title: Developmental genes, proneuropeptides and peptide hormones in mollusca
Creators: name: De Oliveira, André Luiz
Publisher: name: :none
Year: 2018

description: Als eine der vielfältigsten Gruppen wirbelloser Tiere, mit bemerkenswerten Unterschieden in Morphologie, Lebenszyklen und Verhaltensmustern, stellen Mollusken leistungsfähige Modelle für die Neuro- und Entwicklungsbiologie dar. Neuere phylogenomische Studien zeigen eine tiefe dichotome Spaltung, die Mollusca in zwei Schwestergruppen aufteilt: die Aculifera (schalenlose Aplacophora und achtschalige Polyplaphophora) und Conchifera (die verbleibenden, primär einschaligen Mollusken). Genom- und Transkriptom-basierte Studien konzentrierten sich bisher auf die drei Klassen Gastropoda, Bivalvia und Cephalopoda. Die verbleibenden Taxa Polyplacophora, Neomeniomorpha (= Solenogastres), Chaetodermomorpha (= Caudofoveata), Monoplacophora und Scaphopoda sind auf molekularer Ebene weit weniger detailliert untersucht. Diese Dissertation verwendet in-house „next generation“ Transkriptom- und Genomsequenzanalysen, in Kombination mit öffentlich verfügbaren Sequenzdaten, um Teile der molekularen Ausstattung all rezenten Molluskenklassen sowie ihrer mutmaßlichen Lophotrochozoen-Verwandten zu rekonstruieren. Sequenzdatenbanken wurden hinsichtlich des Vorhandenseins von wichtigen Entwicklungsgenen (zum Beispiel Hox, ParaHox) und Peptidsignalmolekülen (zum Beispiel Neuropeptide und Hormone) untersucht. Aus der Studie der Entwicklungsgene konnte das Hox- und ParaHox-Komplement des letzten gemeinsamen Vorfahrens der Mollusca abgeleitet werden. Es enthielt 11 Hox- und drei ParaHox-Gene, eine Situation, die in dem letzten gemeinsamen Vorfahren der Aculifera und Conchifera erhalten blieb und ebenfalls für den letzten gemeinsamen Vorfahren der Lophotrochozoa angenommen wird. Zusätzlich werden taxon-spezifische Signaturen von Hox5 in Mollusken und Gsx innerhalb der Lophotrochozoen dargestellt sowie die Charakterisierung anderer bekannter wichtiger Entwicklungsgenfamilien präsentiert (zum Beispiel Hedgehog, Wnt). In Bezug auf die Neuropeptid- und Peptidhormon-Studie wird ein detaillierter Überblick über das Proneuropeptid- und Peptidhormon-Arsenal der Mollusken gegeben. Die Ergebnisse erweitern das Vorhandensein etlicher Peptidfamilien innerhalb der Lophotrochozoa (zum Beispiel Prokineticin, Insulin-verwandte Peptide, Prohormone-4, LFRFamide) und liefern Hinweise auf einen frühen Ursprung anderer (z. B. GNXQN / Prohormone-2). Darüber hinaus wird das Vorhandensein des Orthologs des Wnt-Antagonisten dickkopf1/2/4 in Lophotrochozoen und Nematoden aufgedeckt. Phylogenetische Analysen legen nahe, dass die Egg-laying-hormone-Familie ein DH44-Homolog ist, das auf Gastropoden beschränkt ist. Schließlich zeigen die Daten, dass zahlreiche Peptide viel früher als bisher angenommen entstanden sind und dass wichtige Signalelemente unter den rezenten Mollusken weitgehend konserviert sind. Eine in dieser Arbeit erstmalig präsentierte detaillierte Rekonstruktion der evolutionären Geschichte des Häutungs-Signalweges der Euarthropoda zeigt, dass die für die Häutung verantwortlichen Schlüsselelkomponenten tiefe Ursprünge innerhalb der Metazoen aufweisen und ebenfalls unter nicht-Ecdysozoen weit verbreitet sind. Dies schliesst auch die, Mollusken mit ein. Das Eclosionshormon sowie Bursicon entstanden vor der Aufspaltung der Bilateria und Cnidaria, wohingegen das „Crustacean cardioactive Peptid“ auf den Ursprung der Bilateria zurückführt. Die Identifizierung des Eclosionshormons, „Crustacean cardioactive Peptid“ und von Bursicon bei Onychophora sowie von Eclosionhormon und der „Crustacean cardioactive Peptid“ bei den Tardigrada deuten stark auf ein Szenario hin, in dem der gesamte Signalweg bereits im letzten gemeinsamen Vorfahren der Panarthropoda funktionell war. Das Auffinden eines „trunk-like Peptids“ in der Rippenqualle Mnemiopsis, dass eng verwandt mit dem Arthropoden-spezifischen „prothoracicotropic Hormon“ ist (ein Neurohormon, das die Häutungskaskade der Insekten auslöst), ist hierbei im Lichte einer vorgeschlagenen unabhängigen Evolution der Nervensysteme bei Ctenophora und Cnidaria/Bilateria von besonderem Interesse.
