叡王戦
一般棋戦時代（第2期まで）
本棋戦発足以前、プロ棋士対コンピュータ将棋ソフトウェアの棋戦である将棋電王戦が開催されていたが、2015年の電王戦FINALをもって団体戦としての電王戦は一つの区切りとされた。
電王戦に類する棋戦の存続を希望したドワンゴが日本将棋連盟と協議した結果、まずドワンゴ主催で新たな一般棋戦を立ち上げ、優勝者が、電王トーナメントを勝ちあがったコンピュータ将棋ソフトウェアと、装いを新たにした電王戦で対局する事で合意した。
新棋戦の名称は一般公募から選出され、公募案から主催者が9つに絞り込んだ上で、公式サイトから一般投票を行い、「叡王戦」に決定。優勝者は「叡王」の称号を得る。対局の模様は、約50〜60局がニコニコ生放送で生中継された。
電王戦FINALまではタイトル保持者は出場しなかったが、本棋戦の第1期には糸谷哲郎竜王、郷田真隆王将が出場した。なお、本棋戦とその関連イベントでは、タイトル保持者であっても段位で呼称した。
平成28年度の第2期までは日本将棋連盟のタイトル戦以外の公式棋戦では最上位に位置付けられていた（第2期叡王戦の契約金は1億2500万円。優勝賞金は非公表）。
タイトル戦時代（第3期以降）
2017年5月20日に電王戦の終了と第3期以降は王座戦以来34年ぶりにタイトル戦へ昇格すると発表された。電王戦の終了に伴ってエントリー制から全棋士強制参加に変更され、タイトル保持者の段位呼称も廃止された。主催が新聞社・通信社以外のタイトル戦は史上初。契約金の額による序列は竜王戦、名人戦に次ぐ三位とされている。また、決勝七番勝負においては、過去に例がない変則持ち時間制の導入のほか、タイトル戦としては初の一日制七番勝負・事前振り駒・チェスクロック方式で行われる（叡王戦#決勝七番勝負）。
叡王の永世称号については未定（2017年5月現在）。
第5期より運営費などを募るクラウドファンディングを「CAMPFIRE」にて実施。高額出資者には振り駒役や本選トーナメントの抽選カード引きなど、将棋タイトル戦における重要な役割の体験が提供される。また、ドワンゴとの動画配信協業により、AbemaTVでも同時生放送が開始された。こちらではオリジナル編集として解説・聞き手は登場せず、評価値の表示なしで対局の様子に限定して放送される。
女流・アマチュア代表決定戦
第5期より実施。段位別予選開幕に先立ち、3月下旬に「女流代表決定戦」「アマチュア代表決定戦」を実施し、当期の四段予選から出場する女流棋士（女性奨励会員も含む）およびアマチュアをそれぞれ1名ずつ選出する。
いずれも非公式戦扱いであり、参加者は各棋界のタイトルホルダー等から主催者により選定される。女流王座戦のアマチュア予選などとは違い、公募制ではない。定員4名による1日制トーナメント方式で争われ、優勝者1名が四段予選に出場できる。
各対局のルールは段位別予選と同様。持ち時間は1時間（チェスクロック方式）、切れると秒読み60秒。1回戦を10時・14時より行い、決勝戦を19時より行う。どの対局もニコニコ生放送での映像配信が行われる。
第5期女流代表決定戦には女流6大タイトルホルダー全員（里見香奈女流四冠、西山朋佳女王、渡部愛女流王位）に加え、清水市代女流六段が登場。第5期アマチュア代表決定戦には直近の主要アマ大会優勝者（アマ竜王・アマ名人・アマ王将・赤旗名人）が参加した。
第3期・第4期には代表決定戦が行われず、段位別予選には女流棋界・アマチュア棋界のタイトル保持者から主催者推薦で選ばれた者が出場していた。女流は第3期が加藤桃子女王、第4期が里見香奈女流五冠。アマチュアは第3期が赤旗名人、第4期はアマ名人・朝日アマ名人の二冠保持者（いずれも抽選時点）であった。
段位別予選
全棋士（叡王保持者・後述のシード者除く）・女流棋士1名・アマチュア1名が出場し、各段位別に勝ち残りトーナメントを行う。九段4名・八段3名・七段3名・六段3名・五段2名・四段1名の、合計16名が、本戦へ出場する。 
段位別予選からの参加となる本戦シードから漏れたタイトル保持者・全棋士参加棋戦優勝者で現在のところ本戦出場に一試合多い「逆シード」の扱いになった者はいないが、これが明確なルールに基づいているかは2018年現在明かされていない。
段位別予選の組合せは予選抽選時(第4期は2018年6月4日)の段位によって行われる。なお、女流・アマチュアは四段予選にエントリーされる。持ち時間は1時間（チェスクロック方式）／消費後は秒読み60秒。
第1期～第2期
タイトル戦ではなく、一般棋戦として開催された。
段位別予選
棋士の戦う棋戦としては史上初となる、現役プロ棋士のエントリー制（出場するか否かは棋士の任意）で、予選はかつての天王戦と同様に段位別に勝ち残り式トーナメントを行い本戦出場者を決める、「段位別予選」の方式を採用している。年度途中で引退が確定しエントリー資格のない棋士を除き、第1期は159名中154名、第2期は162名中158名が出場した。
