1980年にチームは開幕から3連勝したがその後接戦が多かったものの8連敗を喫した。ディバーグとモンタナは併用されディバーグの方が好成績をあげたがウォルシュは将来性ではモンタナの方に分があると感じていた。この年の第14週ニューオーリンズ・セインツ戦ではシーズン13連敗中だったセインツにハーフタイムで7-35と28点差のリードを許したがモンタナに率いられた攻撃は35-35の同点に追いつき、オーバータイムにレイ・ワーシングの決勝FGが決まり38-35と逆転勝利した。28点差からの逆転勝利は長くNFL史上最多得点差からの逆転劇であった（1993年のプレーオフ、ビルズ対オイラーズで31点差からビルズが勝利を収めた）。この勝利以降モンタナの先発が定着した。この年2年目のWRドワイト・クラークがチームトップの82キャッチ、RBのアール・クーパーが700ヤード以上を走った。1981年、ウォルシュはディフェンスの改善に乗り出し、新人や経験の乏しかった選手を多数起用した。その中にはロニー・ロット、エリック・ライト、カールトン・ウィリアムソン、ドワイト・ヒックスらである。またベテランLBのジャック・レイノルズ、パスラッシャーのフレッド・ディーンを獲得した。これらの補強によってオフェンスとディフェンスがバランスの取れたチームとなったナイナーズは1勝2敗でスタートしたが残りの13試合で12勝をあげて、13勝3敗とチーム史上最高の成績で終えた。ディーン、ロット。ヒックスがこの年プロボウルに選出された。モンタナによるショートパスを中心とした攻撃でボールをコントロールし、クラークはポゼッションレシーバーとして、ソロモンはディープスリートとして両WRはしっかりと役割を果たした。ラン攻撃は弱点で543ヤード走ったリッキー・パットンがチームのラッシングリーダーとなり、アール・クーパーはランよりパスターゲットとして活躍し51キャッチを記録した。プレーオフではディビジョナルプレーオフでニューヨーク・ジャイアンツに38-24で勝利し、NFCチャンピオンシップゲームは1970年代のプレーオフで何度も苦杯をなめた相手であるダラス・カウボーイズとの対戦した。シーズン序盤に両者は対戦しておりナイナーズは6回のターンオーバーを喫して14-45で敗れていた。この試合残り時間4分54秒で21-27とリードされ自陣11ヤードからナイナーズは攻撃権を得た。モンタナは敵陣6ヤードまで攻め込み第3ダウン残り3ヤードの状況で第1ターゲットのソロモンがカバーされていたためエンドゾーンのドワイト・クラークへ向かってパスを投げタッチダウンを決めた。このプレーはザ・キャッチとして知られるようになった。このプレーはスポーツ・イラストレイテッドの表紙を飾ったが2005年秋にはゲータレードのCMに使われた。このプレーの後、わずかに残った試合時間でカウボーイズはダニー・ホワイトからのロングパスをドリュー・ピアソンが受けて走ったが、ナイナーズ陣44ヤードのところでエリック・ライトが彼を止めタッチダウンあるいはFGを阻止した。次のプレーでローレンス・ピラーズがホワイトをサックしファンブルを誘いジム・スタッキーがこれを押さえてナイナーズは勝利した。お互い初出場となったシンシナティ・ベンガルズとの第16回スーパーボウルではハーフタイムまでに20-0とリードし最終的に26-21で勝利した。この試合レイ・ワーシングは4本のFGを成功、12プレーで最後はクーパーへのタッチダウンパスを決める92ヤードのドライブを達成したモンタナがMVPに選ばれたが、第3Q自陣3ヤードまで攻め込まれながら4回の攻撃をしのぎきったディフェンスの活躍も見逃せなかった。こうして2勝14敗のシーズンからわずか2年でチームはスーパーボウルを制覇した。1982年、ストライキで短縮されたシーズン、チームは地元キャンドルスティックパークで1勝もできず3勝6敗でシーズンを終えた。この年のホームでの成績は5敗、アウェイでの成績は3勝1敗であった。NFL史上ホームで未勝利に終わったチームがアウェイで勝ち越したのはこの時のみである。しかしこの後17年間チームは負け越しのない栄光の時代を迎えることとなる。この年モンタナは5試合連続で300ヤード以上のパスを成功させるなど、2613ヤードを投げて9タッチダウンをあげた。1983年、チームはシーズン最後に3連勝して10勝6敗でシーズンを終え地区優勝を果たした。モンタナは3910ヤードを投げて26タッチダウンをあげた。ディビジョナルプレーオフでは敵地でデトロイト・ライオンズと対戦し17-9とリードして第4Qを迎えたが相手に2TDを許し17-23と逆転された。しかしモンタナが残り2分にソロモンへのTDパスを決めて、相手キッカーエディ・マレーの逆転を狙ったFGは失敗し24-23で勝利した。翌週のワシントン・レッドスキンズとのNFCチャンピオンシップゲームでは一時0-21とリードされながら同点に追いついたがマーク・モーズリーに決勝FGを決められて21-24で敗れた。