1877年（明治10年）に日本北緯使徒座代理区の初代司教として来日したピエール・マリー・オズーフは、教会発展のため東京の中心地に土地を求めた。しかし当時、外国人の土地取得は地所質入書入規則により禁止されていた。そのため1886年（明治19年）5月22日、土地所有者の一柳末徳から、オズーフに代わって浅草教会信者名義で小石川関口台町（現在の文京区関口）の土地を購入した。その後、浅草教会構内にあった「玫瑰（まいかい）学校」の仏文科教頭であった司祭のジャン・ピエール・レイは、学校に収容されていた孤児たちが青年へと成長し、職業訓練等が必要になり、もっと大きな施設が必要となったため、1888年（明治21年）、既に購入済みだった関口台町の土地に高木甚三郎の協力を得て「聖母仏語学校」を設立した。この学校の敷地内に1899年（明治32年）9月10日、生徒たちの協力を得て附属聖堂である無原罪の聖母聖堂が建堂される。翌1900年（明治33年）1月7日には小教区聖堂として認められ、同年2月26日には東京府へ「聖母教会」設立願を提出、同年10月8日に認可され独立した。1912年（大正元年）に東京大司教に就任したレイは、大司教座のある築地教会には住まわず、関口教会内で執務し、1920年（大正9年）には大司教座を築地教会から関口教会へと移転した。1899年（明治32年）に建てられた聖堂は、1923年（大正12年）の関東大震災においても倒壊を免れたが、1945年（昭和20年）5月25日の東京大空襲で焼失、焼け残った建物を聖堂として使用していたが、1947年（昭和22年）にコンセットハウス（かまぼこ型）が建てられ聖堂となった。1951年（昭和26年）には児童会館の2階を改造し仮聖堂としたが、司教座聖堂（カテドラル）の役割を果たすことが困難だったため、麹町教会の新聖堂を利用していた。また1953年（昭和28年）から1964年（昭和39年）の間、神田教会を仮司教座聖堂（プロカテドラル）とした。1964年（昭和39年）12月、現在の聖堂が完成し司教座聖堂（カテドラル）となった。この聖堂は、1966年（昭和41年）に第7回BCS賞を受賞、2003年（平成15年）にはDOCOMOMO JAPAN選定 日本におけるモダン・ムーブメントの建築に選ばれている。1967年（昭和42年）10月23日には吉田茂元内閣総理大臣の葬儀が行われた。また東京カテドラル聖マリア大聖堂の設計者、丹下健三の葬儀もここで行なわれた。また、近年のエキュメニズム運動の主要な舞台の一つでもあり、2009年（平成21年）9月23日にはカトリック教会とは別のキリスト教派である日本聖公会の150周年記念礼拝が行われた。
旧・日本専売公社から1985年（昭和60年）4月1日に業務を承継している。特別法『日本たばこ産業株式会社法』による特殊会社で、根拠法には、全株式のうち3分の1以上の株式は日本国政府（財務省）が保有しなければならないと法律で規定されている。たばこ事業法により、日本産葉タバコの全量買取契約が義務づけられる一方、煙草製造の独占を認められている。したがって国内で唯一、たばこの製造を業として行っており、販売シェアは約60%である。他に、医療器具や医科向け医薬品、加工食品、調味料などの製造も手がける。売上高の87%が煙草である（2018年実績。うち国内分は28%）。世界戦略にも積極的であり、1999年（平成11年）にR.J.レイノルズ・タバコ・カンパニーの子会社であるRJRインターナショナルを買収しJTインターナショナルを設立。JTインターナショナルを含めた販売シェアは世界第4位。2007年（平成19年）に英ギャラハーを買収して世界2位のブリティッシュ・アメリカン・タバコに迫ってきた。最近はJT自体の収益も国内消費の低下を海外消費の上昇で補っている面がある（2010年実績にて売上構成比の45.8%）。JTの2018年の売上高（たばこ税及びその他の代理取引取扱高を除く）は2兆2160億円で、その構成比は、国内たばこ28.0%、海外たばこ59.2%、医療事業5.1%、食料事業7.3%となっている（アニュアルレポート2018年より）。2018年の経常利益は5315億円で、国内企業ランキング18位の位置にある。株式時価総額は19位である。多角化事業として、2001年までファストフードチェーン「バーガーキング」（2006年設立のバーガーキング・ジャパンとは無関係）を展開していたことがあったが、店舗はロッテリアやファーストキッチンに譲渡して、撤退した。1988年に飲料事業に参入。清涼飲料水「桃の天然水」や缶コーヒ「ルーツ」などのヒット商品を生み出したが、2015年に撤退。子会社となっていたジャパンビバレッジホールディングスの株式もサントリー食品インターナショナルに売却された。また、1990年にはチューインガムの製造・販売にも参入した（後述）が、こちらは1年ほどで撤退している。旧・日本専売公社から塩の専売業務も承継したが、1997年（平成9年）4月21日に塩専売法が廃止されて塩事業法に移行し、日本での塩の製造販売が自由化されたため、塩に関する事業は「公益財団法人塩事業センター」が引き継ぎ、従来の食塩（精製塩）は「センター塩」と改称された。現略称およびJTロゴは1988年10月にコミュニケーション・ネームとして導入された。それ以前のマークはたばこの煙をイメージした、横幅の違う縦長の楕円を3個順番に並べたものを使用しており、「日本たばこ」が略称として用いられていた。同社のドメイン名が「jt.co.jp」ではなく「jti.co.jp」となっているのは、.co.jpドメインの第3レベルドメイン（URLが example.co.jp なら example の部分）に使える文字数が「3文字以上」という制限があるためである。JTの世界部門である JT International （http://www.jti.com/ ）は、「JTI」の略称がつけられている。旧・日本専売公社の病院である東京専売病院（東京都港区）は、JTに引き継がれた後もそのままの名前で運営されていたが、2005年（平成17年）に国際医療福祉大学に売却され、現在は国際医療福祉大学三田病院と名を変えている。京都専売病院（京都市東山区）も同様に2005年（平成17年）9月に武田病院グループに売却され東山武田病院となり、専売病院の名は消滅した（なお、東山武田病院は2011年12月に閉院している）。