Evasion of encapsulation by parasitoid correlated with the extent of host hemocyte pathology

The egg and larval stages of the generalist endoparasitoid Campoletis sonorensis Carlson (Hymenoptera: Ichneumonidae), which normally avoid the hemocytic reaction of many Lepidopteran host species, are encapsulated in 40% of Spodoptera frugiperda J. E. Smith (Lepidoptera: Noctuidae) larvae. The effect of parasitism on inhibiting the spreading ability of S. frugiperda plasmatocytes in vitro is more pronounced in susceptible larvae which fail to encapsulate the parasitoid than in resistant ones permitting parasitoid development. This suggests that induction of plasmatocyte pathology is relevant to the successful evasion of encapsulation by the parasitoid. Some granular cells disappear from the hemolymph of the parasitized resistant larvae, which implicates their involvement in the encapsulation reaction. Calyx fluid of C. sonorensis injected into host larvae produced effects on host hemocytes identical to natural parasitism. Several mechanism may cooperate to protect the parasitoid from encapsulation. The pathological reactions by the host plasmatocytes is one main manifestation of the ‘immunosuppressive’ parasitoid effect. Results are discussed in regard to the known effects of C. sonorensis on Heliothis virescens Fabricius (Lepidoptera: Noctuidae) larval hemocytes which are totally unable to respond with a successful cellular defense reaction. Resume Evitation d'encapsulation par le parasitoide correlee avec le degre de pathologie hemocytaire de l'hote L'ichneumonide Campoletis sonorensis Carlson, endoparasitoide larvaire, se developpe dans de nombreuses especes de Lepidopteres. Son statut de generaliste est du, notamment, a son aptitude a dejouer les defenses immunitaires de ses hotes, c.a.d. la formation d'une capsule d'hemocytes autour de l'œuf ou de la larve parasite. Cependant, chez le noctuide Spodoptem frugiperda J.E. Smith, C. sonorensis est encapsule dans 40% des larves qu'il parasite. Nous avons etudie la population hemocytaire de deux categories de larves de S. frugiperda, celles qualifiees de ‘resislantes’ a C. sonorensis, et qui arretent son developpement, ct celles ‘susceptibles’ ou le parasitoide echappe a l'encapsulation. Cinq types d'hemocytes ont ete identifies: les prohemocytes (PR), les spherulocytes (SP), les granulocytes (GR), les plasmatocytes (PL) et les oenocytoides (OE). Chez les hotes susceptibles et resislants, le parasite provoque une baisse identique de la concentration totale des hemocytes dans l'hemolymphe (THC). Par contre, les PLs sont davantage affectes chez les hotes susceptibles que chez ceux resistants au parasitoide. Les resultats montrent que, chez les hotes susceptibles, 1) le nombre des PLs dans l'hemolymphe est davantage diminue, et 2) leur aptitude d'adherence in vitro est davantage inhibee. Il existe donc une correlation positive entre le degre de pathologies qui affectent les PLs de l'hote et l'incapacite de celui-ci a encapsuler le parasitoide. Ceci tend a demontrer le role-cle des PLs dans la reaction immunitaire d'encapsulation chez S. frugiperda, comme chez de nombreux insectes. De plus, ce resultat renforce l'hypothese selon laquelle C. sonorensis eviterait l'encapsulation en agissant sur les hemocytes de l'hote, et plus particulierement sur les PLs. Inversement aux PLs, les GRs sont moins abondants dans l'hemolymphe des hotes qui encapsulent C. sonorensis. Les GRs pourraient donc participer a la formation de la capsule hemocytaire. Il est possible que plusieurs facteurs contribuent a proteger C. sonorensis de l'encapsulation. Neanmoins, les pathologies affectant les hemocytes des hotes parasites sont probablement une manifestation majeure de l'effet immunosuppresseur du parasitoide. Les effets de C. sonorensis sur les hemocytes des larves parasitees peuvent etre reproduits chez des larves saines, en leur injeclant de ‘venin’ extrait des glandes du calyx des femelles parasitoides. Ces secretions provenant de la glande du calyx, et normalement injectees dans l'hote lors de l'oviposition, sont probablement responsable, au moins en partie, de l'effet immunosuppresseur du parasitoide. Ces resultats peuvent etre compares a ceux obtenus chez l'hote Heliothis virescens Fabricius (lepidoptere, noctuide) qui n'encapsule jamais C. sonorensis. Bien que le parasitoide provoque les memes effets pathologiques sur les hemocytes des hotcs de S. frugiperda et d'H. virescens, on constate que l'effet apparait quelques heures apres l'oviposition chez H. virescens, contre 48 heures post-oviposition chez S. frugiperda. Ce delai pourrait contribuer a la resistance immunitaire de certaines larves de S. frugiperda, ‘resistantes’, a C. sonorensis.