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日本共産党は党規約で政治資金を、党費、党の事業収入および党への個人の寄付などによってまかなうと規定している（規約第45条）。日本共産党規約の第45条から第47条よりなる第10章（資金）が党財政の通則にあたる。内訳は事業収入が最も大きく収入の9割近くを占め、そのほとんどが「しんぶん赤旗」等の機関紙誌の購読料収入である。企業・団体献金と政党助成金は受取りを拒否している。支出面でも機関紙誌の発行事業費が6割以上をしめる。このように、機関紙事業の規模が大きいことが資金を大規模化させており、例年、総額は日本の政党としては最大級の200億から300億円規模に達している。一般に、日本の議員は政治資金の面で、党からの交付よりも政治献金を含めた自己資金に依拠する傾向が強いが、日本共産党の議員は党が政治資金を支えている。産経新聞は、神奈川県逗子市、川崎市、座間市、福岡県行橋市といった自治体で日本共産党の議員らが「しんぶん赤旗」の勧誘・配布・集金を行っている、と報道している。また、橋下徹大阪市長は日本共産党が政党助成金に反対していることを「きれい事」「全国の役所が購入してすさまじい額のお金を払っている。政党助成金そのものだ」と述べている。政治資金収支報告書（2011年3月28日宣誓）によると、2010年の収入（前年からの繰入を除く）は約237億4600万円、支出（翌年への繰越を除く）は232億4200万円であった。収入の内訳は、党費が約8億2100万円（約3.46%）、寄付が4億4400万円（1.87%）、事業収入が208億6700万円（87.88%）、借入金が100万円（0.00%）、「本部又は支部から供与された交付金に係る収入」が13億2200万円（5.57%）、利息や地代・家賃など「その他の収入」が2億9100万円（1.23%）であった。寄付は全額が個人から。事業収入のうち、機関紙誌は205億3600万円で、全収入比でおよそ86%を占める。支出（翌年への繰越を含む）の内訳は、経常経費が約37億8400万円、政治活動費が205億2200万円（うち、「本部又は支部に対して供与した交付金に係る支出の内訳」が76億6300万円）となっている。機関紙誌の発行事業費は政治活動費に含まれ、148億8100万円と支出全体の64%を占める。なお、政治資金パーティー開催事業費は支出していない。このように、機関紙活動を中核とし、企業・団体献金や交付金を排除した財務構造について、共産党は「国民と草の根で結びついて活動していることの反映であり、他の政党とまったく異なるわが党の財政の健全さをしめすもの」であると肯定的に評価している。党費は、実収入の1パーセントとし、月別、または一定期間分の前納で納入する。失業している党員、高齢または病気によって扶養をうけている党員など生活の困窮している党員は、党費を減免できる（第46条）。日本民主青年同盟の同盟員として活動している党員は、納入する党費から同盟費（550円）を差し引いた額を納める。2010年は延べ数で約300万人が党費を納めた。中央委員会、都道府県委員会、地区委員会は、それぞれの資金と資産を管理する（第47条）。規約第47条に対応し、各級組織の「財政活動の処理と指導」が、当該級指導機関の任務のひとつに規定されている（第21条第8号、第31条第6号、第36号第6号）。なお、支部には党費を集める任務がある（第40条第3号）。中央委員会には財務部門として、書記局のもとに「財務・業務委員会」が設けられている。同委員会は一般的な意味での財務のみならず、赤旗など機関誌紙発行事業の総務も所掌している。委員会の前身は第24回大会（2006年）期までは「財務・業務局」という独任制の部署であった。第25回大会時（2010年）に常任幹部会は、財務・業務委員会の責任者に、財務・業務局長の上田均（常任幹部会委員）を引き続き任命した。委員会には事務局と財政部、機関紙誌業務部、管理部、厚生部、赤旗まつり実行委員会がある。上田は政治資金収支報告書に記載される会計責任者を兼ねる。会計監査は中央委員会監査委員会が行っている。企業献金については、「見返りを求めない企業献金などあり得ず、政治を腐敗させる元凶」として受け取らず、団体献金についても「団体に所属する構成員の思想・信条の自由を侵害する」という理由で受け取っていない。ただし、企業経営者からの個人献金は受け取っている。
国政政党に衆参の議員数ごとに支給される政党交付金（政党助成金）については憲法違反の制度であるとして受け取りを拒否している唯一の党である。かつて第二院クラブが、登録はしておいて助成金の受け取りを拒否し、自党が受け取るはずの助成金を国庫に戻させることにより、自党分の助成金が他政党へ配分されることを回避していたが、日本共産党は登録をすること自体が政党助成制度を認めるとして登録をしないため、共産党に割り当てられるはずの政党交付金は他党に配分されている。地方議会で地方議員に会派の人数に応じて配分される政務活動費は受給している。
日本共産党は機関紙活動を党活動の中心に据えており、「しんぶん赤旗」を筆頭にさまざまな機関紙誌を発行している。それらは誰でも購読する事ができる。中央機関紙として日刊の『しんぶん赤旗』（ブランケット判）と週刊の『しんぶん赤旗日曜版』（タブロイド判）を発行している。非党員の支持者の読者も多い。第25回大会（2010年1月）で中央委員会は購読者数の現勢を日刊紙、日曜版あわせて145万4千人と報告している。うち、日刊紙は2011年7月に24万部であると第3回中央委員会総会で明らかにされた。中長期的な購読者数の趨勢は第15回党大会（1980年）時の355万部をピークに一貫して、減少傾向を示している。1980年代のうちは300万部以上を維持していたものの、1990年（第19回大会）に1987年より30万部近く減らして286万部と報告された。さらに10年後の2000年には199万余に後退し、2006年1月（第24回大会）の164万部を経て、2013年10月末時点では前述の123万部にいたった。この23年間で通算すると、ほぼ半減の163万減となる。雑誌には『前衛』、『女性のひろば』、『議会と自治体』、『月刊学習』の4つの月刊誌があり、日本国内ではいずれも一般の雑誌書籍の流通ルートから手に入る。かつては、『世界政治 - 論評と資料』（『世界政治資料』。1992年12月の第875号をもって廃刊）、『理論政策』（『理論政策資料』。1993年1月の第300号をもって廃刊）などの刊行物もあった。1983年に開始された写真誌『グラフこんにちは日本共産党です』は2000年12月17日の第372号をもって「休刊」している。都道府県委員会など地方組織の指導機関が編集・発行する地方機関紙もある。『○○民報』（○○には当該地名が入る）という名称が多い。京都民報社の『京都民報』や大阪民主新報社の『大阪民主新報』など、他大衆団体との共同機関紙というコンセプトから、党外団体を発行主体とする場合もある。その他、地方議会議員（団）の広報紙がある。
