19世紀の間を通じて、イングランドでは多くの断片的な翼竜化石が、白亜紀前期には砂質の海底だったケンブリッジ海緑色砂岩から発見された。翼竜の死体が海面を漂いながら腐敗するにつれて徐々に構成骨を失い、個々の骨は海底に沈んだ。そして海流が骨を浸食・摩耗させながら周辺に移動させ、ついには多量の砂に覆われて化石化した。その類の化石の中で最も大きいものでも損傷が激しく同定は難しかった。それらの化石はプテロダクティルスのものとされたが、19世紀の初めから中頃に記載された翼竜はみなプテロダクティルスとされるのが普通だった。若き研究者ハリー・ゴヴィアー・シーリー (Harry Govier Seeley) はケンブリッジにあるセジウィック博物館 (Sedgwick Museum) で翼竜標本コレクションの整理をするよう命じられていた。彼は程なく、ケンブリッジ海緑色砂岩産標本のために新属を設けるのが最良だと判断し、ギリシア語のὄρνις/ornis「鳥」とχείρ/cheir「手・腕」から「鳥の手」という意味のオルニトケイルスと名付けた。なぜならこの頃彼は翼竜は鳥類の直接の先祖だと考えており、この動物の手は進化して鳥の手になる途中の移行段階を示していると推測したためである。コレクションの中の状態のよい標本を区別するために、そしてまたそれらは別の学者によって既に種として記載ことも相まって、1869年から1870年にかけてシーリーは、O. simus・O. woodwardi・O. oxyrhinus・O. carteri・O. platyrhinus・O. sedgwickii・O. crassidens・O. capito・O. eurygnathus・O. reedi・O. cuvieri・O. scaphorhynchus・O. brachyrhinus・O. colorhinus・O. dentatus・O. denticulatus・O. enchorhynchus・O. xyphorhynchus・O. fittoni・O. nasutus・O. polyodon・O. compressirostris・O. tenuirostris・O. machaerorhynchus・O. platystomus・O. microdon・O. oweni・O. huxleyiと、全部で28もの種を設けた。しかしながら、シーリーは模式種を指定しなかった。シーリーが1870年に出版した著書『The Ornithosauria』のなかでこの結論を発表すると、当時のイギリスにおける古生物学界で指導的立場にあったリチャード・オーウェンがこれに反応した。オーウェンは進化論者ではなかったのでオルニトケイルスという名は不適当だと見なした上、吻部の形状と歯の位置によって（状態の特によい標本には顎の断片も含まれていた）コレクションの標本は主に2つのタイプに分けることができるとも考えた。1874年、オーウェンは2つの新しい属、コロボリンクス (Coloborhynchus) とクリオリンクス (Criorhynchus) を新設した。コロボリンクス（「傷ついた嘴」の意）には新種で模式種でもあるColoborhynchus clavirostris、さらにオルニトケイルス属に分類されていた種から再分類されたCo. sedgwickiiとCo. cuvieriの2種が含まれた。クリオリンクス（「船首の嘴」の意）には、模式種としてのCriorhynchus simusをはじめとしてCr. eurygnathus・Cr. capito・Cr. platystomus・Cr. crassidens・Cr. reediなどオルニトケイルス属に分類されていた他の種が含まれる。シーリーはオーウェンの説を受け入れなかった。1881年、彼はO. simus を模式種として指定し、さらにオルニトケイルス属の新種にO. bunzeli と命名した。1888年、エドワード・ニュートン (Edward Newton) は既に存在するいくつかの種をオルニトケイルス属に組み入れた。すなわち、Ornithocheirus clavirostris・O. daviesii・O. sagittirostris・O. validus・O. giganteus・O. clifti・O. diomedeus・O. nobilis・O. curtus・O. umbrosus・O. harpyia・O. macrorhinus・O. hlavaciである。1914年、レジナルド・ウォルター・フーリー (Reginald Walter Hooley) は多数の種を作る新たな試みを行った。オルニトケイルスという名はそのまま保持して、フーリーはオーウェンのクリオリンクスをそこに加えた。その結果コロボリンクスという名は消えてしまったが、そのかわりまたもや顎の形状を元にした識別点について考慮し、新たに2つの属ロンコデクテス (Lonchodectes) とアンブリデクテス (Amblydectes) を設けるだけの大きな識別点があると結論づけた。Lonchodectes （槍を噛む者）にはL. compressirostris・L. giganteus・L. daviesii が含まれる。Amblydectes（鋭利でない噛む者）はA. platystomus・A. crassidens・A. eurygnathus を含む。しかしながら、非常に保存が悪かったり判別の難しい標本が皆オルニトケイルスの名の下に包含されることが一般的になってくると、フーリーの分類はその後も20世紀の間ほとんど顧みられることはなかった。1964年に出版されたロシア語で書かれた翼竜についての総覧ではPterodactylus compressirostris をオルニトケイルス属の模式種として指定しており、この事はKuhn (1967) や Wellnhofer (1978) でも追認されていたが、これらの著者たちはシーリーが1881年に P. simus をオルニトケイルス属の模式種として指定していたことに気づいていなかった。70年代以降、多くの新しい翼竜化石がブラジルでケンブリッジ海緑色砂岩より少し古い堆積物から発見された。英国の標本とは異なり、これらの新発見には非常に良好な保存状態の大型翼竜骨格が複数含まれ、アンハングエラを始めとしていくつもの新属名称が与えられた。この事により、オルニトケイルス標本とその標本を元にしたいくつもの名称の有効性についても新たな注目が集まった。というのも、より詳細な研究により、それらのブラジル産翼竜が実はヨーロッパ産翼竜の新参異名であるという結論が出てくる可能性があったからである。何人かのヨーロッパ研究者は実際その例があると結論づけた。アンウィンはコロボリンクスを、Michael Fastnacht はクリオリンクスを復活させ、両者ともブラジル産化石をそれらの属に分類した。しかしアンウィンは2001年にクリオリンクスは有効名たり得ないと主張した。シーリーの1881年の模式種指定に言及しつつ、アンウィンはCAMSM B.54428をホロタイプとするOrnithocheirus simus が模式種であるべきだとした。そしてこれにより、かつてのO. compressirostris を模式種としてLonchodectes compressirostris とすることでLonchodectes属もまた復活可能となった。結果として、長い年月の間にオルニトケイルス属には40を超える種が含まれていたが、現在多くの研究者にO. simus  のみが有効な種であると見なされている。1987年にペーター・ヴェルンホファーが命名したTropeognathus mesembrinus は2003年アンウィンによってOrnithocheirus 属の一種でありトロペオグナトゥス属は新参異名とされたが、この標本は同様に1989年にはアレクサンダー・ケルナーによってAnhanguera mesembrinus とされ、1998年には André Veldmeijer によってColoborhynchus mesembrinus  とされ、2001年には Michael Fastnacht によってCriorhynchus mesembrinus とされた。アンウィンは早くも2001年にはVeldmeijer に従って「トロペオグナトゥス」標本をOrnithocheirus simus に属するものとしていたが、Veldmeijer はO. simus が模式種であるとの事実を見落としてO. compressirostris を模式種と指定し、Criorhynchus simus と Cr. mesembrinus という名称を使用した。