description: As one of the most diverse groups of invertebrate animals, with remarkable differences in their life cycles, developmental biology, body plans, and behavioural traits, mollusks represent powerful models for neurobiological and developmental studies. Significant progress has been made with respect to molluscan phylogeny, and recent phylogenomic studies show a deep dichotomous split dividing Mollusca into two lineages: the Aculifera (shell-less Aplacophora and eight-shelled Polyplacophora), and Conchifera (the remaining uni-shelled mollusks) Molecular studies within Mollusca are focused on the three most species-rich class-level taxa: Gastropoda, Bivalvia, and Cephalopoda. The remaining taxa, Polyplacophora, Neomeniomorpha (=Solenogastres), Chaetodermomorpha (=Caudofoveata), Monoplacophora and Scaphopoda, have been investigated to a much lesser extent. This PhD thesis uses in-house next-generation transcriptome and genome sequence data, combined with publicly available resources, to access the molecular landscape of representatives of all extant conchiferan and aculiferan class-level taxa and their putative lophotrochozoan allies. Sequence databases were screened for the presence of important developmental genes (e.g. Hox, ParaHox), and peptide signalling molecules (e.g. neuropeptides and hormones). From the study focused on developmental genes, the Hox and ParaHox complement of the last common ancestor (LCA) of Mollusca could be inferred. It contained 11 Hox and three ParaHox genes, a situation that was retained in the LCA of Aculifera and Conchifera, and is in agreement with estimations of the complement in the lophotrochozoan LCA. Additionally, lineage-specific signatures in the molluscan Hox5 and lophotrochozoan Gsx gene are presented, as well as the characterisation of other known important developmental gene families (e.g. Hedgehog, Wnt). Regarding the neuropeptide and peptide hormone survey, a detailed overview of the molluscan proneuropeptide and peptide hormone toolkit is presented. The results expand the distribution of several peptide families within Lophotrochozoa (e.g., prokineticin, insulin-related peptides, prohormone-4, LFRFamide), and provide evidence for an early origin of others (e.g., GNXQN/prohormone-2). Furthermore, the presence of the Wnt antagonist dickkopf1/2/4 ortholog in lophotrochozoans and nematodes is revealed. Phylogenetic analyses suggest that the egg-laying hormone family is a DH44 homolog restricted to gastropods. Finally, the data show that numerous peptides evolved much earlier than previously assumed and that key signalling elements are extensively conserved among extant mollusks. By reconstructing the phylogenetic history of the Euarthropoda ecdysis signalling pathway, this work shows that the key elements responsible for moulting have ancient origins at the deep nodes in the metazoan tree and are widespread among non-moulting animals, including all extant class-level taxa of Mollusca. Eclosion hormone and bursicon originated prior to the cnidarian-bilaterian split, whereas the crustacean cardioactive peptide traces back to the stem of Bilateria. The identification of the eclosion hormone, bursicon and crustacean cardioactive peptide in Onychophora, and eclosion hormone and crustacean cardioactive peptide in Tardigrada, strongly suggest a scenario in which the entire pathway was already functional in the last common ancestor of Panarthropoda. The finding of a trunk-like peptide in the comb jelly Mnemiopsis closely related to the arthropod prothoracicotropic hormone, a neurohormone that triggers the ecdysis behavioural cascade in insects, is of particular interest in the light of a proposed independent evolution of ctenophore and cnidarian-bilaterian nervous systems.