第二部開始から長らく姿を見せなかったが、第300話で再登場する。木ノ葉へ連れ戻しにアジトへ乗り込んできたナルト達と数年ぶりに再会したが、ヤマトを筆頭とする仮の第七班を圧倒し、全身から「千鳥」を出す「千鳥流し」や、大蛇丸と同じ草薙の剣を使いこなしたり、ナルトの体内に封印されている九尾を見つけるほどの瞳術を身につけていたりと、第一部の時より格段に成長して冷静沈着になっている。また、復讐への強い思いは九尾に「自分を上回る禍々しいチャクラの質」と評されるほどでもあった。大蛇丸とはあくまで互いを利用し合っているに過ぎないために敬愛の情など皆無で、薬師カブトからしばしば言葉遣いを注意されていた。また、大蛇丸に師事してからも戦う相手を殺すといったことは避けていた。「自分の命と体を大蛇丸に差し出すことでイタチを葬れるのであれば構わない」と大蛇丸が転生の手段（器）として執着していることも甘受していたが、結果的には病に侵されていた大蛇丸が万全でなく、いよいよ転生の時期かというタイミングで叛旗を翻す。戦いの末に強引に転生の儀式を行った大蛇丸によって肉体を吸収されそうになるが、瞳術で術を跳ね返し、逆に大蛇丸の全てを乗っ取りアジトを後にした。その後はイタチを探索・抹殺するための戦力として、自分と同じく大蛇丸の配下だった鬼灯水月、香燐、重吾の三名を勧誘し、フォーマンセル「蛇」を組織した。早速手がかりである暁のメンバーの捜索を開始し、デイダラとトビに遭遇する。デイダラとは両者満身創痍の状態になるまで戦い打ち負かすが、ヤケを起こした彼の自爆から逃れる際に重傷を負う。傷を癒した後はイタチと再会し、激しい戦いを繰り広げる中で大蛇丸による「天の呪印」からイタチによって開放される形となり、最後は自ら編み出した雷遁「麒麟」を発動するが、イタチの「須佐能乎」により無効化され、絶体絶命の危機を迎える。しかし、イタチが勝利を目前にして力尽きたことにより兄弟対決は終焉を迎える。直後、うちはマダラを名乗る仮面の男により保護され、自分の目にイタチが彼を殺すために「天照」を封印していたことから、イタチにまつわる真実を仮面の男から聞かされて兄の尊さを実感したが、同時に彼を死なせてしまった後悔と共に深い悲しみと憎悪を増長させ、両眼に万華鏡写輪眼を開眼した。「蛇」を脱した後は「鷹」として行動し、イタチやうちは一族のために木ノ葉隠れへの復讐を決意、その中で共に行動している「暁」との取引で八尾の人柱力であるキラービーとの戦闘になり、圧倒的な力を見せる八尾の攻撃により一時的に瀕死の状態となるが、仲間の助けと万華鏡写輪眼に宿った瞳術「天照」により辛くも自身の勝利に終わった。その戦いでの傷を癒した後は「鷹」のメンバーを引き連れて木ノ葉へと向かう。しかし、その途中で仮面の男に遭遇し、自分が捕まえた八尾が偽者だったことを知らされ、更にはペインによって木ノ葉隠れが壊滅状態に陥ったことも知ると新たな火影が復讐の対象であるダンゾウに決まったことや間もなく五影達が緊急会議を開くという事を仮面の男から知らされるとその現場でダンゾウを討ち取るという意思を示してゼツの案内で会議の会場へと向かう。その後は会場となった鉄の国でダンゾウの姿を確認するが、ゼツと仮面の男により自身の侵入を五影達に知られて鉄の国の侍達と交戦し、この戦いでは「相手を殺さない」というやり方でいたかつての自分とは違い、自分に向かってきた侍達を皆殺しにしたために鷹のメンバーは驚きと戸惑いを見せていた。その後、駆けつけた雷影や風影となった我愛羅達五影と激闘を繰り広げ、新たな力である「須佐能乎」を発動し優位に立つものの、激しいチャクラの消費と須佐能乎によるリスクで次第に追い詰められてしまう。しかし、危機一髪の所で仮面の男に助けられ、体力回復のために香燐と共に仮面の男の異空間へ放り込まれる。