ジョン・フォスター・ダレス
青年期
長老派教会の牧師アレン・メイシー・ダレスの息子としてワシントンD.C.で生まれる。父方の祖父ジョン・ウェルシュ・ダレスはインドで牧師をしていた。ダレスは弟アレン・ウェルシュ・ダレスと共にニューヨーク州ウォータータウンの公立学校に入学した。ダレスはプリンストン大学に進学してフィー・ベータ・カッパ会の会員となり、1908年に大学を卒業した。卒業後はジョージ・ワシントン大学大学院に進んだ。ダレスは司法試験に合格して弁護士となり、ニューヨークのサリヴァン・アンド・クロムウエルに加わり国際法を専門とした。同事務所はロックフェラー財団系企業に奉仕した。
第一次世界大戦
第一次世界大戦が勃発するとアメリカ陸軍へ志願したが、弱視のため入隊は拒絶された。入隊できなかったダレスは戦争産業委員会のメンバーとして軍需物資の調達に従事し、後にサリヴァン・アンド・クロムウエルに戻った。1915年に叔父ロバート・ランシングに同行してサリヴァン・アンド・クロムウエルの業務視察のためニカラグア、コスタリカ、パナマを訪問した。しかし、ランシングの目的はドイツ帝国に対抗するためのラテンアメリカ首脳と会談することであり、ダレスは反ドイツのコスタリカ大統領フェデリコ・ティノコを支持し、親ドイツのニカラグア大統領エミリアーノ・バルガスにドイツとの外交関係を解消するように圧力を掛けることを進言した。また、パナマに対しては「対独宣戦布告を行えば、パナマ運河の年間運河手数料の税金を免除する」と提案している。
パリ講和会議にはアメリカ代表団の法律顧問として参加し、ヴェルサイユ条約のうち231条（戦争責任条項）作成にノーマン・デイヴィスと共に携わり、ウッドロー・ウィルソンの指示で戦争補償委員に任命された。また、エレノア・ルーズベルトと共に外交政策協会のメンバーとなり、国際連盟のアメリカ人職員を支援した。ダレスはドイツへの戦後賠償を強硬に求めたが、後にドーズ案の作成に関わった。これによりドイツにアメリカの資本が投下され、イギリス・フランスは賠償金を得てアメリカからの負債を完済した。
世界恐慌
敬虔な長老派信徒だったダレスは、1920年代から1930年代にかけて数多くの宗教会議に出席した。1924年にはハリー・フォスディックの宗教裁判で彼の弁護人を務めた。
1929年に世界恐慌が発生し、ドイツが予定されていた賠償金の支払いを停止した。また、1934年にはダレスが担当していた民間債務の支払いも一方的に停止された。このため、翌1935年にサリヴァン・アンド・クロムウエルとナチス・ドイツとの業務関係を全て解消した。その後は宗教運動に積極的に参加し、金融業務はアレンが引き継いだ。
国際社会での活動
ダレスは著名な共和党員であり、1944年・1948年の共和党大統領候補トマス・E・デューイの親しい友人でもあった。彼は両選挙期間中にデューイの外交政策顧問を務めており、1944年アメリカ合衆国大統領選挙ではパレスチナのユダヤ人国家設立を要求する政策を立案した。1945年にアーサー・ヴァンデンバーグの顧問としてサンフランシスコ会議に参加し、国連憲章前文の作成に携わった。また、1946年・1947年・1950年にアメリカ代表として国際連合総会にも出席した。
ダレスは原子爆弾の使用に強く反対しており、国連の管理下で原子力を制御することを求める声明を起草した。しかし、ベルリン封鎖、朝鮮戦争、ソビエト連邦の原爆開発を通じて共産主義陣営の拡大を危惧し、原子力の国際管理に対する認識も変化していった。彼は共産主義陣営の拡大に対抗するため、民主党の封じ込め政策に対する共和党の代替案として巻き返し政策の策定を主導した。
1949年7月7日、民主党上院議員ロバート・ファーディナンド・ワーグナーの辞職に伴い、補欠選挙が実施されるまでの臨時上院議員に任命される。同年11月8日の補欠選挙で民主党のハーバート・リーマンに敗北し、落選した。1950年には封じ込め政策を批判的に分析した『War or Peace』を出版し、外交担当高官の多くに支持された。彼はハリー・S・トルーマンの外交政策を「封じ込め」が「解放」にすり替えられると論じた。
国務長官顧問
1950年、トルーマン政権のディーン・アチソンの下で国務長官顧問に就任。同年6月20日に、訪韓中のダレスは国務長官顧問として38度線を視察し、25日に朝鮮戦争が始まる。その後アメリカ代表として国連総会に出席し、11月3日の総会最終日には国連決議第377号を提案して採択された（平和のための結集決議）。
1951年、ダレスはサンフランシスコ平和条約で、朝鮮戦争の間の中華民国に対する中立を保つというトルーマンの政策を実行した。韓国大統領の李承晩が1949年からサンフランシスコ平和条約の締結国に参加することを駐韓アメリカ大使ジョン・ジョセフ・ムチオに主張していた。しかし、1951年5月にイギリスが韓国の条約署名に反対すると、7月19日には韓国駐米大使の梁裕燦が「米国草案に対する韓国側意見書」をアメリカに提出し、「波浪島（現蘇岩礁）、竹島は韓国領土である」と主張した。同日の会談で、ダレスは韓国大使へ署名国になれないことを通知した。