新日本出版社の発行する月刊『経済』の普及・宣伝に協力しており、党の事務所では販売や定期購読の申し込みを受け付けている。かつては同様の普及協力誌に、総合月刊雑誌の『文化評論』や『あすの農村』、『労働運動』、『科学と思想』（年2回刊）があったが現在は休刊・廃刊している。また、日本民主青年同盟の発行する『民主青年新聞』（月2刊）の購読の仲介もしている。過去には民青同盟の『われら高校生』、学生新聞社（所在地は新日本出版社とおなじ）の『学生新聞』や、小中学生向けの『少年少女新聞』（少年少女新聞社）も普及していたが、現在は休刊・廃刊した。
日本共産党の事務所・施設は、本部、伊豆学習会館、都道府県委員会事務所、地区委員会事務所の党機関事務所と、衆議院議員ブロック事務所、参議院議員都府県事務所がある。他に補助機関（市委員会）の事務所や党地方議員（議員団）の事務所が存在する場合がある。選挙事務所は別の場合が多い。なおしんぶん赤旗の編集局と支局は党事務所とは別に存在する。
中央委員会の入居する日本共産党本部ビルは東京都渋谷区千駄ヶ谷4丁目26-7にある。正面入口の反対側を東日本旅客鉄道（JR東日本）中央本線、東側を明治通りが通る。最寄り駅としては、原宿駅、代々木駅、北参道駅の3駅であり、代々木駅前には東京都委員会事務所がある。地上11階、地下1階の「1期棟」（北西側）と地上8階、地下2階の「2期棟」（南東側）から成り、両棟を地上3階建ての低層基壇が連結し、これを通じて行き来できる。延べ床面積は約1万6500m²で、日本の政党本部ビルとしては自民党をしのぎ最大である。2000年から着工し、2005年に竣工した。総工費は85億円、うち45億円を党の積立基金が負担し、残り40億円を寄付や無利子借入金とし、順調に集まった。設計・監理責任者は地域建築空間研究所所長の小林良雄。なお、中央委員会の機関でも「しんぶん赤旗編集局」は明治通りを挟んで東側の「ASビル」に、あかつき印刷とともに入居している。戦後の合法化により、現在と同じ場所にはじめて公然本部を構えた。1960年の党勢拡大に伴い、増築と周辺不動産の買取りを進め、1970年には8棟の建物が林立する複雑な形態を完成させた。耐震性に不安が生じたことから1998年に中央委員会は現行の本部ビルへ全面建て替えすることを決定した。
党最大の施設で、静岡県熱海市上多賀の伊豆多賀駅西方約2km（徒歩30分）の山頂付近（地図）にある。1963年着工。面積約4万5千平方メートル。東京ドーム（約4万7千平方メートル）に匹敵する敷地に学習施設など8棟。科学的社会主義や公式党史などを学ぶ「党中央学校」（2014年時点で、党中央学校の「卒業生」は志位和夫委員長はじめ1万人を超える）などが開かれる他、党大会（1977年10月の第14回から）が付属大講堂で開催される。それまでの党大会では目黒公会堂など都内の公共施設を借りて会場にしていた。現在は大講堂の床下にある25メートル6コースのプールで、水を抜いたプールの上に板を敷き、イスを並べて行う。プール自体は数年前から維持管理コスト削減のために利用されていない。この場所は、江戸城築城の際に石を切り出したところであるという。不破哲三によれば開設当時は「建物はできていたが、庭などはまだ完成しておらず、“労働しながら学習する”を合言葉に池を掘ったり樹を植えたり、庭づくりを学生がみんなでやったのです。岩や樹とかも各県の名産を寄せてもらったりしました」という。温泉はひかれていない。約150人収容の宿泊施設には党大会開催中、幹部団と事務局員が3連泊する。一般党員は2段ベッド式の4人部屋を利用するが、志位ら最高幹部には個室が用意される。ただし、食堂のメニューは「平等」と説明されている。
都道府県委員会、地区委員会は事務所を有しており、場所を公開し、勤務員が常勤している。地区委員会の事務所は概ね一般的な民家・小商店くらいの建物規模或いはオフィスビルの一フロア程度の規模が多く、ほとんどはしんぶん赤旗の新聞販売店（配達拠点・管理）の機能を併せ持っている。県庁所在地の場合、県委員会と地区委員会の事務所が同じ建物内にある場合もある。都道府県委員会の事務所は都道府県庁所在地にあるのが一般的だが、山口県委員会の事務所だけは山口市ではなく、吉敷郡小郡町にあった（現在は編入合併により山口市となっている）。
1922年7月15日、堺利彦・山川均・近藤栄蔵ら8人が、極秘のうちに渋谷の高瀬清の間借り部屋に集まって日本共産党を設立（9月創立説もある）した。一般には「第一次日本共産党」と称されている。設立時の幹部には野坂参三、徳田球一、佐野学、鍋山貞親、赤松克麿らがいる。コミンテルンで活動していた片山潜の援助も結成をうながした。11月にはコミンテルンに加盟し、コミンテルン日本支部・日本共産党となった。この時、コミンテルンから「22年テーゼ（日本共産党綱領草案）」が示されたが、日本での議論がまとまらず、結局草案のまま終わった。「綱領草案」は、政治面で、君主制の廃止、貴族院の廃止、18歳以上のすべての男女の普通選挙権、団結・出版・集会・ストライキの自由、当時の軍隊・警察・憲兵・秘密警察の廃止などを求めていた。経済面では、8時間労働制の実施、失業保険をふくむ社会保障の充実、最低賃金制の実施、大土地所有の没収と小作地の耕作農民への引き渡し、累進所得税などによる税制の民主化を求めた。さらに、外国にたいするあらゆる干渉の中止、朝鮮・中国・台湾・樺太からの日本軍の完全撤退を求めた。日本共産党は「君主制の廃止」や「土地の農民への引きわたし」などを要求したため、創設当初から治安警察法などの治安立法により非合法活動という形を取って行動せざるを得なかった。ほかの資本主義国では既存の社会民主主義政党からの分離という形で共産党が結成され、非合法政党となったのとは違い、日本では逆に非合法政党である共産党から離脱した労農派などが、合法的な社会民主主義政党を産みだしていった。日本共産党は一斉検挙前に中心人物が中国へ亡命したり、主要幹部が起訴されるなどにより、運動が困難となった。堺利彦らは解党を唱え、結果1924年に共産党はいったん解散した。堺や山川らは共産主義運動から離れ、労農派政党の結成を目指した。赤松など国家社会主義等に転向する者もいた。その後、1925年には普通選挙法と治安維持法が制定された。