回復を終えて仮面の男の手引きでダンゾウとの対決に臨むと、うちは一族でも禁術とされている「イザナギ」でいかなる決定打も無効化するダンゾウに苦戦するが、発動時間の制限という弱点を突いて攻撃を当てることに成功し、香燐を人質に取られても躊躇することなく、彼女ごと攻撃を与えて勝利する。その後、動けなくなった香燐を見限って始末しようとした所をサクラの介入で一旦は留まり、直後に隙を見せたサクラをも殺そうとするが、カカシが乱入したことで阻止される。カカシの説得を一蹴すると共にこれを拒絶し、交戦へ突入して万華鏡写輪眼を使い、一瞬で「須佐能乎」を発動させるが、酷使によって視力を殆ど失ってしまい「須佐能乎」も使えなくなってしまったが、カカシを相手に優位に戦い攻めてきたサクラを再び殺そうとする。しかし、ナルトの介入によって失敗し、その後はナルトと一触即発状態に陥ってナルトの抱いている思いを聞くことになり、仮面の男やゼツの迎えにより一旦は退くことになるが、木ノ葉への復讐の前にかつての親友であるナルトと決着を付けることを決めて戦いに備えるために仮面の男にイタチの眼を自身に移植してもらい、「永遠の」万華鏡写輪眼を得る。眼の移植後はトビのアジトにて眼を慣らすために休息していたが、第四次忍界大戦の2日目に自らの監視を担っていた白ゼツを始末し、行動を起こす。その後は「穢土転生」で蘇生されたイタチと偶然再会し、真実を問い質すために追跡してその先で遭遇したカブトの戦いで共闘するが、「穢土転生」停止後は消えゆくイタチから全ての真実を知らされると、木ノ葉への憎悪の感情を強めながらも同時に「イタチがそこまでして里を護ろうとした理由が知りたい」と冷静に考えるようになる。その後、合流した水月と重吾から渡された巻物を見て知りたいことを知る人物に会う方法を実行するために解邪法印を行って復活させた大蛇丸に「誰かに利用されるのではなく、己の道は俺自身で決める」と宣言し、それを受けた大蛇丸の導きで重吾や水月共々木ノ葉隠れの里へ向かった。木ノ葉隠れの里の南賀ノ神社の地下で大蛇丸によって「穢土転生」された火影達と対面し、初代火影である千手柱間に「里とは、忍とは何か」と問うが、柱間より木ノ葉創設期の話を聞かされて里と忍の在り方を知り、その意志を受け継いで自分なりに里を守ろうとしたイタチの思いに触れ、全ての憎しみを受けながらも火の国と木ノ葉の里を守る彼こそが本当の火影だったと悟る。その後、それらを熟考した結果としてイタチの生き様を守る為に里を守るという選択を選び、その遺志を無に変える「月の眼計画」を掲げるマダラへの敵対を決意し、柱間達と共に決戦の場へ赴いてナルト達同期と合流した途端に「俺が火影になる」と宣言した。その後はナルトやサクラとの連携で十尾と戦い、闇を抱える忍界を全てを壊し一から作り直そうと企むが、最終的にはナルトと共にオビトに打ち勝つ。その後、マダラを倒す為にマダラの所に行く決心をし、柱間から全てのチャクラを受け取ってマダラの元へ向かうが、彼の「輪墓・辺獄」により動きを封じられ、奪われた草薙の剣で胸を貫かれて瀕死の重傷を負わされる。その後は自身の精神世界にて六道仙人こと大筒木ハゴロモと出会い、そこで自身が彼の二人の息子の兄の方である大筒木インドラの転生者であることを知る。ハゴロモからの「この戦争の果てに何を望む」という問いに対して「イタチが自身を生かしたことで憎しみを分散させてしまった失敗から学び、本当の一人となり自身が瞳力を駆使して忍界の闇（憎しみ）を全て一人だけで引き受ける火影になる」と答え、マダラを止めるために六道仙人の力を授かって左目に輪廻眼を開眼させた。そして「イザナミ」の無限ループから解放されたカブトの医療忍術と柱間細胞によって見事に生還する。