇と皇太子に対して、南庭左右に親王、大臣、大納言以下五位以上の王や臣まで10列以上並んで拝礼し、そのあと饗宴が始まる。庭というより地面から床上の者への拝礼である。「若内裏儀式ならば」とは「里内裏となる屋敷ならば」ということである。「階隠」は寝殿南中央の階段を覆う屋根で、「階隠の外の柱」は画像010で云うと階段下の両側の柱である。屋敷の主が大臣の場合には先に出てきた正月大饗などの最初に庭での再拝がある。庭からの再拝を床上で受けるのは天皇とそれに準じる者だけで、大臣の正月大饗の場合には招いた大臣も庭に降りて礼を受けるが。大饗はその再拝に始まり、そのあと床上での饗宴、そして最後に禄、つまり引出物が渡され、受けた者の内、下位の弁・少納言、外記・史は庭におりて床上の大臣に会釈をし、外記・史はそのまま退出。弁・少納言はまた寝殿に戻り饗宴が続く。南庭はそうした臣従儀礼の場であり、『作庭記』にある広さはその儀式に必要なスペースを示している。後の書院造の時代には臣従儀礼は床上の広間での接見に変わり、『作庭記』にあるような広さは不要になって草木が建物に近づき、現在イメージされる日本庭園となる。