1926年、かつて解党に反対していた荒畑寒村が事後処理のために作った委員会（ビューロー）の手で共産党は再結党された（第二次日本共産党）。その際の理論的指導者は福本和夫であり、彼の理論は福本イズムと呼ばれた。福本イズムは、レーニンの『何をなすべきか』にのっとり、「結合の前の分離」を唱えて理論的に純粋な共産主義者の党をつくりあげることを掲げた。福本和夫が政治部長、市川正一、佐野学、徳田球一、渡辺政之輔らが幹部となった。1927年にコミンテルンの指導により福本和夫は失脚させられ、渡辺政之輔ら日本共産党の代表は、コミンテルンと協議して「日本問題にかんする決議」（27年テーゼ）をつくった。「27年テーゼ」は、中国侵略と戦争準備に反対する闘争を党の緊切焦眉の義務と位置づけた。その一方で、社会民主主義との闘争を強調し、ファシズムと社会民主主義を同列に置く「社会ファシズム」論を採用した。「27年テーゼ」が提起した日本の革命や資本主義の性格をめぐって労農派と論争が起こった。詳細は日本民主革命論争、日本資本主義論争を参照。当時の党組織は、非合法の党本体と、合法政党や労働団体など諸団体に入って活動する合法部門の2つの柱を持ち、非合法の地下活動を展開しながら、労農党や労働組合などの合法活動に顔を出し活動を支えた。共産党員であった野呂栄太郎らの『日本資本主義発達史講座』などの理論活動や、小林多喜二、宮本百合子らのプロレタリア文学は社会に多大な影響を与えた。1927年の第16回衆議院議員総選挙では徳田球一、山本懸蔵をはじめとする何人かの党員が労農党から立候補し、選挙戦のなかで「日本共産党」を名乗る印刷物を発行した。総選挙では労働農民党京都府連合会委員長の山本宣治が当選した。彼は非公式にではあるが共産党の推薦を受けており、初めての「日本共産党系の国会議員」が誕生した。しかし、1928年の三・一五事件で治安維持法により1600人にのぼる党員と支持者が一斉検挙され、1929年の四・一六事件と引き続く弾圧で約1000人が検挙されて、日本共産党は多数の活動家を失った。また同年、山本宣治は右翼団体構成員に刺殺された。相次ぐ弾圧で幹部を失うなかで田中清玄らが指導部に入った。田中らは革命近しと判断して、1929年半ばから1930年にかけて川崎武装メーデー事件、東京市電争議における労組幹部宅襲撃や車庫の放火未遂などの暴発事件を起こした。1931年4月、コミンテルンより「31年政治テーゼ草案」が出された。この草案は当面する日本革命の課題を社会主義革命としていた。このころには、戦争反対の活動に力をいれ、1931年8月1日の反戦デーにおいて非合法集会・デモ行進を組織した。1931年9月に発生した満州事変に際しては「奉天ならびに一切の占領地から、即時軍隊を撤退せよ」「帝国主義日本と中国反動の一切の軍事行動に反対せよ」とする声明を出した。1932年には軍艦や兵営の中にも党組織をつくり、「兵士の友」や「聳ゆるマスト」などの陸海軍兵士にむけたパンフレットを発行した。1932年5月、コミンテルンにて32年テーゼが決定され、戦前における活動方針が決定された。このテーゼは日本の支配構造を、絶対主義的天皇制を主柱とし、地主的土地所有と独占資本主義という3つの要素の結合と規定した。ブルジョア民主主義革命を通じて社会主義革命に至るとする二段階革命論の革命路線を確立した。民主主義革命の主要任務を、天皇制の打倒、寄生的土地所有の廃止、7時間労働制の実現と規定し、中心的スローガンを「帝国主義戦争および警察的天皇制反対の、米と土地と自由のため、労働者農民の政府のための人民革命」とした。1932年5月、全協の活動家であった松原がスパイとしてリンチされ、赤旗に除名公告が掲載された。8月15日には朝鮮人活動家の尹基協がスパイ容疑で射殺された。松原も尹も、スパイ容疑は濡れ衣というのが有力である。立花隆は、「スパイM」(飯塚盈延)を通じて日本共産党の中枢を掌握した当局が、全協をもコントロール下に置こうとして仕組んだ事件と推測している。この頃から党内部でのスパイ狩りが始まり出した。10月に熱海で全国代表者会議が極秘裏に招集されたが、当局により参加者らが逮捕された（熱海事件）。同月、赤色ギャング事件が発生している。松本清張は『昭和史発掘』の中で、これら共産党へのマイナスイメージとなる事件は当局が潜入させた「スパイM」(飯塚盈延)が主導したとしている。日本共産党も同じ見解であり、特高警察が、共産党を壊滅させるための戦略として、共産党内部に協力者をつくり出して工作を行わせたとしている。警察の工作員や協力者が共産党の幹部になり、彼らの働きで暴力的事件を起こさせ、日本共産党の社会的信用を失墜させることにより、後継の加入を阻止する壊滅作戦を図ったとされている。実際にスパイであったことを公判で自白して、治安維持法違反の容疑を否定したものもいた。さらに1933年6月12日、委員長であった佐野学、幹部の鍋山貞親が獄中から転向声明を出した（共同被告同志に告ぐる書）。こうした一連の事件によって、獄中でも党員に動揺が走り大量転向が起きた。書記長であった田中清玄の転向・離党もこの時期である。闘争方針の中心に「スパイ・挑発者の党からの追放」が据えられ、党内の疑心暗鬼は深まり、結束は大いに乱れた。党内の動揺はいよいよ激しくなり、1935年3月に獄外で活動していたただひとりの中央委員であった袴田里見の検挙によって中央部が壊滅、統一的な運動は不可能になった。
1936年のフランスやスペインで「人民戦線」とよばれる統一戦線政府が成立し、コミンテルン第7回大会(1935年)が人民戦線戦術を決議すると、野坂参三らは「日本の共産主義者へのてがみ」を発表して日本における人民戦線運動を呼び掛けたが、党組織は壊滅しており現実の運動とはならなかった。日中戦争に際しては、戦争反対とともに、出征兵士の家族の生活保障や国防献金徴収反対などの「生活闘争」との結合を企図した。その後も、関西には同党の再建をめざす運動や、個々の党員による活動は存在したが、いずれも当局によって弾圧された1937年12月から1938年にかけて労農派に治安維持法が適用され、930人が検挙された（人民戦線事件）。また、国外に亡命していた野坂は、延安で日本軍捕虜の教育活動をして、戦後の運動再建に備えていた。また宮本顕治は、裁判の中で日本において日本共産党の活動が生まれるのは必然的なものだと主張するなど、法廷や裁判で獄中闘争を続けていた。