その後、自分と同じ六道の力を得たナルトと共に十尾の人柱力となったマダラや彼を触媒に復活した大筒木カグヤに立ち向かい、最初は苦戦を強いられながらも最終的にはカカシやサクラの協力もあってナルトと共にカグヤを封印することに成功した。だが程無くして、現五影と尾獣を抹殺することで「革命」を図ると言い放ち、「陰」の九喇嘛を除く尾獣を幻術にかけ「地爆天星」で捕縛し、自身の目指す火影として「本当の一人」となるために「自分にとって最も親しい友」のままでいるナルトを抹殺すべく再び「終末の谷」で決闘を行う。その直前にサクラが制止しようとしたが、かつてと同じように彼女の想いを拒絶し、幻術で気絶させた。決闘の最中、互いに無尽蔵に近いチャクラをほぼ全て使い果たすほどの文字通り天地を揺るがす壮絶な一騎討ちの末に、「千鳥」に「炎遁・加具土命」を込めた「建御雷神」とナルトの「陰」の九喇痲の残り全てのチャクラを込めた「九尾螺旋丸」との激突で左手を喪失する重傷を負う。なおも戦意を保っていたが、同様に右手を失いながらも親友として自身を気にかけるナルトの思いを痛感し、心が折れたこともあり自身の敗北を認め、紆余曲折を得て和解した。そこへたどり着いたサクラにはこれまで行った仕打ちに対し謝罪し、自身の憎しみにピリオドを打つ幕切れとなった。終戦後、「無限月読」を解除した功績と第四次忍界大戦終結の功労者となったナルトや六代目火影に就任したカカシの嘆願もあって恩赦が認められた（『疾風伝』では戦争終結後に服役している描写が成された。その後は原作通りに恩赦が認められた）。終戦から1年後には贖罪の旅に出かける様子が描かれており、その時に同伴を志願したサクラに対しては、額を小突くイタチ譲りの愛情表現により、里に留まるよう宥めていた。そしてナルトからかつて自分が残して行った傷を付けられた木ノ葉の額当てを返却され、ナルトが望む本当の勝負をする時まで預かることにし旅に出た。なお、旅立つ前に柱間細胞から造られた義手を装着することを勧められていたが、完成を待たずに旅に出たため、ナルトとは違い隻腕となっている。大筒木トネリによる月落下の際には不在のナルトに代わり里を守るべく密かに舞い戻り、欠片破砕作業をしていたカカシたちを救った。木ノ葉暗部が行っていた薬物売買事件の際には「自分が動かずとも解決するだろう」とナルトたちを信じ直接介入を避けていたが、里から逃げようとしていたキドの部下たちを無力化してそのまま去った（小説『サクラ秘伝』）。ナルトとヒナタの結婚式にも里を出ていたため欠席したが、当日鷹を使って簡潔な祝いの手紙を送った（『疾風伝』最終話）。小説『サスケ真伝・来光編』では主人公を務め、木ノ葉・霧・雲で起こったテロ事件の解決に奔走した。この出来事で「圧倒的な力を持つはずのカグヤが、なぜ大量の白ゼツ軍団を用意しようとしていたのか」という疑問を抱き、贖罪の旅の傍ら独自に調査を始めている。また、事件を通じて自分の「繋がり」の大切さを感じ、それまで帰らなかった木ノ葉隠れに時々戻るようになる。一時期はサクラを伴い旅をしており、その最中に彼女との間に娘・サラダを儲けている。この頃には髪を少し伸ばし前髪で左目を隠している（『暁秘伝』で子供に輪廻写輪眼を見咎められ、不自然にならない程度に隠そうとしたのがきっかけ）他、黒いマントを羽織っている。外伝『七代目火影と緋色の花つ月』では、ナルトを含む五影やサクラにカグヤに関する疑惑を打ち明け、彼らの許可を得て長期に渡り単独で調査を行っていた。そのせいで父への恋しさを募らせたサラダの訪問を受け、親子間のトラブルを抱えながらうちはシンと対峙する事態に発展するものの、「お前がいるから家族は繋がっている」と諭し、共に事件を終息させた。一時帰還し出立する際には寂しがるサラダに対し、かつてサクラにしたように額を小突いていった。