ダレスはサンフランシスコ平和条約で取りまとめ役を果たし、同時に日米安全保障条約の締結を導いた。ジョン・ダワーによると、ダレスは締結後に以下のように述べたという。
他のアメリカ人と同様、占領によって改革されたとは言え、約6～7年前まで熾烈な戦争をした相手の日本人を信頼できるか疑っていた。アメリカと交渉する裏で、共産主義国だが同じ黄色人種でアジア人の中華人民共和国と通じているのではないかと疑っていた。他のアジア人の国々に対して日本人が、しばしば持っていた優越感と、「エリート・アングロサクソン・クラブ」の、アメリカやイギリスなどの共産主義国に対抗している西側陣営、に入るという憧れを満たすことを利用して、西側陣営に対する忠誠心をつなぎ止めさせるべきだ。日本を再軍備させ、自分たち西側陣営に組み入れるということと、一方、日本人を信頼し切れないというジレンマを日米安全保障同盟、それは永続的に軍事的に日本をアメリカに従属させるというものを構築することで解決した。
国務長官
ドワイト・D・アイゼンハワーが1953年1月に大統領になった時、彼は国務長官としてダレスを任命した。ダレスは、第一次インドシナ戦争でソ連と中国の武器支援を受けたベトミンと交戦しているフランスに対する支援の必要性を主張したが、これがマッカーシズムの後遺症である「アジア専門家の空白」と相まって、後にベトナム戦争への全面的な介入を招いた。ダレスは、軍事ブロックのNATOやANZUSの結成に尽力した。
アーバーダーン危機では、パフラヴィー朝イラン帝国首相モハンマド・モサッデクがアングロ・イラニアン石油会社(AIOC)を国有化して親ソ政策を行なったが、1953年に弟アレンのCIAと共にMI6協力のもと、アジャックス作戦でモサッデクを失脚させ、親米的なパーレビ国王が権力を回復した。1954年にはSEATO、1955年にはCENTOの結成に尽力した。
朝鮮半島やインドシナ半島での共産勢力の拡大に加えて、「アメリカの裏庭」と称されたグアテマラでも、1953年2月にハコボ・アルベンス・グスマン政権がユナイテッド・フルーツ（UFCO、現チキータ）の土地接収を発表すると、ダレスはPBSUCCESS作戦で政権を転覆させた。これが原因となりグアテマラ内戦が勃発した。ダレスはかつてユナイテッド・フルーツの弁護士を務めており、1953年当時はアレンが取締役員として経営に関わっていた。
1954年には『タイム』のパーソン・オブ・ザ・イヤーに選ばれている。また、『ライフ』のインタビューで「戦争に陥る前に物事を達成する能力は必要な芸術だ」と述べている。1955年6月9日には非同盟運動に対して「中立はますます陳腐化しており、非常に例外的な状況を除いて、不道徳で近視眼的な構想である」と批判した。
1956年にはスエズ運河国有化問題をめぐって、同年に中華人民共和国と国交を結んだことでもダレスの怒りを買っていたエジプト大統領ガマール・アブドゥン＝ナーセルと敵対し、ナーセルは親ソ政策に転換した。8月19日にダレスは日本の重光葵外相とロンドンで会談を行い、重光に対して北方領土の択捉島、国後島の領有権をソ連に対し主張するよう強く要求し、「もし日本が国後、択捉をソ連に帰属せしめたなら、沖縄をアメリカの領土とする」と指摘して日本側の対ソ和平工作に圧力を加えたとされる。11月、英仏軍がエジプトへ侵攻した第二次中東戦争に強く反対したが、ダレスは手術を受けるため入院し、この件に関する重要決定には参加できなかった。一方で、アメリカのエジプトに対する武器供与を停止させた。この決定でソ連は中東に対する影響力を獲得し、政策は裏目に出た。
死去
ダレスは第二次中東戦争勃発時に大腸癌（結腸癌）の手術を受けるため入院していたが、手術後に胃腸穿孔を引き起こした。1958年末には大腸憩室症を発症して再び入院した。翌1959年1月に公務に復帰するが、癌が再発したため2月にウォルター・リード陸軍病院に入院して手術を受けた。退院後は放射線治療を受けながら公務を続けたが、健康悪化のため4月15日に国務長官を辞任した。5月24日にウォルター・リード陸軍病院で死去し、遺体は27日にワシントン大聖堂で葬儀が執り行われた後、アーリントン国立墓地に埋葬された。
家族
母方の祖父ジョン・フォスターは第32代国務長官、ダレスの叔父ロバート・ランシングは第42代国務長官を務めた。弟のアレン・ウェルシュ・ダレスはアイゼンハワー政権のCIA長官、妹のエレノア・ランシング・ダレスは国務省職員として第二次世界大戦後のヨーロッパ復興に従事した。
1912年6月26日、ダレスはジャネット・ポメロイ・エイヴリー（1891-1969）と結婚し、2男1女をもうけた。長男ジョン・W・F・ダレスはテキサス大学オースティン校でブラジル史の教授を務めた。また、娘リリアス・ダレス・ハインシャーは長老派教会の牧師となり、次男エイヴァリー・ダレスはカトリックに改宗し、枢機卿となった。