第二次世界大戦が1945年8月15日に日本の降伏で終結した後、日本共産党は徳田球一を書記長として合法政党として再建された（戦前の共産党（第二次共産党）との断絶を重視する立場（加藤哲郎など）からは、これ以降の共産党を「戦後共産党」（第三次共産党）と称することもある）。出獄した幹部は、釈放を喜び、はじめのうち連合国軍を「解放軍」と規定した（現在は否定している）。1946年の第22回総選挙では5議席を獲得し、初めて帝国議会に議席を得た。独自の憲法草案として、日本国憲法の制定前の時期に「日本人民共和国憲法草案」を発表。日本国憲法制定時の採決では、「天皇制の存続による民主化の不徹底」や内閣総理大臣吉田茂の「自衛戦争の否定」発言などを理由に、反対票を投じている。連合軍に解放された党は、急激にその勢力を増していった。各地域や職場・学校では党員による細胞（現在の「支部」）が組織され、学生運動や労働運動を活発に展開した。1947年には、階級闘争の高揚の中で「吉田内閣打倒」を掲げる二・一ゼネストと呼ばれる大規模なゼネラル・ストライキが計画されていたが、前日のダグラス・マッカーサーの中止命令を受け全官公庁共同闘争委員会の伊井弥四郎議長が同日夜、ゼネラル・ストライキ中止指令をラジオ放送を通じて発し、これによって二・一ストは敗北し、戦後の労働運動の大きなつまずきとなった。日本国憲法施行により実施された一連の選挙、第23回衆議院議員総選挙・第1回参議院議員通常選挙・第1回統一地方選挙では、天皇制廃止や食糧・炭鉱の人民管理などを主張する共産党は急進的すぎると見られ、党の思惑通りの議席数は得られなかったが、統一地方選挙では青森県新城村（現・青森市新城地区）をはじめ、全国11の自治体で共産党員首長が誕生した。その後も国民の生活困窮を背景に活発な大衆運動を続けた事で党勢を拡大し、片山・芦田内閣の迷走で社会党に失望した有権者層の一部を吸収したために、1949年の第24回総選挙では従来の約9倍にあたる35議席を獲得した。特に東京都区内の7選挙区全てで当選者を出すなど、大都市部やその周辺だけでなく、農民運動のさかんだった鳥取県全県区や山梨県全県区など、ほかにも新潟や石川など、東北・四国地方以外のすべての地域で当選者をだした。
所感派の指導の下に、中核自衛隊や山村工作隊、練馬事件、白鳥事件など様々な非合法活動が行われた。しかし、これらの武装闘争路線は国民の支持を得られず、多数の離党者を生む結果となり、1952年に行われた第25回総選挙では公認候補が全員落選するなど、著しい党勢の衰退を招くことになった。また、武装闘争方針により政府与党は治安立法を強化、1952年には破壊活動防止法（破防法）が制定された。破防法における破壊的団体の規制に関する調査を行う公安調査庁は、発足当初から一貫して日本共産党を主要な調査・監視対象としている。
1951年9月に日本はサンフランシスコ講和条約を締結。1952年4月に条約が発効され、日本は主権を回復した。これにより、公職追放は解除された。所感派中心の北京機関は、地下放送の自由日本放送で武装闘争を指示したが、内部でも徳田球一と野坂参三の対立が発生した。1953年に徳田球一が北京で死亡した。また朝鮮戦争が1953年に休戦した。1955年7月、日本共産党は第6回全国協議会（六全協）を開き、従来の中国革命方式の武装闘争路線の放棄を決議した。またこの大会で志賀義雄、宮本顕治らの旧国際派が主導権を握った。宮本らは再統一を優先して個々の党員がどういう機関のもとに活動していたのかは不問とする方針を示し、旧所感派の野坂参三を第一書記として「再統一」を宣言した。更に1958年の第7回党大会では宮本顕治が書記長（後に委員長）となり、この第7回党大会と1961年の第8回党大会で、1950年から1955年までの分裂と混乱を「五〇年問題」(50年問題)や「五〇年分裂」(50年分裂)と呼び、その「軍事路線」はソ連・中国の大国による干渉と「徳田、野坂分派」の「政治的クーデター」による、暴力革命が可能という政治情勢が無いにもかかわらず武装闘争を行った極左冒険主義であると規定して批判した。これらは以後、外国の干渉は受けないとの自主独立路線の始まりとなった。以後の日本共産党執行部は、2012年現在でも、この「五〇年問題」の期間に行われた五全協やそこでの「軍事方針」である「51年綱領」の採択、六全協での「再統一」宣言、「北京機関」からの指示、それらに従って行われた武装闘争などは全て、徳田、野坂分派が党中央を無視して勝手に行ったもので、無効であり、従って「日本共産党の大会とも中央委員会とも何の関係なく、日本共産党の正規の機関が武装闘争や暴力革命などの方針を決めたことは一度もない。」としている。この日本共産党の武装闘争路線と、突然の路線変更は各方面に大きな影響を与えた。党の方針と信じて武装闘争に参加していた党員は、党とは無関係に勝手に不法行為を行った形になり、一部は「党中央に裏切られた」と不信感を持ち、後に日本共産党への「スターリン主義」批判や新左翼運動にもつながった。また、以前の「平和革命」の支持者や、マルクス・レーニン主義の暴力革命の原則を支持する一部の知識人や共産主義者、武装闘争に批判的な大多数の国民のそれぞれから、不信感や警戒心を持たれた。公安警察と公安調査庁は、日本共産党は「敵の出方論」や暴力革命を実際には放棄していないと見続けており、1986年には日本共産党幹部宅盗聴事件が発覚した。これに対して日本共産党は「敵の出方論」は歪曲で、不法行為によるスパイ行為を批判している。また警察庁の『警察白書』では、現在も共産党を調査対象団体とし、数ページを割いて動静を追跡しているが、これは国会に議席を持つ政党に対しては唯一の扱いである。警察学校の「初任科教養」でも、警察は政治的中立を保たなければならないのに、党の綱領や決定について批判的な講義がされている。一方、破壊活動防止法に基づく調査活動を行っている公安調査庁では、現在では公然情報の整理と分析に留まっているが、時々職員によるスパイ工作が発覚し、党組織や日本国民救援会などの人権団体を通じて抗議活動が行なわれている。共産党が武装路線を放棄した後も1960年代半ばまで、朝日新聞などの全国紙では、政党担当記者が共産党を取材して記事を書くのではなく、警察担当記者が公安情報を元に記事を書くという不正常な状況が続いた。そういうマスメディアに共産党側は「新聞は権力の手先」と反発していたという。
1955年頃から宮本顕治が事実上の指導者になり（比喩的に55年体制とも呼ばれる）、1960年代半ばには党の指導者と実務面の指導者を二重にして継承する体制を確立、不破哲三に実務面を継承させた（議長宮本、委員長不破体制）。これにより一枚岩体制が確立し、戦前から問題であった内部抗争や金銭的腐敗を一掃し、「クリーンな党のイメージ」を打ち出した。1958年の第7回党大会以降は、不破哲三や上田耕一郎などの「改革派」が党中央の要職に就任した。合法活動路線への転換や1956年のスターリン批判を経て、元党員のトロツキー主義者らは日本トロツキスト聯盟（後の革命的共産主義者同盟）を結成、全日本学生自治会総連合の一部活動家らは共産主義者同盟を結成した。1960年の安保闘争では強硬な運動を主張する全学連指導部を一時簒奪した勢力が日本共産党を主要な打倒対象として激しく対立。共産党は彼らをまとめて「トロツキスト」と非難したが、必ずしも批判された側すべてが「トロツキズム」を主張していたわけではない。
