本作の製作が発表される発端となったのは、2014年11月に起きたソニー・ピクチャーズ・エンタテインメント(以下SPE)へのハッキング事件である。ウォール・ストリート・ジャーナル誌の報じた内容によれば、この事件により同社の会長であるエイミー・パスカルが社長のダグ・ベルグラードと交わしていたやり取りが記録されたEメールが流出し、同社がフィル・ロードとクリス・ミラーと共に、スパイダーマンを主役にしたコメディアニメ映画の製作を計画していたことが判明した。ソニーの執行役員は、2015年1月のサミットで「スパイダーマン」のスピンオフ映画に関するディスカッションを行い、プロジェクトについて議論する予定であった。2015年4月に開催されたシネマ・コンでSPE会長のトム・ロスマンは、新たなスパイダーマンの映画作品の公開日を2018年7月20日にすることに加え、プロデューサーにロード、ミラー、パスカル、アヴィ・アラッド、マット・トルマックの5名を迎えること、ロードとミラーが脚本の本稿の執筆にとりかかっていることを発表した。ロスマンは当初作品について、すでに公開されている実写化作品と世界観を共有するものであると語ったが、のちにソニーは作品の舞台について、「実写化作品での世界とは別に存在する世界」であることを述べている。2015年12月にSPEは映画の公開日を、当初の予定より遅い2018年12月21日とすることを発表した。2016年6月までの間に、ロードは脚本を執筆する作業に入り、ボブ・ペルシケッティが監督に就任した。ミラーは映画について、これまでのスパイダーマンの映画作品とは違った印象を与えることになるとしつつ、「ユニークな映画鑑賞体験として独自の地位を得るだろうね」と語った。内容については、2017年1月に行われたアニメ映画のプレゼンテーションでのSPEの公式発表から、マイルス・モラレスを主人公とする作品であることが噂されており、ピーター・ラムジーはこの時点で共同監督として作品に参加していた。翌月、アレックス・ハーシュが脚本寄稿者として作品に加わったことや、クリスティーナ・スタインバーグがトルマックに代わってプロデューサーに就任したことが明らかとなった。 ロードとミラーは12月、ブラジル・サンパウロで開催されたコミコンでティーザー映像を公開。作品の題名をSpider-Man: Into the Spider-Verseとし、複数のスパイダーマンが本作に登場することを発表した。また、ロドニー・ロスマンが共同監督として本作に加わった。
ブルックリンに住む高校生のマイルス・モラレスは、叔父のアーロンと高架下でグラフィティをしている時、突然変異したクモに噛まれ、特殊な能力を得る。マイルスは駅の地下道でウィルソン・フィスク（キングピン）とグリーン・ゴブリンたちが加速器を使って、異次元との扉を開く実験をしているところに居合わせる。スパイダーマン（ピーター・パーカー）が現れ、実験を阻止しようとするが、加速器が誤作動し重症を負う。ピーターはマイルスに小型のメモリースティックを託した後、キングピンによって殺害された。ニューヨーク中にスパイダーマンの死を知らせるニュースが広がり、後に彼の告別式が開かれる。マイルスはピーターの意思を継ぎスパイダーマンになるため訓練を始めるが、その過程でメモリースティックを壊してしまう。異次元から来た別のピーター・パーカー（ピーターB）が現れ、自分の次元に帰るためマイルスに協力することとなる。マイルスが受け取ったメモリースティックは、キングピンの加速器を無力化させることが出来る装置だったことが分かる。マイルスとピーターBはスパイダーマンのコスチュームを着てキングピンの研究施設に潜入し、装置を修理するためのデータを盗み出そうする。二人はドクター・オクトパスと施設員らに発見され追跡されるが、さらに別の次元から来たスパイダーグウェン（グウェン・ステイシー）に助けられ危機を脱する。