ユーゴスラビア王国は周辺の国々が枢軸側に参加したことから枢軸側への参加を余儀なくされていた。しかしそれに反対するドゥシャン・シモヴィッチ (en) 将軍は1941年3月25日から26日にかけて、クーデターを決行した。このクーデターの結果、それまでユーゴスラビアの政治を担ってきたパヴレ公は失脚、若き国王ペータル2世の親政を中心にスロベニア人閣僚も3人入閣することとなった。しかし、このクーデターによりユーゴスラビアが枢軸側からの脱退をしようとしていると判断したドイツ総統アドルフ・ヒトラーはこれに激怒、ユーゴスラビアの占領を命じた。1941年4月6日、ドイツ軍はブルガリア国境よりセルビアへ侵攻、8日にはオーストリア国境よりスロベニアへ侵攻した。ドイツ軍は素早くマリボル、プトゥイ、ツェリェを占領、さらに11日にはイタリア軍が侵攻を開始、リュブリャナが占領された。ユーゴスラビア王国政府は亡命を余儀なくされ、カイロ経由でロンドンへ亡命することとなったが、これにはスロベニア人閣僚も従った。一方、現地に残されたスロベニア地域総督（バン）マルコ・ナトラチェン（sl）は「民族会議」を結成して枢軸国と交渉を行おうとしたが、これはイタリア軍と数日協力をした後に解散させられた。この時、スロベニアにおいて民族闘争を続けていたリュブリャナ市長イヴァン・フリーバル (en) は自殺している。結局、スロベニアはイタリア、ドイツ、ハンガリーによって分割されることとなり、ドイツはアルプス地域を、イタリアはリュブリャナを含むザヴァ川以南を、ハンガリーはムルスカ・ソボタ周囲のプレクムリェ地方をそれぞれ占領した。ドイツ占領地域ではヒトラーのドイツ化命令の元、2つの地域へ分割、カルニオラ (en) 北部は「オーバークライン」(州都クラーゲンフルト)、スティリアの一部は「ウンターシュタイヤーマルク」(州都グラーツ)が設定されたが、学校は閉鎖された上で公共の場でのスロベニア語の使用が禁止、16000人がドイツ、もしくはクロアチアへ強制移住された。ただし、この政策に関してイギリス外務省はポーランドとは状況が違うと声明を発表している。一方でイタリア占領地域ではヴェネツィア・ジュリアに関連する地域をドイツが占領地域を含めた上でイタリア王国領リュブリャナ州として全てのスロベニア人を統合、制限つきの自治を与えるという政策の元、行動していた。その一方でユーゴスラビア王国において少数民族と化していたドイツ系、イタリア系、ハンガリー系の人々はこの占領を熱狂的歓迎ムードで受け入れ、母国の一部になったことを祝福した。スロベニアは分割占領されることとなったがリュブリャナのロジュマン司教はイタリアとの協調路線を取るべく努力を払っていた。しかし、イタリア軍がリュブリャナを占領した1週間後の1941年4月27日、イタリアの占領に反対するキリスト教社会党左派、愛国的自由主義者が集まった青年体育文化組織「ソコル(鷹) (en) 」、共産主義者らが結集、「反帝国主義戦線(Protiimperialistična fronta)」が発足した。特に共産党は1941年6月22日にドイツがソ連に宣戦布告するとソビエト連邦共産党書記長ヨシフ・スターリンの呼びかけに応じてパルチザン活動を開始、スロベニアにおける抵抗活動が本格化することとなった。「反帝国主義戦線」は「解放戦線(OF)(sl)」に名称変更された後、活動綱領を発表したが、パルチザンはスロベニア・ナショナリズムを基本として様々な主義主張を持つ勢力らが連合していくものとされ、教会の自由を保障するなど穏健的な綱領であったが、1941年9月16日に「スロベニア民族解放委員会 (en) 」が設立されるに至り、スロベニア人が居住するすべての地域へ影響を持つこととなった。