合法路線復帰以後は党勢を拡大し、1960年の第29回総選挙からは、原則として全選挙区に公認候補を擁立するようになった。その後1970年代初めまで得票率を伸ばし続た。1961年に再開されたソ連の核実験に対して、日本共産党は当時、ソビエト連邦の核実験は防衛的と主張し、「いかなる国の核実験にも反対」と主張する日本社会党系との間で方針対立が激化。1965年に日本社会党系は原水協を脱退して原水禁を結成し、以後は日本の原水爆禁止運動は世界大会を含め分裂が続いている。この状況に日本共産党は「社会党、総評の特定の見解を世界大会に押し付けようとしたのが原水禁」で、原水禁は対話を拒んでいると主張している。1961年には綱領草案を巡る論争の中から日本独占資本を主敵とし、当面する革命を社会主義革命とする「一つの敵」論を主張する春日庄次郎、山田六左衛門ら構造改革派が離脱し、その中の一派共産主義労働者党を結成。春日らは、宮本の専横的な党運営を批判し、「一時離党」するとして「日本共産党万歳!」と声明したが、党は離党届を受け付けず除名処分とした。1964年には中ソ対立の中で党の「中国共産党寄り路線に反対する」とし、国会での部分的核実験停止条約批准に党の決定に反して賛成票を投じた衆議院議員の志賀義雄や、参議院議員の鈴木市蔵ら親ソ連派が除名され、「日本共産党（日本のこえ）」を結成。文化人では、中野重治・野間宏らがこの時志賀鈴木らに同調して党に離反している。ソ連は志賀グループを公然と支持し、日ソ両党は激しい論争となった。この時期、日本共産党員は競って中国語を習い、自分の名前を中国語読みし、「北京周報」を読むなど中国共産党への支持が強まっていった（親中派）。4.17ゼネスト問題で、スト破り的行為をとった日本共産党は、その後の自己批判にもかかわらず総評からの支持も失い、新左翼諸党派から厳しく非難された。この問題の真相は不明であるが、当時日中国交正常化を目指していた中国共産党が池田内閣を窮地に陥らせないために日本共産党に指令したという説がある。また、1966年、文化大革命発生と同時期に中国共産党と中国政府から日本共産党へ「修正主義」との批判が加えられ、ここでも激しい論争となった。世界各国の共産党でも同じような現象がおきたが中国文革に同調し毛沢東を個人崇拝するグループが各地でつくられ、山口県委員会などは一時中国派の中心になった。「共産党は一九六六年に、従来の非妥協的親中共路線とたもとをわかち、“現代修正主義”〔ソ連〕と“左派教条主義”〔中国〕との断絶ははっきりし、両派はこのうえない痛烈な表現で直接お互いに指導者に攻撃を加えた。八月には最後に残った二人の日本共産党代表が北京を離れたが、出発のさい紅衛兵に激しく殴打された」（アメリカ国務省情報調査局年次報告1968年版）。この過程で西沢隆二、安斎庫治、原田長司、大隈鉄二、福田正義ら親中共派が党規約にそむいたかどで除名された。その後「日本労働党」、「日本共産党（左派）」、「日本共産党（マルクス・レーニン主義）」（後の労働者共産党）、「日本共産党（解放戦線）」、「日本労働者党」などを結成した。国民の支持を仰ぎ議会多数を得ての革命路線への転換以後のこれらの党内闘争において、コミンテルン支部時代に掲げていたプロレタリア国際主義理念などを、日本共産党を飛び出した側が総じて掲げていた。しかし、実質的には武装闘争路線への回帰や外国の政権党の指導を受け入れることを路線として掲げていたもので、とりわけ中国からの日本共産党内部への干渉、多数派工作とその破綻と見ることができる。ソ連・中国と距離を置いてから、日本共産党は「共産党イコール既存社会主義国の手先」というコミンテルン以来のイメージとはまったく違った対応を国際問題でとった。1968年のプラハの春を制圧したチェコスロバキア侵攻に際し、日本共産党はソビエト連邦共産党を明確に批判した。1979年12月にソ連がアフガニスタンに軍事介入すると（アフガニスタン紛争）、翌年1月にソ連を批判し軍の撤退を要求した。また中国によるベトナム侵攻（中越戦争）を批判し、カンボジアのポル・ポト政権、北朝鮮指導部（朝鮮労働党）によるとされる大韓航空機爆破事件・ラングーン事件・日本漁船銃撃事件などにも厳しい態度をとった。一方でソ連派が党内に潜伏していたと見られ、ソ連崩壊後、ソ連共産党内部文書の公開が始まると日本共産党は独自調査団を派遣したが、明らかになった事実をもとに野坂参三はソ連内通者として除名された。日本共産党は、こうした自党からの分派は勿論、新左翼の共産同・ブントや革共同中核派、革共同革マル派、革労協、社会主義労働者党（社労党）などの政治団体・運動を1980年頃までは「トロツキスト暴力集団」、それ以降は「ニセ「左翼」暴力集団」と呼んで非難し、政治などの問題で共闘を拒絶し、排斥した（党派闘争参照）。大学では、日本共産党・民青はこれらの党派と厳しく対し、1971年6月19日、琉球大学の男子寮で民青と革マル派が衝突した際、革マル派の町田宗秀が寮の4階から転落して死亡した。こうして、ソ連と中国との激烈な論争で大量の除名や分派を生み出しながら、同党は1960年代半ばごろに「自主独立」路線を確立し、むしろ50年以来傷ついた威信と党勢力を70年代前半にかけて長期的に回復・拡大していった。1967年に長野県塩尻市で初の党員市長（高砂政郎）が誕生した。
1970年7月の第11回大会で、革新統一戦線によって1970年代の遅くない時期に民主連合政府を作るとの政権構想を打ち出した。1972年の第33回衆議院議員総選挙では38名の候補者が当選し、議会第3党・野党第2党に躍進する。また、同年には田代文久が特別委員会の石炭対策委員会委員長に選出され、共産党議員として初の国会委員長が誕生した。一方、党の内部では、1972年には中央委員で青年学生対策部長であった広谷俊二と日本民主青年同盟（民青同盟）幹部であった川上徹を中心とした分派が結成され、その摘発といういわゆる「新日和見主義事件」が発生した。1973年の東京都議会議員選挙では当選者数が日本社会党を上回り、1975年の統一地方選挙では大阪府知事選挙で黒田了一を共産党の単独推薦で再選させた。1973年11月、第12回党大会で綱領を一部改定し、「ソ連を中心とする社会主義陣営」から「ソ連を中心とする」を削除し、「労働者階級の権力、すなわちプロレタリアート独裁の確立」の後半を「プロレタリアート執権の確立」に変更した。更に1976年7月、第13回臨時党大会で綱領から「プロレタリアート執権の確立」自体を削除して「労働者階級の権力」のみとし、また綱領と規約の「マルクス・レーニン主義」を「科学的社会主義」に変更した。また「民主連合政府綱領についての日本共産党の提案」では、民主連合政府では憲法9条を「あくまで厳守する」として「竹やり論」とも言われたが、同時に党としては「将来は、独立・中立の日本をまもるための最小限の自衛措置をとるべき」とした。