ジェフリーとアマデウスの会合場所に居たマギウスの集団「101人評議会」はアマデウスの裏切り行為を指摘し、彼の身体を乗っ取る。同じ頃、ヴァルヴレイヴIIを奪取したカインらは撤退する。それから2か月後、月へ到着したショーコたちは新生ジオール政府で他国との交渉を始めていたが、実務の権利をARUSに握られてしまう。そんな中ハルトたちは、エルエルフの提案で5機のヴァルヴレイヴと共に地球への威力偵察に出発する。地球降下への旅には、ヴァルヴレイヴ制作者のジオール人に会い、マギウスの呪いを断ち切る方法を探るという目的もあった。一行はジオール領へ降下するために宇宙ステーションで降下用シャトルを強奪してフォロリングを使うが、降下中にドルシア軍の攻撃を受け、降下進路上から外れたシャトルはドルシア領内へ着陸してしまった。降下場所の側には、エルエルフがかつて在籍していた「カルルスタイン機関」があった。ジオールへの足を確保するためにドルシアの輸送艦を奪う作戦を立てたエルエルフは、サキとアキラにジャックを利用した潜入作戦を命じる。ドルシア軍の新型機・キルシュバオムがキューマとライゾウを圧倒する戦況の中、ショーコの親友・野火マリエがヴァルヴレイヴIのテストパイロットを務めていたマギウスだったことが判明する。マリエはヴァルヴレイヴIのGUI・ピノから自らの記憶喪失の原因がRUNEを搾取されたためであることを聞かされ、記憶を失う恐怖に苦しみながらも仲間の窮地を救うべくヴァルヴレイヴIで出撃し、自らの記憶と命を引き換えにして作戦を成功させる。マリエの死を目の当たりにして恐怖に竦むハルトだったが、自ら戦うことのできないエルエルフの激情を垣間見たことによって、改めて戦う決意を固めていく。一方、訓練生時代の頃より別人の様に変わってしまったカインに疑念を深めていたハーノインは一人潜入行動を取るが、101人評議会の元へ辿り着き真実の一端を知った事でカインに殺害される。エルエルフたちはドルシア王党派からの援助を受けるべく、現体制が隠し持つ所属不明の潜水艦「ファントム」の破壊任務を請け負うが、そこでは大量の人々がRUNEを搾取されていた。作戦終了後、ファントムの宇宙型が月へ向かっていることを知ったハルトたちは宇宙へ戻ろうとする。その前に強制収容されたジオール人を救うため、一行は彼らが捕われた古都ドルシアナへ潜入。作戦の最中、ハルトは父・時縞ソウイチとの再会に喜ぶが、彼こそがVVV計画の最高責任者であり、咲森学園の生徒全員がヴァルヴレイヴを使った人体実験のモルモットであったという事実を聞かされ、驚愕する。父と思っていた男の常軌を逸した悪行に絶望と怒りを覚え、ハルトはソウイチと完全に決別する。一方、王党派に属していたカインの副官・クリムヒルトとの合流時、自らの想い人であるリーゼロッテ・W・ドルシアの居場所を知ったエルエルフは、捨て身の覚悟で行動を起こし、念願だったリーゼロッテの救出を果たす。しかし脱出の最中、敵の攻撃で一行は危機を迎え、その状況を察したリーゼロッテは自分を愛してくれたエルエルフのためにRUNEを使い果たし、彼らの大気圏離脱と引き換えに命を散らせた。一方、一人地球に残されてしまったサキは、ジャックしていた少年兵から元の体に戻る所をアードライに目撃され、捕縛されてしまう。リーゼロッテの死に衝撃を受けエルエルフは戦意喪失し、それによって作戦行動に精細さを欠きながらも一行はモジュール77へ無事帰還する。ショーコたちは地球降下隊が留守の間に高名なジャーナリストのバーネットを口説き落として自分たちのドキュメンタリー番組を作らせ、各国に呼びかけてドルシアへの非難決議を成功させるが、101人評議会は学生たちへの報復を決定する。新生ジオールが主催する世界各国のサミットの開始直後、アマデウスとカインは捕らえたサキを利用してヴァルヴレイヴのパイロットの正体を全世界に曝した。追い打ちをかけるようにファントム内部でRUNEを吸収されている人々の姿が報道され、アマデウスは自分たちの罪をハルトたちに擦り付ける形で新生ジオール殲滅を宣言する。サミットは一転して魔女狩りへと変わり、ヴァルヴレイヴのパイロットたちのみならず普通の学生たちも危険生物とみなされ、虐殺が始まる。全て仕組まれていたようにドルシアとARUSは手を組み、新生ジオールは世界の敵となってしまう。そのうえ、ARUSから持ちかけられた「ヴァルヴレイヴのパイロットを差し出せば、生き残った学生を脱出させる」という取引により、生徒たちの裏切りが発生する。