グウェンは二人を、ピーター・パーカーの叔母メイの家に連れて行く。マイルス、ピーターBはそこで、フィルム・ノワール世界のスパイダーマン・ノワール、アニメ世界の少女ペニー・パーカー、動物キャラクター世界の子豚型スパイダーマン・スパイダー・ハムたちと出会う。異次元から来たヒーロー達は全員、マイルスの次元にいることによって次第に弱って行き、やがては死んでしまうことが分かる。マイルスは彼らをもとの次元に送り返すことを決意する。ペニーが装置を修理する間、ピーターBはマイルスの能力をコントロールするため、彼に指導しようとするが成果が上がらない。マイルスは他のヒーローからの重圧に耐えられなくなり、叔父アーロンと会おうとするが、彼の正体がキングピンの手下でヴィランのプラウラーであることを知る。この事実に衝撃を受けたマイルスはメイの家に逃げ帰り、ヒーローたちに叔父がキングピンの手下だったことを説明する。そこにマイルスを尾行してきたキングピン、プラウラー、ドクター・オクトパス、スコーピオン、トゥームストーンが現れ、ヒーローたちと戦闘になる。
The Birthday時代は主にフェンダー・ジャガーを使用していた。アンプはマーシャル JCM900がメインで、レコーディングのダビング時やMidnight BankrobbersのライブではVOX AC30を使うこともあった。
一方、連邦党員であまり軍歴も無いままに政治的に指名されたアメリカ軍将軍スティーブン・ヴァン・レンセリアが、ニューヨーク州ルイストン近くに大軍を率いて現れた。ヴァン・レンセリアは大統領からの圧力も受けていた。ヴァン・レンセリアはその軍隊の質に関しては大きな危惧を抱いていたが、攻撃する以外の選択肢は無かった。事態をさらに悪くしたことに、ヴァン・レンセリアは軍隊経験が無いために、正規軍の大多数から信用されていなかった。1812年10月13日の早朝、アメリカ軍はナイアガラ川を越えてクィーンストン・ハイツの戦いに突入した。イギリス軍からの激しい砲撃をものともせず、第一派のジョン・E・ウール大尉指揮する部隊は川の向こう岸に上がり、漁師道を通って丘の上に向かった。続いてイギリス軍砲兵隊を攻撃し潰した。近くにあったジョージ砦にいたブロックは丘にいる小さな部隊を指揮するために急行した。大砲が使えなくなり、アメリカ軍の残りの部隊も川を越えてくることを恐れたブロックは、丘の上からの直接攻撃を命じた。率先垂範しなければ命令するに値しないというブロックの個人的な哲学そのままに、ブロック自ら攻撃隊の先頭にたった。この攻撃は成功したかに見えたが、そこで反撃を食らった。ブロックは手を撃たれたが、さらに第二次攻撃も指揮した。ブロックの将軍服は明白な目標になっていたので、この時にアメリカ軍狙撃兵に撃たれて戦死した。狙撃兵の一人はブロックの音信不通になっていた兄弟でマッケンジー・ブロックといい、アメリカに寝返った後アメリカ市民となっていた。マッケンジーが子供の時に、アイザック・ブロックに屋根から落とされてあやうく死にかけたことがあった。ブロックの最後の言葉はsurgite（ラテン語で立ち上がる、あるいは続行するの意）、あるいは「続けよ、勇敢なヨークの雄志よ」、あるいは「私の死に注意を向けてはならない、それは勇敢な仲間が勝利を得ることを妨げる」と様々に伝えられている。しかし、ブロックは即死とも伝えられており、これらの証言に確としたものはない。ブロックの死の後で、シェフが戦場に到着しイギリス軍の指揮を執った。直接攻撃を行った前任者とは対照的にシェフはより注意深い態度を選んだ。このことが最終的には成功し、アメリカ軍に対する勝利に繋がった。イギリス軍の損失は50名程度であった。この戦闘中第49連隊は「将軍の仕返し」を鬨の声につかったという。マッケンジー・ブロックが捕虜になったとき、水に漬けられて裏切りの懺悔をやらされた。