1974年、公明党の母体である創価学会と、松本清張の仲介で池田大作と宮本顕治で相互不可侵・共存を約した協定を10年間の約束で結んだ（創共協定または共創協定）。しかし、自民党との関係悪化を恐れた公明党の抵抗もあり、協定は翌年の公表とほぼ同時に死文化。1980年、山崎正友による宮本顕治宅盗聴事件が発覚すると、両者の対立は決定的となり、協定の更新は行われなかった。その後、1980年6月、顧問弁護士・山崎正友が『週刊新潮』（平成5年10月21日号）で自らの犯行を告白。東京地方裁判所は2009年1月28日の判決で、山崎が共産党委員長宮本顕治邸盗聴事件を独断で行ったことを認定した。1975年、文藝春秋誌上で立花隆の「日本共産党の研究」が連載開始され、1976年、この連載に「共産党査問リンチ事件」の裁判記録が掲載された。当時委員長であった宮本顕治と副委員長であった袴田里見が被告となったこの裁判の記事は国会でも取り上げられ、大きな話題となった。1976年の第34回総選挙では共産党の議席は17議席にまで落ち込んだ。1976年に「自由と民主主義の宣言」という準綱領文書を採択し、ここでソ連モデルとは違う社会主義像を提起した。これは、当時イタリア共産党など西欧諸国の共産党が採択していたユーロ・コミュニズム路線に倣ったものであり、「ユーロ・ニッポコミュニズム」（欧州（西欧）的・日本的な共産主義）と呼ばれた。また1977年、袴田里見が除名された。一方で、1970年代後半からは一部の党員研究者によるネオ・マルクス主義的な思潮も現れ、党中央との軋轢がはじまる。1979年の第35回総選挙では最高の39議席を得た。1979年10月に林百郎が衆議院懲罰委員長に選出され、共産党議員として初の国会常任委員会委員長が誕生した。その後は自民党や産経新聞を中心とする「自由社会を守れ」キャンペーンやサンケイ新聞事件などの強烈なネガティブキャンペーンの影響で落ち込む。この当時、『小説吉田学校』を執筆した戸川猪佐武が、『小説自民党対共産党』という本を出している。「70年代は自共対決の時代」と持て囃されたこともあった。日本社会党と日本共産党は、日本政治の中では革新陣営に属し、中道の民社党、公明党をはさんで保守の自由民主党に対峙する位置にあった。「55年体制」の成立以来、政権は一貫して自民党の手にあり、社共共闘、あるいは全野党共闘により政権交代を樹立するというのが当初の社共の方針であった。共産党は民主連合政府で社会党との連立を前提としていたが、社会党内部には社共共闘より社公民路線を重視すべきだという意見が有力となった。民公、特に強い反共主義姿勢を持つ民社の側（特に春日一幸）からの、共産排除要求もあった。これに同調したのが、社会党内の構造改革派・社公民路線派の一部が社会党左派に追われる形で独立した社会民主連合であった。共産党が勢力を伸ばすにつれて、総評系労組（特に官公労）など、各種運動団体で社共の主導権争いが激化し、それらの団体を主な支持基盤とした社会党との関係にも悪影響を及ぼした。1979年4月、東京都知事選挙で革新統一候補の元総評議長太田薫が敗れると、社会党は公明党との関係強化（1980年1月にいわゆる〈社公合意〉を締結した）による右傾化を進め社共共闘は瓦解した（社会党側からは「共闘を通じて社会党員・支持者が共産党に流れてゆき、票と議席が減っていったことに不信感を持った」とも言われている）。1980年代には、「自民党と“共産党を除く”全野党の国会対策委員長による会談」（国対政治）が常態化して、共産党の排除が進んだ。
1980年1月、社会党と公明党が日本共産党排除を前提とした政権構想に合意した結果（社公合意）、社会党との連立を前提にしていた民主連合政府構想は実現性が遠のいた。このため1981年、平和・民主主義・革新統一をすすめる全国懇話会（全国革新懇）を結成し、「軍事費を削って福祉にまわせ」「非核の一点で結集を」などと呼びかけ、政党の組み合わせによる「革新共闘」模索ではなく、「思想、信条、支持政党、の違いを超えた国民多数の革新的な運動の結集」により、無党派との共同による新たな革新戦線を全国的に追求するとした。しかしこれは、社会党と共産党との間で揺れ動く革新浮動層を共産党に取り込むための方便と見る見解もあり、亀田得治（元参議院議員）、成瀬昇（元愛知県評議長）、西岡瑠璃子（元参議院議員・歌人）、栗原透（元社会党高知県委員長・高知県議）、矢山有作（元衆議院議員）ら元社会党員も多数参加しているにもかかわらず、具体的な選挙共闘としては愛知県・高知県などを除き余り大きな成果は得られていない。革新懇は全国組織の「全国革新懇」、都道府県や市区町村、学区などの単位で結成されている「地域革新懇」、職場ごとの「職場革新懇」など、様々な単位で結成され、活動しているが、実態は党が名前を変えただけの組織である場合が多く、幅広い結集となっているとは言い難い。なお、共産党が国政選挙で他党や無所属の候補を推薦・支持・支援した例としては、田中美智子、安田純治、陶山圭之輔、喜屋武眞榮、西岡瑠璃子、川田悦子（以上無所属）、島袋宗康、仲本安一、糸数慶子（以上沖縄社会大衆党）らがおり、そのうち田中・安田は当選後、院内会派「日本共産党・革新共同」に入っている。1980年代、日本共産党は「民主連合政府」のスローガンを事実上棚上げし、「非核の政府」という路線にきりかえ、全国の自治体で「非核平和都市宣言」条例の制定運動などを行なった。これは、当時ソ連共産党が全世界的に展開していた「反核運動」と一定程度呼応するものであり、日本共産党とソ連共産党の一定の接近を意味した。だが、「非核の政府」には日本社会党が反対し、国政においては広がりを欠いた。1989年元旦の「赤旗」の宮本顕治議長のインタビューを機に、党は事実上社会主義革命を棚上げし、二段階革命論に基づいて「資本主義のもとでの民主的改革」を強調するようになった。
1989年の東欧革命後の、1990年7月の第19回党大会では、社会主義はまだ生成期のために大国主義や覇権主義や官僚主義などの問題があるとした（社会主義「生成期」論）。1991年8月のクーデター後に発表されたソ連共産党の解散には、「もろ手を上げて歓迎する」という宮本顕治の発言が発表された（8月31日付毎日新聞によるインタビューでの発言）。その発言の翌日に常任幹部会は「大国主義・覇権主義の歴史的巨悪の党の終焉を歓迎する - ソ連共産党の解体にさいして」との声明を発表した。その一方、ソ連・東欧諸国の脱社会主義への動きを「歴史の逆行」とも評しており、その整合性に疑問の声も上がった。また1980年代には中国共産党に反論する形で、「社会主義完全変質論」を否定して「社会主義の復元力」を主張していたこととも矛盾していた。ほぼ時を同じくして、政府与党や社会党（現在の社会民主党）を含む他の野党、マスコミなどにより「体制選択論」「冷戦終結論」「保革対立消滅論」が大々的に宣伝され、党員の所属する労組・団体の弱体化が進み、党・労組・団体の解散と政治・社会運動からの撤退などの要求を突きつけられるなど、その後の選挙では苦戦を強いられた。