年明け初戦には1月5日に行われた京都金杯（京都競馬場芝外1600m、GIII）に出走。久々のマイル戦で、前走の菊花賞から1400mもの距離短縮となったため、うまく対応できるかという不安要素はあったものの、単勝1.8倍の圧倒的な1番人気に支持された。レースでは落ち着かない面も見せたが、中団あたりで競馬を進めると最後の直線で末脚を伸ばし、同じ4歳馬のブラックスピネルに強襲されはしたものの、ハナ差、推定僅か14㎝差しのいで優勝。デイリー杯2歳S以来、実に約1年2か月ぶりの勝利となった。騎乗した武は、この勝利により31年連続重賞制覇の記録を達成した。続いてもマイル戦の東京新聞杯（東京競馬場芝1600m、GIII）に出走。10頭立てと少数頭で行われ、ここでも単勝1.8倍の1番人気に推される。レースでは、まずまずのスタートを切るとちょうど中団の5番手あたりに位置を取る。良いスタートで先頭に立った、斤量が1kg軽いブラックスピネルが前半1000ⅿ62.2秒のスローペースを作り出し、中団以下に控える馬にとって苦しい展開となった。前走とは違いなんとか折り合いをつけてレースを進めたものの、最後の直線では逃げたブラックスピネルの脚は衰えず、逆に引き離しにかかった。エアスピネルは外から差し切りを図るも、同じ4歳馬で斤量が1kg軽いプロディガルサンに競り掛けられるとそのまま交わされ、最後はブラックスピネルが逃げ切り1着、エアスピネルは3着に終わった。東京新聞杯後は山元トレセンに短期放牧に出され、マイラーズカップから中5週のローテーションで安田記念を目指すことが発表された。4月23日、予定通りマイラーズカップ（京都競馬場芝1600m、GII）に出走。本競走が行われる京都マイルのコースは、今まで2戦無敗、重賞2勝を挙げ得意としているコースであった。人気では2014年の皐月賞馬イスラボニータ、前走東京新聞杯で先着を許した同じく4歳馬ブラックスピネルらを抑え、混戦模様の中、3.1倍の1番人気に推される。パドックや返し馬の際はいつも通りメンコを着用していたものの、ゲート入りの前の輪乗りの段階で外し、弥生賞以来となるメンコなしでの臨戦となった。レースではややかかるそぶりを見せるも中団の外で控えて進めた。最終コーナーで外目からいい手ごたえで進出すると、最後の直線では逃げ粘るサンライズメジャーやその外から並びかけるヤングマンパワーをエアスピネルが外から交わそうと並びかけると、エアスピネルと同じく中団でレースを進めていた2番人気イスラボニータが内側から馬群の間を縫って進出し、並びかけられ、最後はイスラボニータに半馬身及ばず2着。重賞3勝目とはならなかった。6月4日、2017年上半期の最大目標に掲げていた安田記念（東京競馬場芝1600m、GI）に出走。迎えた本番のレースでは、鞍上の武が後方からの競馬を選択し、第3コーナー付近では後方3番手まで位置取りを下げ、内側で待機した。レースは前半600mが33秒9とややハイペースで推移し、迎えた最後の直線、内側から強襲を試みるもう前の馬群が壁となり進出することができず、そのまま残り200mを通過した。しかしそこからばらけた馬群を捌いて伸びるも前には届かず、5着に敗れた。なお、勝利した7番人気サトノアラジンから2着ロゴタイプまではクビ差、そこから3着レッドファルクスまでもクビ差、さらにそこから4着グレーターロンドンまでもクビ差、更に5着エアスピネルまでもそこからクビ差で入線し、着順掲示板の着差欄は全て「クビ」が表示されるという珍事となった。レース後、武は「直線はなかなか前が開かなかった。」また、「4コーナーで前にレッドファルクスに入られたのが痛かったです。勢いがあっただけにあのワンプレーがなければ勝てていたかもしれないです。」とコメントした。7月19日、管理調教師の笹田和秀がエアスピネルの次走を札幌記念（8月20日、札幌競馬場芝2000ⅿ、GII）にすることが発表された。だが、その鞍上はデビューから12戦手綱を執り続けてきた武豊でなく、クリストフ・ルメールになることが明らかにされた。それは武が同日に小倉競馬場で行われるメイショウカイドウの誘導馬引退式に出席することや北九州記念に騎乗するためであった。また天皇賞・秋を見据え、武は天皇賞でキタサンブラックに騎乗するため、エアスピネルには騎乗できないことから、その前哨戦である札幌記念から鞍上交代することとなった。