この中で共産党員たちは革命を起こす事を考えており、解放戦線の中で枢軸国と戦うだけでなく、スロベニアにおける対敵協力者の根絶を主張したが、ロジュマン司教を含む聖職者らを含む人々はこれがスロベニア人同士で内戦に至ることを恐れていたが、これはイタリア軍の指導の下、「白衛団」と「ドモブランツィ(祖国防衛者) (en) 」と呼ばれる武装集団が結成されパルチザンとの戦闘に加わっていたためであった(後に白衛団はドモブランツィに吸収される)。さらにリュブリャナはイタリア軍によって何重もの軍事警戒線が設定されており、これに攻撃を仕掛ける事は危険な行為であった上にアルベ島をはじめとして各地に強制収容所を設置していた。解放戦線は枢軸軍が占領するスロベニア人居住地全体で抵抗活動を開始した。しかし、北アフリカでドイツ軍が敗北したことにより、バルカン半島へ連合軍が上陸を行うという雰囲気が形成されるとユーゴスラビア共産党指導部及び指導者ヨシップ・ブロズ・チトーは反共主義者が強化される可能性が発生したことにより懸念し始めた。特にスロベニアでは共産党スロベニア支部長エドヴァルト・カルデリ (en) らはキリスト教社会党の態度に不安を抱いており、枢軸国への戦いが弱まる恐れを抱いていた。そのため、1943年3月1日、解放戦線は「ドロミテ宣言」を発表して共産主義者が解放戦線における主導権を握った上でキリスト教社会党や自由党に独自の政治活動を認めることを宣言した。1943年9月、イタリアが連合国に休戦を申し入れる事となるが、10月4日、解放戦線はコチェーヴィエで「人民議会(sl)」を開催、クロアチア独立国と化していた沿岸地方をスロベニアへ併合すること、スロベニアは他の諸民族とともに国家連合を形成することを宣言した。その後、チトーが11月23日に開催した「ユーゴスラビア民族解放反ファシスト会議(AVNOJ)」で報告された。「ユーゴスラビア民族解放反ファシスト会議」は臨時政府としての機能を果たす事となったが、これは事実上、チトーらが実権を握っており、会議では国王の帰国の禁止、ユーゴスラビアを連邦国家に編成すること、チトーにユーゴスラビア軍元帥の称号が与えられる事などが決定された。スロベニア代表にはヨシプ・ヴィドマール (en) が就任していたが、共産主義者に主導権を握られている上にヴィドマールは新たに生まれるユーゴスラビア政府がスロベニア人に行政などの分野で自治を認められることを確信していると発言したに過ぎなかった。イタリアが降伏したことにより、イタリア軍の武器や装備が放棄されることとなったが、これはパルチザン側が得ただけではなく、枢軸軍への協力を行った反共民兵組織にも獲ることとなった。このため、ドイツ軍はイタリア軍が占領していた地域を占領するために「ドモブランツィ」を利用したがこれはパルチザンとの内戦を生む事となった。チトーはロンドンに亡命していたユーゴスラビア王国政府と交渉を行い、1944年9月、「チトー＝ジュバシッチ協定 (en) 」に同意、連合国からの援助を得る事となった。このため、スロベニア・パルチザンらはチトー率いるユーゴスラビア軍と連合軍と協力した上でスロベニアを解放、リュブリャナは解放戦線が占領した。ドモブランツィはドイツ軍が撤退したことにより、カリンティアに逃亡したが、その中の女性や子供らを含む数千人はユーゴスラビアへ戻ったところをチトー・パルチザンらによって拘束され、ツェリェ近郊のテハリエ (en) 、コチェーヴィエ近郊のコチェウスカ・レカ(sl)などで処刑されたが、2年たった1945年の時点でもその地域の農民らが「大地が、ため息をついている」と死臭が漂う事を苦情として申し立てるほどのものであった。一方、ドイツ敗戦により再び少数民族となったドイツ系とイタリア系の住民は住んでいた土地を追放され、それぞれオーストリアやイタリア本国へと避難していった。イストリア半島ではイタリア系の住民がパルチザンによって虐殺され、「フォイベ」と呼ばれる洞穴に殺害された住民の遺体が遺棄された。1945年5月時点でスロベニア人150万人のうち、5万1000人が死亡、そのうち戦死が41%の2万1000人、占領者に殺害されたのが3万人と推測されている。