また、核兵器問題など外交問題をはじめとする諸問題で、ソ連やルーマニアの指導者と共同声明を出したこともあった。特に、「宮本顕治同志とニコラエ・チャウシェスク同志の共同宣言」は、党内外からきびしい批判にさらされることとなった。1994年の第20回党大会では、ソ連は問題もあるが社会主義社会であるとしていた従来の「生成期」論を修正して、「スターリン以後のソ連社会は経済的土台も社会主義とは無縁」で、「社会帝国主義的」とした。日本共産党は、『80年代半ばまではソ連の指導者を「同志」と呼んだり、「レーニンに次ぐ平和の戦士」とたたえたりしていた』と読売新聞は報じている。1970年代後半から生じていたネオ・マルクス主義の思潮と党中央との理論軋轢は、1990年代前半には丸山真男批判の動きも加わって、ネオ・マルクス主義の立場にある一部党員学者の除籍や離党へと帰結した。当時、法政大学教授であった高橋彦博（政治学）は1993年の『左翼知識人の理論責任』の出版を契機に除籍された。1994年には田口富久治（名古屋大教授、政治学）が同年の党大会における丸山真男批判（大会決議にも含まれる）を、きっかけとして、離党している。1993年（平成5年）の第40回衆院選では、保守3新党（日本新党、新生党、新党さきがけ）が大勝した。この結果、日本新党の細川護熙を首班とする非自民の連立政権が発足。その細川内閣が推し進める1990年代前半の「政治改革四法」には強く反対したが、結局成立し小選挙区制が導入された。小選挙区での共産党単独候補の当選はきわめて困難なため、苦境に立たされることも予想されたが、1990年代後半には日本社会党からの離反層を取り込み、また集合離散の続いた他党候補者の濫立も有利に作用し、一時的に党勢が回復した。1996年の第41回総選挙では小選挙区で2議席（京都3区の寺前巌と高知1区の山原健二郎）を獲得するなど26議席を獲得。1998年の参議院選挙では15議席を獲得し、非改選議員とあわせて予算を伴う法案の提出権を初めて獲得した。しかしその後は小選挙区制の定着による二大政党制指向の強まりや総議員定数の削減、日本周辺の国際情勢も相まって国会の議席が後退した。『しんぶん赤旗』の発行部数もピーク時の半分ほどにまで減少した。1997年の第21回党大会で、無党派と共同して21世紀の早い時期に民主連合政府を実現するとした。
第46回衆議院議員総選挙（2012年12月16日投開票）では、与党民主党は支持率低迷が続き野党転落が確実な状況で、自民党は9月に総裁に復帰した安倍晋三の下で経済政策「アベノミクス」や安保政策などの政策を打ち出して政権復帰に望んだ。共産党は民主党のみならず自民・公明両党とも対決の姿勢を強め、TPP交渉参加に反対、歴代政権の原発政策、3党合意で決定された消費税増税法案を特に厳しく批判。同時に護憲、障害者に費用の原則1割負担を求める障害者自立支援法の撤廃などに代表される社会保障の拡充、労働問題の改善、尖閣諸島問題を初めとした領土問題の解決などを強く主張した。また前回の擁立方針を改めて、社民党の照屋寛徳を支援した沖縄2区以外の全選挙区に候補者を立てた。更に、反TTPを訴えたことから、自民党の支持基盤である農協の一部の支援も受けた。選挙の結果、前与党の自民党、公明党と、右派系野党の日本維新の会、みんなの党が議席を伸ばした。共産党は1減の8議席（全て比例区）に留まったが、与党の民主党、国民新党と左派系野党の日本未来の党、社民党が議席大幅減となった中では、相対的な善戦であった。2013年には参院選に向けて、反アベノミクス、反TPP、反原発、反消費税増税、護憲など自民党の政策に真っ向から対決する政策を掲げ「自共対決」とする方針を出す。参院選の前哨戦として注目された都議会議員選挙（2013年6月23日投開票）では前回の8議席から17議席を獲得。選挙前の第1党から激減させた民主党を上回って第3党、野党では第1党となるとともに、議案提出権を4年ぶりに回復した。次いで行われた第23回参議院議員通常選挙（2013年7月21日投開票）では、勢いを維持して反自民の訴えを続ける。また若者を取り込むために解禁直後のネットでの選挙活動や雇用環境対策(ブラック企業批判等)にも力を注いだ。選挙結果は改選3議席から比例5議席、選挙区3議席を獲得。非改選を含めると11議席となり、議案提案権を9年ぶりに回復した。比例代表の得票は2010年選挙の356万票から515万票へと大幅に増加したほか、東京、大阪、京都の3選挙区で民主党や第三極勢力を抑えて当選、12年ぶりに選挙区で議席を獲得した。国政で議席を増加させたのは1998年参議院選挙以来、15年ぶりとなり、党はこの結果を大躍進と肯定的に評価、志位は「自民党と正面から対決して暴走にストップをかける頼りになる政党としておおいに力を発揮していきたい」と述べてた。一部大手紙は共産党の今回の躍進の背景に低投票率や反自民票が共産党に流れたこと、第三極勢力の戦略ミスの影響もあったと論じた。都知事選（2014年2月9日投開票）では宇都宮健児を推薦、元首相の細川護煕も無所属で立候補したため分裂選挙となって次点に終わったが、得票数は細川を上回った。第47回衆議院議員総選挙（2014年12月14日投開票）でも「自共対決」と銘打ち活発に活動。その結果、前回の2倍以上の21議席を獲得、参議院に続き衆議院でも議案提出権を獲得した。比例の得票数は11.37%、票数では600万を超え、小選挙区でも1996年の第41回衆議院議員総選挙以来18年ぶりに議席を獲得した（沖縄1区の赤嶺政賢）。党はこの結果について「第26回党大会で決定した目標を基本的に達成することができた」「全体として、総選挙の結果は、画期的な躍進といえるもの」という発表を行っている。2015年の第18回統一地方選挙の前半戦では、選挙が行われた全ての41県府議会で議席を獲得した。今までは、共産党の議員が存在していなかった栃木、神奈川、静岡、愛知、滋賀、三重、福岡の各県議会にも共産党の議員が誕生した。非改選の6議会も含めて、結党以来初めて、全47都道府県議会で議席を保有することとなった。同時執行の17政令市の市議会選挙でも共産党は選挙前の議席数を上回る136議席を獲得、民主党を抜く改選第三党、野党では第一党となった。後半戦でも勢いは変わらず、東京区議選挙で7議席、一般市議選挙で44議席、町村議選挙で11議席、合計62議席を新たに増やした。これを受けて党は本選挙戦は全体として躍進という結果だったという声明を発表した。2012年から2014年にかけては、民主党、社民党、生活の党など他の左派政党が軒並み不調に陥る中で、ほぼ共産党の一人勝ちの状況が続いた。
