Investigations on maize kernel development and the relevance of endogenous hypoxia
Creators: name: Langer, Matthias
Publisher: name: Hannover : Institutionelles Repositorium der Leibniz Universität Hannover
Year: 2024
Subjects: subject: maize
subject: teosinte
subject: hypoxia
subject: MRI
subject: X-ray µ-CT
subject: FTIR
subject: metabolic profiling
subject: RNA sequencing
subject: Mais
subject: Teosinte
subject: Hypoxie
subject: MRT
subject: Röntgen-µ-CT
subject: Metabolitanalyse
subject: RNA-Sequenzierung
subject: Dewey Decimal Classification::500 | Naturwissenschaften::580 | Pflanzen (Botanik)

description: Maize kernels are the largest cereal grains and their endosperm is severely oxygen deficient during grain filling. The causes, dynamics, and mechanisms of acclimation to hypoxia are minimally understood. We here demonstrate that hypoxia develops in the small, growing endosperm, but not the nucellus, and becomes the standard state in modern maize (B73, popcorn, sweet corn), mutants (sweet4c, glossy6, waxy), and non-domesticated wild relatives (Teosinte and Tripsacum species). By applying magnetic resonance imaging, X-ray micro-computed tomography, and infrared microspectroscopy, we uncovered an interconnected void space at the chalazal pericarp, diffusion barriers, and steep gradients in tissue hydration as the major determinants of oxygen supply to the endosperm. Upon perturbation of oxygen supply, reciprocal shifts in gene expression occur with key elements controlling mitochondrial functions (23.6 kDa HSP, VDAC2) and multiple signalling pathways (core hypoxia genes, cyclic nucleotide metabolism, ethylene synthesis). Metabolite profiling revealed oxygen-dependent shifts in mitochondrial pathways ascorbate metabolism, starch synthesis, and auxin degradation. The basal endosperm and its transfer function is not constrained by hypoxia. Long-term elevation of exogenous oxygen supply during main filling stage caused a more rapid rate of kernel development. Overexpression of phytoglobins did not cause consistent and marked changes in major traits of mature kernels and demonstrated that this kind of modulation of phytoglobins is not a suitable strategy to increase yield. Altogether, evidence here supports a mechanistic framework for the establishment of, and acclimation to hypoxia in the maize endosperm. Moreover, the successful establishment of a method to map sucrose in maize in a high spatial resolution provides us with further opportunities to improve our understanding of processes underlying assimilate allocation inside the kernel.
description: Maiskörner sind die größten Getreidekörner, und ihr Endosperm weist während der Kornfüllung einen starken Sauerstoffmangel auf. Die Ursachen, Dynamiken und Mechanismen der Akklimatisierung an die Hypoxie sind nur ansatzweise bekannt. Wir zeigen hier, dass sich Hypoxie im kleinen, wachsenden Endosperm, nicht jedoch im Nucellus entsteht und bei modernen Maisformen (B73, Popcorn, Zuckermais), Maismutanten (sweet4c, glossy6, waxy) und nicht domestizierten wilden Verwandten (Teosinte- und Tripsacum-Arten) zum Standardzustand wird. Mit Hilfe der Magnetresonanztomographie, der Röntgen-Mikro-Computertomographie und der Infrarot-Mikrospektroskopie wurden in dieser Arbeit ein zusammenhängender Hohlraum im Chalazal-Perikarp, Diffusionsbarrieren und steile Gradienten in der Gewebehydratation als die wichtigsten Determinanten der Sauerstoffversorgung des Endosperms aufgedeckt. Bei einer Störung der Sauerstoffversorgung traten reziproke Verschiebungen in der Genexpression von Schlüsselelementen auf, die mitochondriale Funktionen (23,6 kDa HSP, VDAC2) und mehrere Signalwege (Kern-Hypoxie-Gene, zyklischer Nukleotidstoffwechsel, Ethylensynthese) kontrollieren. Die Untersuchung des Stoffwechsels ergab sauerstoffabhängige Verschiebungen in mitochondrialen Stoffwechselwegen, im Ascorbatstoffwechsel, in der Stärkesynthese und im Auxinabbau. Das basale Endosperm und seine Transportfunktion werden durch Hypoxie nicht beeinträchtigt. Eine langfristige Erhöhung der exogenen Sauerstoffzufuhr während der Hauptfüllphase führte zu einer schnelleren Entwicklung des Maiskorns. Die Überexpression von Phytoglobinen führte nicht zu konsistenten und deutlichen Veränderungen wichtiger Korneigenschaften und zeigte, dass die Modulation von Phytoglobinen keine geeignete Strategie zur Ertragssteigerung darstellt. Insgesamt unterstützen die erzielten Erkenntnisse einen mechanistischen Rahmen für die Entstehung und Anpassung an Hypoxie im Maiskornendosperm. Darüber hinaus bietet die erfolgreiche Etablierung einer Methode zur Kartierung von Saccharose in Mais mit einer hohen räumlichen Auflösung weitere Möglichkeiten, unser Verständnis zu Prozessen zu verbessern, die der Assimilatverteilung im Maiskorn zugrunde liegen.