各段位予選からの本戦進出枠は、「九段4名、八〜五段各2名ずつ、四段1名」の基本13枠に、タイトル保持者数を勘案して割り振った追加3枠の、計16枠。したがって年度によって各段位の本戦進出枠は変動する。第1期は「九段6名、八段3名」、第2期は第1期の優勝者（叡王）が本戦シードとなり、予選からの出場枠は「九段5名、八段3名」となった。
各段位の出場枠に応じて分けられたブロックごとに行われる、勝ち残り式トーナメントの勝者が本戦への出場権を得る。段位やブロックの順を問わず、ランダムで数日おきに消化する。ニコニコ生放送で中継される時は、1日につき2局または3局が配信される。持ち時間は各1時間（チェスクロック方式）で、切れたら1手1分未満。
本戦トーナメント
予選勝者（第2期は第1期優勝者（叡王）を含む）16枠の配置を再抽選した後、勝ち残り式トーナメントにより決勝進出者2名を決定する。準決勝までの持ち時間は各1時間（チェスクロック方式）で、切れたら1手1分未満。
決勝三番勝負
決勝進出者2名の三番勝負で優勝者を決定する。持ち時間各5時間（チェスクロック方式）で、切れたら1手1分未満。昼と夕方にそれぞれ1時間ずつの休憩を挟む。
第3期
タイトル戦昇格にともない、ルールの変更が行われた。以下、公式サイト等で2017年5月時点で公表されていた項目のうち、第2期までからの変更点を中心に記載する。
段位別予選
第3期からは他の棋戦同様全ての現役棋士に出場義務が課される。また、四段予選には主催者推薦により女流棋士1名、アマチュア選手1名へ出場権が与えられる。持ち時間は従来通り各1時間（チェスクロック方式、切れたら1手60秒未満）。
本戦トーナメント
第3期の本戦トーナメント出場者は、段位別予選通過者15名（九段5名・八段3名・七段2名・六段2名・五段2名・四段1名）と第2期優勝者（叡王）1名の計16名であった。持ち時間などのルールは現行と同様。
叡王が本戦トーナメントより出場となったため、決勝戦は後述の七番勝負となった。また、準決勝も一番勝負で実施された。
決勝七番勝負
決勝進出者2名により、現行のルールと同様に実施され、勝者がタイトル戦としての叡王となった。
第4期
第3期からの変更点を中心に記載する。
段位別予選
段位判定日が開催年度の4月1日から、主催者による抽選日に変わった。
本戦トーナメント
第4期の本戦トーナメント出場者は、シード者8名（前期ベスト4入り3名・タイトル保持者5名）と段位別予選通過者16名（九段4名・八段3名・七段3名・六段3名・五段2名・四段1名）の計24名に増えた。
挑戦者決定三番勝負
第4期から挑戦者決定戦が三番勝負で行われる。
七番勝負
第3期叡王との七番勝負が行われる。
第5期
第4期からの変更点を中心に記載する。
女流代表決定戦
主催者により選定された女流棋士等4名（選定基準は非公表）がトーナメントで戦い、勝ち抜いた1名に段位別予選四段予選への出場権が与えられる。
アマチュア代表決定戦
主催者により選定されたアマチュア4名（選定基準は非公表）がトーナメントで戦い、勝ち抜いた1名に段位別予選四段予選への出場権が与えられる。
段位別予選
段位判定日が主催者による抽選日から、開催年度の4月1日に戻った。
ネット配信
主催がドワンゴのため、第4期まではニコニコ生放送が独占でネット配信を行っていた。メインコンテンツとなる対局のほか、段位予選組み合わせ発表会、本戦トーナメント抽選会、番勝負開催地発表会及び振り駒式、番勝負前夜祭（第3期のみ）、そして叡王就位式の配信が行われている。
その対局の配信であるが、予選は八段以下の一部と九段予選の全局、本戦以降は全局が生中継対象となる。ただし八段以下の予選でも、絶対的需要のある藤井聡太の対局が含まれる日と、決定戦終局後に本戦進出者へのインタビューが行われる本戦進出者決定戦が含まれる日は、全局生中継対象である。また、日本将棋連盟公式の棋譜中継アプリでも配信されている（生中継の対象とならなかった対局でも配信されることがある）。
2018年8月からは、生中継が行われなかった対局の中から数局をピックアップ解説したり、または本戦の振り返り解説をするといった内容の「叡王戦パラダイス」も月1回配信される。MCは観戦記者の内田晶・君島俊介。
第5期からはAbemaTV 将棋チャンネルでも配信が行われる。
駒
通常のプロ（棋士・女流棋士）公式戦では盛上駒が使用されている。しかし、叡王戦では段位別予選から七番勝負に至るほぼ全ての対局で一字駒（彫埋駒）が使用されている。一字駒は文字が大きく見やすいのと、彫埋駒はライトの照明による反射が少なく、盤面の撮影に最適であるため、テレビ棋戦（2018年現在は、NHK杯、銀河戦、女流王将戦の3棋戦）では古くから使用されているが、それ以外のプロ公式戦で一字駒が使用されるのは叡王戦が初の事例である。
棋譜
棋譜の配信は、公式サイトにて段位別予選・本戦・番勝負の全局で行われている。
棋譜表示にFlashではなく、HTML5が採用された初のタイトル戦である。このため、※ Internet Explorer10以下のブラウザをご利用の方は、ご覧になることができません。と記されている。ただし、叡王戦中継サイト (決勝七番勝負)ではFlashが用いられる。