タイムリーの編集長で、発行人マーティン・グッドマンの親族でもあったスタン・リーに対する悪感情をカービーは捨てきれなかった。タイムリーに雇われていた1940年代、カービーとサイモンが密かにライバル会社ナショナルに寄稿していたことをリーに密告されたと信じていたのである。しかし仕事の選択肢は多くなかったため、DC離脱から数か月後にはアトラスでフリーの仕事を定期的に受け始めた。原稿料が安かったため、カービーは毎日12-14時間にわたって自宅の製図机に向かい、4-5枚の原稿を仕上げていた。この時期アトラスで最初に刊行されたのは『ストレンジ・ワールズ』第1号（1958年12月）の表紙と7ページの掲載作 "I Discovered the Secret of the Flying Saucers" であった。インカーのパートナーとして最初はクリストファー・ルール、後にディック・エアーズと組んだ。ロマンスから戦争、犯罪、西部劇などあらゆるジャンルを股にかけて作品を描いたが、最大の成功を収めたのは、低予算のドライブイン映画よろしく巨大なモンスターが登場する怪奇ファンタジーやSF作品だった。「遊星Xから来た物体」ことグルート、虫の王グロットゥー、竜型の異星生物フィン・ファン・フーンらのモンスターは、『アメイジング・アドベンチャーズ』、『ストレンジ・テールズ』、『テールズ・トゥ・アストニッシュ』、『テールズ・オブ・サスペンス』、『ワールド・オブ・ファンタジー』のような数多くのアンソロジー誌を賑わせた。カービーによって奇怪な外見を与えられた強大で恐るべきクリーチャーは読者の支持を集めた。この時期には他にアーチー・コミックスからも仕事を請け負っており、ジョー・サイモンが作ったスーパーヒーロータイトル『ザ・フライ』 や『ダブル・ライフ・オブ・プライベート・ストロング』の立ち上げに手を貸した。また、古典文学をコミック化する歴史の長いシリーズ『クラシックス・イラストレーテッド』でも数号の作画を手掛けた。カービーが再びスーパーヒーロー・コミックで本領を発揮し始めたのは、マーベル編集長で原作者を兼任するスタン・リーとの共作であった。その皮切りとなったのは『ファンタスティック・フォー』第1号（1961年11月）である。同作はヒーローコミックとしては現実的な描写を行っただけでなく、やがてカービーの限りない想像力が生み出す宇宙スケールの物語によって60年代のサイケデリック文化と共鳴し、コミック界に変革をもたらす歴史的なヒット作となった。。その後10年近くにわたって、カービーはスタン・リーとともにマーベルキャラクターの多くとそのビジュアル・モチーフを作り出し、マーベル社の作風を一手に規定した。リーの指示によって新人アーティストにブレークダウン（コマ割り、ネーム画）を提供することも多かった。アーティストたちはそれに従ってペンシル（下絵）を描きながらマーベルの描き方を身につけていった。作画家ギル・ケインは次のように説明する。ジャックの影響力は誰よりも大きかった。彼が復帰してからマーベルの運命は一転した。… あのころ作り出されたキャラクターのほとんどがジャックの発案だったというだけじゃない。… ジャックの考え方や作画理念がマーベル社全体を貫く哲学となり、さらには会社を飛び出して業界全体にまで広まった。…マーベルはジャックをお手本に据えた。マーベルは新たに雇ったアーティストにABCを仕込んだが、それはつまりジャック・カービーを学ぶということだった。… ジャックは聖典であり、アーティストたちは脇目もくれずに彼を真似なければならなかった。私自身そう言われたし、従わなければならなかった。マーベルはそうやって全員に、各自の主張を抑えて正本となる考え方に合わせるよう教えていた。リーとカービーが共作した中でもハイライトは、ハルク、ソー 、アイアンマン、X-メンのオリジナルメンバー、ドクター・ドゥーム、ウアトゥ・ザ・ウォッチャー、マグニートー、エゴ・ザ・リビングプラネット、インヒューマンズとその秘せられた都市アティラン、コミック初の黒人ヒーローであるブラックパンサーとそのアフロフューチャリスティックな国家ワカンダ などである。カービーはスパイダーマンの初登場作品でも作画を依頼されたが、提出した冒頭6ページは却下された。