そしてついにはハルトの異常性、RUNEの消費により失っていた記憶の齟齬からショーコはハルトへの信頼を失い、彼の身柄を差し出してARUSの取引に応じるが、ハルトの身柄を確保した途端にARUSは攻撃を再開する。再び陥った絶体絶命の窮地の中、キューマは自らの意志で仲間たちの盾となり、捕らわれていたハルトとエルエルフを取り戻した後、敵を道連れにして宇宙に散る。モジュールを脱出し一人また一人と仲間たちが息絶えていく中、ショーコは残されたI号機に乗り込むが、そこでピノからヴァルヴレイヴの秘密やハルトがマギウスになって戦う事になった原因を知らされ、後悔と自責の念に押しつぶされて号泣する。一方、月面に取り残されたハルトとエルエルフは、激しい殴り合いの末に互いに抱えていた秘密を暴露するが、それによってハルトは自分が望むこと、エルエルフはリーゼロッテの願いと向き合うことになる。「世界を暴く」という新たな目的を胸に二人は「契約」を超えた「約束」を交わし、そこにエルエルフの真意を察したアードライの助けによって脱出したサキが涙ながらに舞い戻る。仲間たちの元に戻ったハルトは、人間とマギウスの共存のための国を作ると宣言し、パイロットたちを始めとする地球降下組も同意を示す。しかし、ショーコとの溝は互いに芽生えてしまった疑心や立場の違い等から修復不可能だと悟り、ハルトは世界を暴くことだけを告げて彼女と決別する。一方、負傷した兵士を装いドルシア軍に潜入したエルエルフは、ハーノインが残したイヤリングから真実を知ったアードライとイクスアインに合流し、ドルシアとARUSの同盟式典に乗じた作戦が開始する。ヴァルヴレイヴによる総攻撃で敵陣を突破し、ライゾウの命を賭した守りによってモジュール77のアンテナに辿り着いたアキラは、VI号機を用いて放送電波をクラッキングする。その中でエルエルフがアマデウスを襲撃し、ついにマギウスの正体が全世界に暴かれる。その最中、カインは鹵獲したヴァルヴレイヴII号機を改修した新型機「ダーインスレイヴ」に搭乗し、人間を憎み続けるプルーと共に出撃する。ハーノインの仇を討つべくカインに挑んだイクスアインは返り討ちに遭って戦死し、自らの欲望のままに暴走を続けたクーフィアもアードライとの戦闘でその命を散らせた。このままではカインに勝てないと判断したエルエルフは、自分の身体をハルトにジャックさせ、文字通り一心同体となってカインと壮絶な激闘を繰り広げる。RUNEの流出によって記憶が失われ、カインから自分たちが世界における悪であると断言されながらも、ハルトは最後まで諦めず、その力を振り絞ってダーインスレイヴを破壊し、プルーも奪われたカインは爆発と共に死亡する。ヴァルヴレイヴIの中でピノとプルーは再会し、ハルトのジャックから目覚めたエルエルフは全てのRUNEを失ったハルトに対し、自らが「友達」である事を告げ、それを聞いたハルトはいつもの優しい微笑を浮かべた後、安らかな眠りにつく様に息を引き取る。サキのヴァルヴレイヴIVによってモジュール77は奪還され、遂にエルエルフやショーコ、サキたちは、多くの犠牲を経る形で自分たちの「居場所」を取り戻す。モジュール77を巡る決戦は終結したが、それが戦いや世界の混乱の終わりを意味している訳ではなかった。WIREDによりマギウスの真偽不明な情報が拡散され、マギウスに裏から支配されていたドルシアではアードライ等を中核とする王党派の決起で勢力各地で反乱が起き始め、それらを抑える力を持つ権力者の殆ども、混乱に乗じて101人評議会の殲滅を目論むジェフリーの陰謀によって次々と強引に逮捕された。やがて真実を隠しきれなくなった事でパニックが発生し、世界ではマギウスを標的とした無関係の者を多く巻き込んだ血の粛清が行われ、追い詰められた101人評議会の面々も武装勢力によって倒れていった。そして、この年が第三銀河帝国成立の元年となるのだった。それから約200年後、第三銀河帝国に異星人（第53生命体）が潜入し、辿り着いたメモリアルコアには「始まりの騎士」としてかつての戦いで死んでいったハルト達の胸像が建てられていた。その場には、200年前と変わらぬ姿で赤いパイロットスーツに身を包んだショーコの姿があり、彼女は自らに銃口を向けてくる異星人たちに笑顔で対話を持ちかけるのだった。そして、ヴァルヴレイヴIのコクピットには、咲森学園の思い出の数々と、「ニンゲンシンジマスカ？」のメッセージが灯っていた。