title: Functional and evolutionary ecology of the giant ciliate Zoothamnium niveum thiotrophic mutualism
Creators: name: Espada Hinojosa, Salvador
Publisher: name: :none
Year: 2024

description: Wesentlich für das Verständnis mutualistischer Symbiosen ist jenes über die ausgetauschten Produkte die der Kooperation zwischen den Partnern zugrunde liegen. Der Riesenziliat Zoothamnium niveum und sein Ektosymbiont Candidatus Thiobius zoothamnicola ist die einzige schwefeloxidierende, chemoautotrophe (thiotrophe) Assoziation, die unter kontrollierten Bedingungen kultiviert werden kann. In dieser Studie bestätigen wir, dass der Symbiont Sulfidoxidation betreibt, um Energie für die Kohlenstofffixierung zu gewinnen, und zeigen den Transfer von organischem Kohlenstoff an den Wirt durch Melken (als Nebenprodukt) und Züchten (kostspielig für den Symbionten). Weiters wurde der Zusammenbruch der Assoziation experimentell untersucht. Unter sauerstoffarmen Bedingungen ohne Sulfid starben sowohl die Kolonien als auch die Schwärmer in weniger als 2 Tagen. Die Fortpflanzungsfähigkeit der Kolonien blieb während dieser Zeit erhalten, es wurden jedoch weniger Schwärmer freigesetzt. In einer weiteren Versuchsreihe zeigen wir, dass sich die Schwärmer in der oxischen Wassersäule ausbreiten und sich schnell an sulfidhaltigen Oberflächen niederlassen. Ohne Sulfid verlieren sie ihre Symbionten innerhalb von 48 Stunden und wachsen zu einer anderen Kolonieform heran als mit Symbionten. Bisher ist das die einzige Beobachtung von Polyphenismus in einer mutualistischen Symbiose. Auch aposymbiotische Kolonien können mit Sulfid leben, erreichen aber eine geringere Maximalgröße als unter oxischen Bedingungen, was auf eine Entgiftungsfunktion der Symbionten als zusätzlichen Vorteil für den Wirt hinweist. Weiters zeigen wir das Candidatus Thiobius zoothamnicola im Vergleich zu einem freilebenden nahen Verwandten eine geringere Genomgröße aufweist, was den theoretischen Vorhersagen für einen vertikal übertragenen Symbionten entspricht. Laktat, Acetat und Harnstoff sind mögliche zusätzliche Nebenprodukte, die dem Symbionten vom Wirt zur Verfügung gestellt werden könnten. Zusätzlich schlossen wir das Genom von Candidatus Endoriftia persephone, dem Endosymbiont vom Tiefsee Riesen-Röhrenwurm Riftia pachyptila. Im Vergleich hat dieser einen vielseitigeren Stoffwechsel, was mit seiner horizontal übertragenen Lebensweise als Symbiont übereinstimmt. Insgesamt weist der Mutualismus der Riesenzilien mehrere Nebenprodukte auf, die keine Kosten verursachen und daher eine de novo Evolution für diesen Mutualismus begünstigen.
description: Interspecific cooperation requires understanding of commodities exchanged between partners. The giant ciliate Zoothamnium niveum and its ectosymbiont Candidatus Thiobius zoothamnicola is the only sulfur-oxidizing, chemoautotrophic (thiotrophic) association that can be cultivated under controlled conditions. In this study, we corroborate that the symbiont performs sulfide oxidation to gain energy for carbon fixation, and demonstrate the transfer of organic carbon to the host through milking (considered a byproduct benefit) and farming (costly to the symbiont). Further, we recapitulated the breakdown of the association experimentally. When colonies were maintained under oxic conditions without sulfide, colonies and swarmers died in less than 2 days. The reproductive effort of the colonies was maintained during this time, despite a decrease in released swarmers. In another suite of experiments, we show that swarmers disperse in the oxic water column and settle onto sulfide emitting surfaces rapidly. If they do not encounter sulfide, they lose the symbiont within 48 h. Without symbionts, the swarmers grow into a colony whose shape differs from that of symbiotic colonies, being the only case of polyphenism in a mutualism as of yet. Aposymbiotic colonies can live with sulfide, but grow to smaller maximum sizes than under oxic conditions, indicating a detoxification role of the symbionts as an additional byproduct benefit provided to the host. We further show that Candidatus Thiobius zoothamnicola has a reduced genome compared to a free-living close relative, in line with theoretical predictions for a vertically transmitted symbiont. Lactate, acetate and urea are possible additional byproduct benefits that could be provided by the host to the symbiont. Finally, we closed the genome of Candidatus Endoriftia persephone, the endosymbiont of the deep-sea tubeworm Riftia pachyptila. This has in comparison a more versatile metabolism, consistent with its horizontally transmitted symbiont lifestyle. Overall, the giant ciliate mutualism exhibits several byproduct commodities that come without costs and therefore likely allowed the emergence of this mutualism.