2015年夏から秋にかけての平和安全法制の審議では反自民の政党による反対運動を主導し、民主党、維新の党、社民党、生活の党(現・自由党)の4党と連携を深める。同法案の審議を境目に、共産党は従来の「独り勝ち」方針を改め、安保法制廃止の一点での連立政権を樹立するために選挙協力を行うことを提案した。かつての民主連合政府構想における共産党との政策や価値観の共有よりもハードルを下げた提案であり、社民、生活両党は賛意を示したが、身内に保守系議員を抱える民主党は難色を示した。共産党は民主党の反対を受けて、連立政権の案件を凍結、翌年の参院選での野党5党の選挙協力を行なうこととなった。また、2016年2月20日には、社民党の第15回全国大会に志位が来賓として出席。共産党の出席は、前身の社会党時代を含め史上初となった。また、大阪府では、大阪都構想を推進する大阪維新の会と対決するために自民党との共闘（自共共闘）も辞さない姿勢を見せている。2016年の主要選挙には、概ね野党5党（3月に民主、維新両党が合併して民進党となってからは4党）の連携体制で臨んだ。まず衆議院北海道5区補欠選挙（4月24日投開票）では、先に決定していた共産党候補の立候補を取り下げ、民進系の池田真紀を、共産・民進・社民・生活推薦の無所属候補として擁立。自民党公認で公明党らが支援の和田義明との一騎討ちとなり、前評判と較べて健闘したものの約12,000票差・惜敗率90.92%で落選した。一方、同日行われた京都3区の補欠選挙では、この野党共闘を優先する形で候補者の擁立を見送った。ただし民進党公認候補を含め、他の候補の支援・推薦には回らず、自主投票とした。第24回参院選（7月10日投開票）では、参議院一人区での統一候補の擁立作業が進んだ。結果、共産党は発表していた一人区の候補者擁立を取り止め（香川県選挙区を除く）、全員を比例区に回す措置をとった。選挙の結果、東京選挙区で1議席を獲得し、比例の5議席と合わせて6議席を獲得。非改選の8議席と合計して14議席となった。比例票は601万6195（得票率10.74%）となり、参院選としては1998年の第18回通常選挙以来、18年ぶりの10%越えを達成した。参院選直後の東京都知事選挙（7月31日投開票）でも野党統一候補として鳥越俊太郎を擁立、支援したが、選挙の告示直前の出馬（いわゆる「後出しジャンケン」）だったこともあり、準備不足も相まって3位に終わった。衆院補選（10月23日投開票）でも、福岡6区・東京10区ともに一旦は独自候補を擁立していたが、4野党協議の結果これを取り下げ、統一候補の支援に回った。しかし結果は、ともに与党系候補（福岡6区は無所属候補が当選後に自民の追加公認を受ける）に敗れた。この間の活動について、公安調査庁は内外情勢の回顧と展望（平成28年度版）で、日本共産党が平和安全法制関連法案を「戦争法案」などと呼び、国会周辺の抗議活動に、委員長や所属議員を参加させていると報告している。2015年7月の「安倍政権NO！0724首相官邸包囲」、8月の「国会10万人・全国100万人大行動」、9月の「国会正門前行動」などの運動へ参加し盛り上げを図った。共産党による「国民連合政府」構想は、55年前の政府構想と同様であると評し、「共産党が今回の構想の先に見据えるのは,「民主連合政府」による「民主主義革命」を経て「社会主義をめざす権力」 を作り,最終的に「社会主義・共産主義の社会」を実現することである。同党が,こうした綱領路線を堅持する「革命政党」(6 月の幹部会決議)であることに変わりはない。」としている。また、公安調査庁発刊資料である内外情勢の回顧と展望の平成29年度版について、照屋寛徳が、「内外情勢の回顧と展望」六十二頁には、「沖縄県民大会」に「全国から党員や活動家らを動員した」との記述があるが、具体的にどの政党を指しているのか、当該政党の名称を全て列挙した上で、「動員した」と断定する根拠について政府の見解を示されたい。」と質問。安倍晋三首相は、「「沖縄県民大会」に「全国から党員・・・を動員した」と記述された政党は、日本共産党であると承知している」と回答している。東京都議会議員選挙（2017年7月2日投開票）では、37人の公認候補を擁立、4人の候補を推薦、支持（うち1人は東京・生活者ネットワーク所属）して戦った。選挙戦では自公両党のみならず、小池百合子知事が与党として結成した都民ファーストの会との差別化も強調して反小池票を吸収、2議席増の19議席を獲得した。次期総選挙も4野党共闘の方針であったが、民進党では保守系の議員を中心に連携に否定的な議員も多く、9月1日の党代表選では保守系の前原誠司が当選する。しかし以降も保守系議員を中心に民進党からの離党が相次いだ。解散直前の9月25日、小池百合子(東京都知事)が自身に近い議員をメンバーに希望の党を結党すると、前原は28日の常任幹事会の了承を得て、希望の党との合流の交渉を始める。そして衆議院解散当日の9月28日、希望の党への事実上の合流方針が両院議員総会で了承されるに至り、志位は希望の党を「自民党の補完勢力」と非難するとともに、原則全選挙区での擁立方針に戻すことを表明し民進・共産両党の共闘は破綻した。また、自由党も小沢一郎代表が「自公連立政権に対抗する野党勢力の結集」を理由に、希望の党に合流する意思を示し、4党共闘の枠組みから事実上離脱する。一方、9月29日、共産党書記局長の小池晃と社民党幹事長の又市征治が衆院選での選挙協力について協議し、11都府県20選挙区で候補者を一本化することで合意している。その後、政策の不一致などを理由に希望の党との合流を拒否した民進党出身のリベラル系メンバーが中心となって10月2日に「立憲民主党」（枝野幸男代表）が結成され、共産・社民両党は歓迎するコメントを送り、第48回衆議院議員総選挙（10月22日投開票）において3党共闘となった。10月5日、全国に先駆け北海道で、立憲民主・共産・社民の3党の地元組織が共闘に合意。道内の全12選挙区において統一候補を擁立。民進から立憲民主に参加する8人全員が統一候補になり、当該8選挙区では共産が立候補を取り下げる一方、立憲民主の「空白区」である4選挙区は共産が候補者を出すことになる。北海道以外の地域でも立憲民主党、共産党、社民党、希望の党に参加しないことを表明した野党系無所属に候補を一本化し共産党は67選挙区で独自候補を取り下げた。公示ギリギリまで調整が行われ反安倍・反小池の統一候補が249の選挙区で成立した。選挙結果は、立憲民主党と希望の党の新党の間に埋没する形となり、公示前勢力から半減に近い12議席の惨敗に終わる。この結果を受け志位委員長は「『比例は共産』という激励をたくさんいただいた。結果に結びつけることができなかったのは、私たちの力不足だ。捲土重来を期したい」とコメント。また、野党第一党に躍進した立憲民主党について「共闘勢力全体として議席を伸ばすことできたことは大きな喜び」と述べた。