1984年、チームは15勝1敗でシーズンを終えた（これは2007年にニューイングランド・ペイトリオッツがシーズン16戦全勝するまでは1985年のシカゴ・ベアーズ、1998年のミネソタ・バイキングス、2004年のピッツバーグ・スティーラーズなどと共に16試合制になってからNFLシーズンベストの記録であった）。プレーオフではニューヨーク・ジャイアンツを21-10、シカゴ・ベアーズを23-0で破り第19回スーパーボウルに出場した。この試合はシーズン最多タッチダウン記録を作ったダン・マリーノ率いるマイアミ・ドルフィンズとの対戦になったが38-16で勝利した。この年ディフェンスバックのロニー・ロット、エリック・ライト、ドワイト・ヒックス、カールトン・ウィリアムソン4人全員がプロボウルに選出された。1984年シーズン中には14人の選手たちによって"We are the 49ers" というナラダ・マイケル・ウォルデンが作詞・プロデュースしたシングルが発売された。曲にはR&B、ファンク、ポップ・ミュージックの各要素が取り入れられていた。ボーカルにはロジャー・クレイグ、ドワイト・クラーク、ロニー・ロットらが含まれたがモンタナは参加しなかった（ただしモンタナはヒューイ・ルイス&ザ・ニュースが1986年に発売したアルバム「Fore!」ではロット、クラーク、リキ・エリソンと共にバックボーカルとして参加している。）。この曲は地元ラジオ局などでの放送にとどまり1年後に発売されたシカゴ・ベアーズのスーパーボウル・シャッフルのように全米には広まらなかった。1985年にロジャー・クレイグがNFL史上初の同一シーズン1000ヤードラッシュ、1000ヤードレシーブを達成した。チームは10勝6敗でワイルドカードでプレーオフに進出したがニューヨーク・ジャイアンツに3-17で敗れた。この年ジェリー・ライスが加入している。1986年には開幕戦でタンパベイ・バッカニアーズを31-7と破ったが、勝利の代償は大きく、モンタナが背中を痛めて2ヶ月欠場することとなった。ジェフ・ケンプが代わりに先発出場し9月、10月を4勝3敗1分で乗り切った。モンタナが復帰後チームは6勝2敗で同地区のライバル、ロサンゼルス・ラムズを24-14で破る試合もありNFC西地区優勝を飾ったが、ニューヨーク・ジャイアンツとのプレーオフでモンタナはジム・バートにヒットされ前半に退場し、3-49と大敗した。1987年、モンタナの控えQBとして、タンパベイ・バッカニアーズからスティーブ・ヤングを獲得した。ストライキで短縮されたこの年、チームは13勝2敗でNFLトップの成績をあげた。NFLの大部分の選手は3週間ストライキに参加して欠場したが、モンタナはスト破りをして出場した。チームはトータルオフェンス、トータルディフェンスいずれも1位で優勝候補の筆頭にあげられていたがプレーオフ初戦でミネソタ・バイキングスに24-36と敗れて3年連続プレーオフ初戦で姿を消した。1988年、チームは6勝5敗でプレーオフ出場も危ぶまれたがマンデーナイトフットボールでワシントン・レッドスキンズを破るなど10勝6敗でシーズンを終え、プレーオフ初戦ではミネソタ・バイキングスに34-9とリベンジし、敵地ソルジャー・フィールドに乗り込んだ。氷点下8度、体感温度氷点下32度、風速13mの中行われた試合はモンタナとライスの活躍でベアーズを28-3で破った。シンシナティ・ベンガルズとの対戦となった第23回スーパーボウルでは残り時間3分余りからFGを決められて13-16と3点を追うこととなった。続くキックオフでホールディングのペナルティを取られて残り3分8秒で自陣8ヤードからの攻撃となった。ここからモンタナはスーパーボウル史上有名な92ヤードのドライブを最後はジョン・テイラーへのタッチダウンで締めくくり20-16でチームはスーパーボウル3回目の優勝を果たした。10勝6敗の成績から優勝したのはナイナーズが初めてであった。ビル・ウォルシュは第23回スーパーボウルを最後に引退し、1989年からは彼の下でディフェンスコーディネーターを務めたジョージ・シーファートがヘッドコーチとなった。9月24日のフィラデルフィア・イーグルス戦では第4Q途中までに10-21とリードされたが、モンタナが4TDパスを決めて38-28で勝利した。14勝2敗（敗れた2試合の点差合計はわずか5点）でホームフィールドアドバンテージを得たチームはミネソタ・バイキングスを41-13、ロサンゼルス・ラムズを30-3で退け第24回スーパーボウルでデンバー・ブロンコスと対戦した。この試合では、スーパーボウル史上最多得点、最多点差となる55-10で勝利した。スーパーボウルを連覇したチームの中で異なるヘッドコーチの下で優勝した最初のチームとなった。ポストシーズン3試合の得失点差は合計100点に達した。