Temporal Variation in Infection Prevalence by the Amphibian Chytrid Fungus in Three Species of Frogs at La Selva, Costa Rica

The emerging infectious disease chytridiomycosis, caused by the amphibian chytrid fungus, Batrachochytrium dendrobatidis (Bd), is implicated in widespread population declines, extirpations, and extinctions of amphibians throughout the world. In the Neotropics, most amphibian declines have occurred in cool mid- to high-elevation sites (> 400 m asl), and it is hypothesized that high temperatures limit the growth of Bd in lowland tropical sites, despite few data available on the distribution of Bd in lowland forests. Here, we report the results of a 12-mo pathogen surveillance program for three common species of frogs at a warm lowland site in northeastern Costa Rica. We combine standard non-invasive skin swabbing techniques with a quantitative polymerase chain reaction assay to analyze the infection prevalence and Bd load across a 1-yr period. Our data indicate an overall Bd infection rate of 6.1 percent, but prevalence varies from < 5 percent in warmer months to a peak of 34.7 percent in the coolest months of the year. Despite very little seasonal variation in temperature (< 4°C), our data indicate strong seasonal variation in the prevalence of Bd, with highest prevalence of infection in months with coolest air temperatures. While it has been suggested that Bd is primarily a riparian fungus, we find no difference in prevalence of infection among our species despite considerable differences in affiliation of these species with water. Our study provides further evidence that infection by Bd is regulated by temperature and shows that warm temperatures in lowland forests may restrict, but not prevent, infection by Bd. Resumen La enfermedad infecciosa emergente quitridiomycosis, causada por el hongo quitridio, Batrachochytrium dendrobatidis, esta implicada en disminuciones poblacionales, extirpaciones, y extinciones de especies de anfibios en varias partes del mundo. En los neotropicos, la mayoria de las disminuciones han ocurrido a medianas o altas elevaciones (> 400 m msnm). Se supone que temperaturas elevadas limitan el crecimiento en llanuras tropicales, aunque disponemos de poca informacion sobre la distribucion de Bd en partes bajas. Aqui reportamos los resultados de un programa de monitoreo de 12 meses para cuantificar la infeccion por Bd en 3 especies comunes de ranas de la Estacion Biologica La Selva, en el noreste de Costa Rica. Usamos los metodos de frotado de piel de ranas con reaccion en cadena de la polimerasa cuantitativa (qPCR) para cuantificar la prevalencia e intensidad de infeccion por Bd. Nuestros datos indican una prevalencia de infeccion de 6.1%, con valores de prevalencia <5% en los meses mas calidos y valores de hasta 34.7% en los meses maas frios. A pesar de la escasa variacion estacional en temperatura del aire (< 4°C), nuestros datos indican variacion importante a lo largo del ano, con prevalencia mas alta en meses con temperaturas mas frias. Aunque muchos estudios han sugerido que Bd es un hongo acuatico, no encontramos evidencia de variacion en prevalencia entre las 3 especias estudiadas, a pesar de diferencias en el uso de habitats acuaticos. Nuestro estudio muestra que la temperatura regula la infeccion por Bd, e indica que las temperaturas en llanos tropicales reducen, pero no previenen, la infeccion por Bd.