2007年4月8日にAKB48劇場で初日を迎えたチームB 1st Stage「青春ガールズ」で公演デビューしたが、公演2日目に疲労骨折により休演する。同年7月18日発売の4thシングル「BINGO!」で、チームBメンバーとして初の選抜メンバー（柏木由紀、平嶋夏海と同時）になる。2009年1月28日には、同じチームBメンバーの平嶋、多田愛佳（元・HKT48）、仲川遥香（元・JKT48）とともに結成されたユニット「渡り廊下走り隊」（のちの「渡り廊下走り隊7」）としてダブルA面シングル「初恋ダッシュ/青い未来」でデビュー。2009年の第1回AKB48選抜総選挙となる『AKB48 13thシングル 選抜総選挙』で4位となり、メディア選抜に入る。2010年の『AKB48 17thシングル 選抜総選挙』では5位となり、メディア選抜に入りしたが、開票イベントでのスピーチでは涙を流して「今のこの現状には満足していません」とコメントした。2011年5月13日に集英社から1st写真集『まゆゆ』が発売され、5月23日付のオリコン週間本ランキングのBOOK（総合）部門で3位、写真集部門で1位となる。2011年の第3回となる『AKB48 22ndシングル 選抜総選挙』では5位となり、メディア選抜に入る。6月9日の開票イベントでは「5位というのはただの数字なので、私はこの数字には左右されません。これからも自分を信じて、皆さんを信じて自分の決めた道を歩いてきます」とコメントした。また、同期間に投票が実施された「AKB48香港選抜総選挙」では2位となった。選抜総選挙後の6月12日には、台湾・台北市のAKB48オフィシャルショップのオープニングセレモニーに出席した。2012年1月13日からテレビ東京で放送された深夜ドラマ『さばドル』でドラマ初主演。2月29日発売の『さばドル』の主題歌「シンクロときめき」でソニー・ミュージックレコーズからソロデビュー。AKB48では4人目のソロデビューとなる。同年3月にトライ式高等学院（サポート校）を通じて提携先の通信制高校を卒業した。2011年12月13日に開催されたテレビアニメ『AKB0048』声優公開オーディションに合格し、声優選抜になる。翌年の2012年4月26日に『AKB0048』声優選抜メンバー9名による新ユニット「NO NAME」の結成が発表され、同作の主題歌「希望について」および「夢は何度も生まれ変わる」を担当。2012年の『AKB48 27thシングル 選抜総選挙』では2位となり、選抜メンバーになる。6月6日の開票イベントでは「もし来年も総選挙があるならば、私は1位を取りたい」「来年までには必ずセンターになれるような人になりたいと思う」とコメントした。同年8月24日の『AKB48 in TOKYO DOME 〜1830mの夢〜』初日公演において、チームAに異動することが発表される。11月1日にチームAに異動し、11月2日からチームAウェイティング公演のセンターとして新チームでの活動を開始する。また、11月21日発売の3rdシングル「ヒカルものたち」が、オリコン週間シングルランキングで初登場1位となる。2012年12月30日の2年連続で大賞を受賞した『第54回 輝く!日本レコード大賞』出演時には、同年8月に卒業した前田敦子に代わって、前年の大賞受賞曲「フライングゲット」、および大賞受賞曲「真夏のSounds good !」の披露でセンターポジションを務めた。2013年2月20日発売のAKB48の30thシングル「So long !」で、AKB48シングル表題曲において初めてセンターポジションを務める。2013年の『AKB48 32ndシングル 選抜総選挙』では3位となり、選抜メンバーになる。6月8日の開票イベントでは「どのメンバーよりも自分自身をAKB48に捧げてきた自信がある」「第3位という順位は、まだ上を目指していけるということだと思います」「来年の総選挙は、一番最後に名前が呼ばれたらいいなと思っています」とコメントした。2014年2月24日にZepp DiverCityで行われた『AKB48グループ大組閣祭り〜時代は変わる。だけど、僕らは前しか向かねえ!〜』において、チームBへの異動が発表される。