リーはこう回想している。「彼の描き方はまったく気に入らなかった！ 下手だったわけじゃない。ただ、私が欲しかったキャラクターじゃなかった。ちょっとヒーローらしすぎた」 そこでリーはスティーヴ・ディッコに代役を任せた。このストーリーは『アメイジング・ファンタジー』第15号に掲載されることになり、表紙のペンシルはやはりカービーが担当した。また、リーとカービーは自分たちが作り出したキャラクターを集めてチームタイトル『アベンジャーズ』を立ち上げた。サブマリナー やキャプテン・アメリカのような1940年代のキャラクターも復活させられた。読者欄での呼び名としてリーにより「キング」のニックネームを付けられたのもこのころである。リーとカービーによる最高傑作として頻繁に名を挙げられるのは『ファンタスティック・フォー』第48-50号（1966年3-5月）で展開された「ギャラクタス三部作」である。地球を食い尽くそうとする宇宙巨神ギャラクタスとその先触れシルバーサーファーの到来を描く物語である。同誌第48号は2001年に読者によってマーベル作品オールタイムベスト100作の第24位に選出された。編集者ロバート・グリーンバーガーは同作に寄せた序文で「『ファンタスティック・フォー』は4年目の終わりに差し掛かっていたが、スタン・リーとジャック・カービーにとってはまだまだ肩慣らしのようだった。振り返ってみると、この時期の本作は「マーベル・エイジ」のどの月刊タイトルよりも創造的だった」と述べている。コミック史の研究者レス・ダニエルズは「このサーガを支配している神秘的・形而上的な要素は1960年代の若い読者の好みにぴったり合っていた」と述べており、リーもすぐに同作が大学生から人気を集めたことを知った。カービーはコミックというメディアの限界を押し広げ続け、表紙や中の絵にフォトコラージュを用いたり、現在「カービー・クラックル」と呼ばれているエネルギー・フィールドの描き方を始めとする新手法を編み出すなど、数々の実験を行った。1966年、ジョー・サイモンはキャプテン・アメリカの著作権をマーベルから取り戻そうとして係争を起こした。サイモンは自身がキャプテン・アメリカの唯一の作者だと主張し、自らの名で著作権の延長登録を行おうとした。このときカービーはマーベルから報酬を約束されて、「1941年当時の慣習により著作権は全面的にマーベルに帰属する」と証言した。裁判は和解に終わり、サイモンは著作権の訴えを放棄する代わりに金銭的補償を得た。しかしこのころ、カービーはマーベルでの仕事に不満を募らせていた。伝記作家マーク・エヴァニエはその理由として、リーがメディアで華々しく扱われていたことへの憤りや、創作内容が自由にならないこと、発行人マーティン・グッドマンの背信、プロットやキャラクター原案にも貢献していたにも関わらず作画のクレジットしか与えられないことへの憤懣を挙げた。1966年に『ヘラルド・トリビューン』誌に掲載された有名な記事は、スタン・リーを天才的な原作者、マーベル躍進の立役者と持ち上げる一方、リーに言われるままに働く冴えない作画家としてカービーを描いていた。この記事はカービーを個人的に傷つけた。カービーは『アメイジング・アドベンチャーズ』第2期で連載されていた「インヒューマンズ」のような二線級シリーズや、アンソロジー誌『チャンバー・オブ・ダークネス』のホラーシリーズなどで原作と作画を兼任し始め、その通りに作者クレジットを表示させた。しかし、1968年にグッドマンがマーベル社を身売りすると、カービーにとって状況はさらに悪くなった。エヴァニエによると、新しい経営陣はマーベル社の創作の担い手としてスタン・リーを高く評価する一方、カービーを含めて作画家は代替可能だと考えていた。1970年になって、カービーは法的な報復を禁じるなど不利な条項が盛り込まれた契約書を提示された。経営側は契約内容について交渉に応じなかった。フリーとしてマーベルから年間3万5千ドル（2019年現在の価値は24万ドル）の報酬を受け取っていたカービーだったが、この件をきっかけとして1970年にライバル社DCコミックスに移籍し、編集局長カーマイン・インファンティーノの下に付いた。