迎えた8月20日、皐月賞以来の2000m戦、さらに初経験の洋芝コースとなった札幌記念では、13頭立ての中8枠13番と大外枠からの発走となった。抜群のスタートを切ると、新たな鞍上のルメールが先行策を選び1番人気のヤマカツエースを見ながら3番手を外目からの追走で競馬を進めた。最終コーナーで進出し、最後の直線で一旦は先頭に並びかけるもそこから伸びあぐね、勝利した伏兵サクラアンプルールや伏兵ナリタハリケーン、更にヤマカツエースやサウンズオブアースにもかわされ5着。レース後、騎乗したルメールは「リラックスして問題なかったけど、4コーナーで反応が遅かった。止まってないけど伸びてない。距離は少し長いと思う」と2000mを敗因に挙げた。安田記念と札幌記念の2戦続けての5着を喫し、今後へ課題を残す結果となった。その後、札幌記念の結果を受け、秋の目標を天皇賞・秋ではなくマイルチャンピオンシップ (以下マイルCS)に決定し、その前哨戦として一時はスワンステークス (10月28日、京都競馬場芝1400m、GII)への出走の可能性が示唆されていたが、最終的に富士ステークス (10月21日、東京競馬場芝1600m、GIII)への出走が決定した。また鞍上は前走札幌記念に騎乗したルメールからもともともの主戦騎手である武豊に戻ることも決定した。10月21日、マイルCS前哨戦の富士ステークスに出走。降り続く雨の影響で、不良馬場の中開催された。単勝オッズは3.9倍ながら1番人気に推された。レースでは先頭集団に加わり、中団より前で進め、最終コーナーで早くも先頭に立つと鞍上の武がエアスピネルを馬場の中央より外に出し、ムチを2発ほど入れただけでそのままリードを保ち、追い込みを図った2着イスラボニータに2馬身差つけ快勝。京都金杯以来となる、重賞3勝目を飾るとともに、1着馬に与えられるマイルCSへの優先出走権を獲得した。レース後、騎乗した武は「完勝でしたね。スタートが良かったし、道中も良い走りができた。道悪も苦にしませんでした。どんな距離も走るけど、マイルが一番安定している」と、道悪への適性があること、様々な距離を走る中でマイルが一番安定していることを明らかにした。また、調教師の笹田は「稍重のデイリー杯2歳ステークスを勝っているので、馬場はこなすと思っていました。ジョッキーがうまく前で競馬をしてくれたし、不利なく、スムーズな競馬ができた。強かったですね。いつもより前で競馬をしていたので、後ろから来られるんじゃないかと思ったけど、押し切ってくれました。マイル戦は競馬がしやすいし、左回りだと折り合いがつく。次はマイルチャンピオンシップに武豊騎手で行きます。ＧIを取れる力はあるので、何とかタイトルを取らせたい」と述べた。前哨戦を快勝し、マイルチャンピオンシップ（11月19日、京都競馬場芝1600ⅿ、GI）へ向けて調整されていたエアスピネルだったが、11月8日に主戦騎手の武が調教中に落馬し負傷。右膝の内側側副靱帯損傷と診断され、エアスピネルはライアン・ムーアへの乗り替わりとなることが発表された。その理由について調教師の笹田は、「武豊騎手の怪我の状態と舞台がGIであることを考慮しオーナーサイドと最善の形を取った」と述べた。迎えたマイルチャンピオンシップは、前日に降った雨が残り、稍重の馬場状態の中開催された。人気は前走先着したイスラボニータに次ぐ2番人気に支持された。6枠11番からスタートすると常時中団前で競馬を進め、最終コーナーにかけて徐々に進出、最後の直線では早めに抜け出して外目から先団をまとめて交わし、一気に先頭に立つとそのまま勝利するかと思われたが、後方待機から直線で馬群の間を縫って伸びてきたペルシアンナイトに強襲され、最後は首の上げ下げとなりほとんど同時に入線した。写真判定の結果ハナ差で敗れ2着。6度目の挑戦で悲願のGI制覇を僅か20cmでまたも逃してしまう結果となった。勝ったペルシアンナイトは3歳馬で、3歳馬の勝利は史上4頭目17年ぶりであった。またデムーロ自身もJRA･GI年間最多勝タイとなる6勝目を挙げた。そんな中、エアスピネルに騎乗したムーアは「反応が良すぎて、早めに抜け出してしまった」と述べた。マイルCS後は山元トレセンへ放牧に出され、年内はレースには出走せず休養に充てることが発表された。