それにより4月21日に千秋楽を迎えたチームA「ウェイティング公演」がチームAメンバーとしての最後の劇場公演への出演となり、4月28日のチームBでは再演となる「パジャマドライブ」公演初日から再びチームBメンバーとして劇場公演に出演する。5月21日発売の36thシングル「ラブラドール・レトリバー」において、AKB48シングルにおける自身2度目の単独センターポジションを務めた。2014年6月7日に開票イベントが開催された『AKB48 37thシングル 選抜総選挙』で、当時としては選抜総選挙史上最多となる15万9854票を獲得し、初の選抜総選挙1位となる。そして過去6回開催されたすべての選抜総選挙においてTOP7にランクインし続けている唯一のメンバーとなった。中華人民共和国の新聞『新京報』で、得票した15万9854票のうち約3万5000票余りは同国のファンが投票したと報じられた。8月27日にAKB48シングルにおけて単独センターポジションを務めるのが3度目となる37thシングル「心のプラカード」が発売された。同年9月3日には『The Beauty Week Award 2014 ザ ベスト オブ ビューティー』ロングヘアスタイル部門で受賞し、個人で賞を授与されるのはこれが自身初となる。11月26日発売の38thシングル「希望的リフレイン」では、宮脇咲良とともに初のダブルセンターを務めた。2015年4月14日放送開始のテレビドラマ『戦う!書店ガール』（関西テレビ）では稲森いずみとのダブル主演で、ゴールデン・プライム帯の連続ドラマでの初の主演となり、ソロシングルとして5枚目のリリースとなる「出逢いの続き」がドラマ主題歌となった。6月9日放送の最終回では、初めて本格的なウエディングドレス姿を披露した。AKB48在籍中にメンバーがゴールデン・プライム帯の連続ドラマに主演するのは、前田敦子が2011年に『花ざかりの君たちへ〜イケメン☆パラダイス〜2011』（フジテレビ）で主演して以来2人目となる。2015年の『AKB48 41stシングル 選抜総選挙』では3位、2016年の『AKB48 45thシングル 選抜総選挙』では2位となり、2017年の2位を含めると選抜総選挙で9回連続して選抜メンバーになった。2015年の選抜総選挙開票日までの40日間に密着取材されたドキュメンタリー番組『情熱大陸』が2015年6月14日に放送され、AKB48メンバーとしては前田敦子・大島優子に次ぐ3人目の出演となった。2016年10月26日発売のソロ写真集『知らないうちに』が、11月7日付のオリコン週間本ランキングのBOOK（総合）部門および写真集部門で1位となる。また、2017年5月1日放送開始のテレビドラマ『サヨナラ、えなりくん』（テレビ朝日）では主演を務めた。2017年6月17日に沖縄で行われた『AKB48 49thシングル 選抜総選挙』の開票イベントでのスピーチで、年内でのAKB48からの卒業を発表。10月31日には、地元・埼玉県のさいたまスーパーアリーナで卒業コンサート『渡辺麻友 卒業コンサート〜みんなの夢が叶いますように〜』が開催された。11月22日にAKB48シングルで最後のセンターポジションを務め、最後の参加となる50thシングル「11月のアンクレット」が発売され、このシングルには渡辺の卒業ソング「サヨナラで終わるわけじゃない」がカップリング曲として収録されている。12月20日に卒業コンサートで発表した自身初のソロアルバムが、『Best Regards!』のタイトルで発売された。12月26日には、AKB48メンバーとしてAKB48劇場での最後のステージとなる「渡辺麻友 卒業公演」が行われた。2017年12月31日の『第68回NHK紅白歌合戦』において視聴者投票企画で1位となった「11月のアンクレット」を含む3曲を歌唱し、AKB48メンバーとしての活動を終了した。4thシングル「BINGO!」で初めてシングル表題曲の選抜メンバーとなって以来、「11月のアンクレット」までの47枚のシングルのうち、じゃんけん選抜シングル4枚を除く43のシングル表題曲の選抜メンバーとなった（「シングル選抜楽曲」参照）。また、在籍中にソロで5枚のシングルをリリースしたほか、「渡り廊下走り隊」「渡り廊下走り隊7」名義でリリースされた10枚のシングルと「NO NAME」名義でリリースされた2枚のシングルにも参加している（「作品」節参照）。