1889年、町村制の施行に伴い、三ツ和村・長田村・磐根村・翁沢村の4か村が合併して発足した。村名は、村域に含まれる猪苗代湖上唯一の島・翁島（おきなじま、旧翁沢村域）に由来する。1899年、磐越西線が開通し、翁島駅（おきなしまえき）が開設された。1908年には村内に有栖川宮の別邸（翁島別邸、天鏡閣）が建設された。有栖川宮威仁親王没（1913年）後、天鏡閣は高松宮の所有に移り、第二次世界大戦後の1952年に福島県に払い下げられている。天鏡閣には、皇太子時代の大正天皇が訪問したことがあるほか、1924年には当時の皇太子裕仁親王（のちの昭和天皇）が新婚旅行で訪問している。皇族が利用する関係で、最寄り駅である翁島駅には貴賓室が設けられた。この村の出身者には野口英世がいる。野口は1876年、（翁島村発足以前の）三ツ和村三城潟に生まれた。1915年、野口は米国から15年ぶりに帰国し、故郷の地を踏んでいる。
天和2年（1682年）、三河国の天領を支配するために代官所として赤坂陣屋が設けられた。慶応4年（1868年）から明治2年（1869年）まで、赤坂陣屋が政体書による府藩県三治制がしかれて明治政府直轄の三河県の県庁であった。三河裁判所（吉田城下の悟真寺に置かれた）の後裔である。駿府藩や重原藩への編入されていく地域が多く県域が狭くなり、残った地域を伊那県へ引き渡して廃県と成った。
御油宿や吉田宿とともに飯盛女を多く抱えていた同地は、「御油や赤坂、吉田がなけりゃ、なんのよしみで江戸通い」と言われた程、活気のある宿場町であったが、官設鉄道（現在のJR）が鉄道（現在の東海道本線）を開通させるときの経由地から外れたために、御油宿同様、繁栄を鉄道通過地に奪われた。これに関して、宿場が鉄道を忌避した（鉄道忌避伝説）という俗説があるが、反対運動があったという明確な証拠となる史料が発見されておらず、その上、当時の鉄道局技師の書状に「赤坂・藤川間は其地勢狭隘且つ急勾配を付せざれば容易に線路敷設難相成（あいなりがたく）」という記述もあり、赤坂経由では16‰の勾配を避けられないのに対し、蒲郡経由ならば10‰の勾配で済むことがルート選定の理由であったとされる。その後、愛知電気鉄道（現・名鉄名古屋本線）の愛電赤坂駅（現・名電赤坂駅）が設置されたものの、優等速達列車が停車しなかったため、往時の繁栄は取り戻せなかった。東海道筋で唯一21世紀まで営業を続けた旅籠として、「大橋屋」がある。創業は慶安2年（1649年）、現存の建物は正徳6年（1716年）の建築と伝えられ、創業時の屋号は「伊右エ門 鯉屋」であった。2015年3月15日限りで旅籠としての営業を終了した。赤坂宿には、享保18年（1733年）時点で83軒の旅籠があったが、大橋屋はその中でも大旅籠に属していた。間口は9間、奥行は23間ほどである。ちなみに歌川広重が描いた『東海道五十三次・赤坂』とは、この大橋屋の中庭を描いたものである。ただし画にあるソテツは現在では、近くの寺院へ移植されている。赤坂宿と御油宿との間隔は、東海道の宿場の中で最も短く、2km足らずである。関川神社（豊川市赤坂町字関川）には、「夏の月 御油より出でて 赤坂や」という松尾芭蕉の句碑があるが、この句は地理的に極めて近い両者の関係を詠んだものであるとされる。また、松並木が現存している（御油の松並木）。
元和元年（1615年）平野庄代官の末吉孫左衛門より寺地を寄進され、これまで寺地が一定していなかった大念仏寺がこれによって現在地に堂社を構えることとなった。慶安2年（1649年）大念仏寺41世清雲の時に、八尾別時、石川別時、高安別時が天台宗寺院である京都大原来迎院の山内寺院浄蓮華院の一院であり、融通五派の一つであった大原南坊と共謀し、大念仏寺は大原南坊の末寺であると言い出す事件が発生した。清雲はその対応に追われて間もなくして亡くなってしまった。すると、下別時、十箇郷別時、錦部別時は大原南坊派の別時を無視して42世に崇権（崇厳）を選出したところ、大原南坊派によって法宝物を奪われたうえに、崇権は追放されてしまった。崇権は承応2年（1653年）に幕府の寺社奉行に大原南坊を訴えると寛文元年（1661年）、死去した崇権に代わって43世となった舜空の時に勝訴し、大念仏寺は天台宗の寺院ではなく、大念仏宗の惣本寺であることが完全に決定した。元禄年間（1688年～1703年）に、融通念仏再興の祖とされる大念仏寺46世の大通が融通念仏の復興に努め、「融通円門章」等により教義を明文化し、一宗としての制規を定め、学寮も設けるなかで大念仏宗として整備されていった。「融通円門章」は漢文体で難解なため、その弊を補うために和文形式で書かれた「融通念仏信解章」も広く普及した。元禄16年（1703年）、大念仏宗の名称を融通念仏宗に改めた。1874年（明治7年）、政府によって宗門特立が認められる。江戸時代、信州善光寺別当・等順上人が、浅間山大噴火、天明の大飢饉における民衆救済に尽力した時に、融通念佛血脈譜を簡素化（通称・「お血脈」）、参拝者に免罪符のように配布し、全国各地を回った。簡素化された融通念佛血脈譜は評判を生み、等順は生涯で約180万部授与、善光寺信仰の普及に大きな役割を果たし、落語の「お血脈」の題材になった。江戸中期以降の善光寺の発展は、当時の権力者の庇護と、等順を頂点にした念仏勧進聖の活躍、 そして融通念佛の民族宗教性とによるところが大きいとされる。本山に伝えられた絵巻に『融通念仏縁起』がある。