title: Climate−dependent phosphorus forms and their utilization by plants
and microorganisms
Creators: name: Köster, Moritz Johannes
Publisher: name: Universität Bern
Year: 2021
Subjects: subject: 910 Geography &amp; travel

description: Phosphorus (P) in soil is an important nutrient for biological activity and often limits plant and microbial growth in natural ecosystems. Due to its chemical nature and conditions in soil, its mobility in soil is limited by strong sorption to metal(hydr)oxides and precipitation with calcium (Ca), iron (Fe), and aluminum (Al) ions. P speciation and fixation in soil changes during pedogenesis from mainly Ca-bound P in early developmental stages to Fe-, and Al-bound P and organic P in more weathered soils. The rate of mineral weathering and soil development strongly depend on climatic conditions. Therefore, ecosystems under varying climate, but with soils that originate from similar parent material, are expected to show different states of weathering and P speciation in soil. Plants and microorganisms possess adaptations to mobilize P from various sources. It is believed that P cycling mechanisms and processes change with the P species that are available in soil.

The aim of this work was to determine climate-dependent P speciation and biotic P cycling strategies along an aridity gradient in the Chilean Coastal Cordillera. The study sites comprised a sequence of ecosystems from an arid shrubland in the north to a Mediterranean woodland as intermediate site and a humid-temperate forest in the south. The studies of this work focused on the question whether P nutrition in a given ecosystem depends mainly on the acquisition of P from mineral sources, or if recycling of organic P is the main P source. Moreover, the focus was on the impact of root-derived labile C on P cycling under varying climatic conditions. The contribution of low-molecular-weight organic acids (LMWOAs) to mineral weathering (weathering agents) but also to organic P recycling was scrutinized. This work consists of four studies that investigated P speciation in soil and the mechanisms driving P cycling within the plant-soil-microbe system. P speciation in the rhizosphere and bulk soil was determined by X-ray absorption near edge structure (XANES), a powerful tool to determine the speciation of inorganic P in soil. Moreover, P was extracted as operationally defined P pools as water extractable, NaHCO3 extractable, ammonium-oxalate extractable (NH4-oxalate), and dithionite-citrate-bicarbonate (DCB) extractable P. The sorption capacity of soils for P was determined by 33P application. The adsorption of the tracer to the soil solid phase was measured and the sorption capacity of soils was calculated. Microbial uptake of sorbed inorganic P was quantified under steady state conditions and under the addition of glucose (rhizosphere conditions). A method to extract low-molecular-weight organic acids was adapted to measure the 13C content in these weathering agents. LMWOA were extracted after 13C enriched CO2 application (pulse labeling). This allowed not only to relate P species to the exudation of organic acids in general, but also to quantify plant and microbial C allocation to these weathering agents. 

Primary Ca-bound P contents were highest in the arid shrubland ecosystem and declined towards the Mediterranean woodland and humid-temperate forest. Secondary precipitated Fe- and Al-P followed the same trend, while inorganic P sorbed to Fe- and Al-(hydr)oxides and organic P increased with decreasing aridity. Accumulation of organic P in root proximity was detected in the Mediterranean woodland and humid-temperate forest, reflecting high biological activity at these sites. P speciation was correlated with LMWOA contents, phosphatase kinetics and microbial biomass carbon. It was demonstrated, that under arid climate and in the subsoil of the Mediterranean woodland, LMWOA contributed to mineral weathering. They fundamentally changed their role in the Mediterranean woodland’s topsoil and humid-temperate forest soil, where LMWOA liberated organic P, likely for enzymatic degradation. It was inferred that P cycling under arid conditions is driven by the acquisition of mineral inorganic P but towards decreasing aridity, the importance of organic P recycling increases.

The P sorption capacity of soils was highest under a humid climate and highly weathered soils and was explained by high contents of ferrihydrite, ammonium-oxalate leachable Al and clay. Microbial uptake of sorbed inorganic P from the soil’s solid phase was highest in the A-horizon of the Mediterranean woodland soil and was low in the humid-temperate forest. In the latter, phosphatase activity was high, indicating organic P recycling and a low relevance of sorbed inorganic P to meet the P requirements of the biota. Inorganic P sorbed to the soil solid phase was most intensively utilized in the Mediterranean woodland soil and microbial uptake of sorbed inorganic P increased when glucose was added. This demonstrates that P limitation in the Mediterranean woodland soil can be reduced when readily available C is exuded in the rhizosphere. In contrast, microbiota in the other ecosystems along the ecosequence were either not primarily P limited or relied on different P sources. Moreover, in the humid-temperate forest a plethora of C compounds are available for microbial utilization, reducing the importance of labile root exuded C.

In accordance with the XANES results, operationally defined P pools showed an increase of plant available P and a decrease of precipitated P with decreasing aridity. While the content of LMWOA in soil was higher in the humid-temperate forest than the Mediterranean woodland and arid shrubland, 13C allocation to LMWOA was of equal magnitude in the humid-temperate forest and Mediterranean woodland. High enzyme activities in the humid-temperate forest imply the utilization of organic P. A variety of P mobilizing processes can be assumed as weathering agents were only partly derived from recently exuded root C but also from unlabeled C sources. For the arid shrubland and Mediterranean woodland it was shown that the content of fungi-derived oxalic acid is positively correlated with well crystallized inorganic P (DCB leachable P), XV pointing to fungi as important organisms to mobilize hardly available P sources in these ecosystems. 13C allocation patterns in the arid shrubland are similar to those in the Mediterranean woodland, even though contents are on a lower level. This is interpreted as adaption to drought in both off these ecosystems and an indication that aridity is driving belowground C allocation.

In summary it was demonstrated that biological weathering is an important process of P acquisition under arid and Mediterranean climate, but not under humid-temperate climate, where P recycling becomes more important. At the same time, LMWOA are important P cycling agents in soil; under arid conditions they support mineral weathering, while under humid climate they facilitate organic P recycling. C limitation of P acquisition is high under arid and Mediterranean climate and relieved under humid climate. With respect to climate dependent P cycling in soil it is concluded that each site has its specific P speciation, P availability, and stoichiometric nutrient constraints. It was, therefore, not possible to identify a systematic trend of these parameters along the ecosequence. Abiotic changes (i.e., climate change) likely result in nonlinear changes in P speciation, P availability, and stoichiometric nutrient limitations, impeding our ability to predict changes in P cycling as a result of changing abiotic conditions at a site.
description: Phosphor (P) im Boden ist ein wichtiger Nährstoff für die biologische Aktivität, welcher in natürlichen Ökosystemen häufig das Wachstum von Pflanzen und Mikroorganismen limitiert. Aufgrund seiner chemischen Eigenschaften und der physikochemischen Gegebenheiten im Boden ist seine Mobilität im Boden durch starke Sorption an Metall(hydr)oxide und Ausfällung mit Calcium (Ca), Eisen (Fe) und Aluminium (Al) eingeschränkt. Die P-Speziierung und -Fixierung im Boden ändert sich während der Pedogenese von hauptsächlich Ca-gebundenem P in frühen Entwicklungsstadien zu Fe-, und Al-gebundenem- und organischem P in stärker verwitterten Böden. Die Geschwindigkeit der Mineralverwitterung und der Bodenentwicklung hängt stark von den klimatischen Bedingungen ab. Daher ist zu erwarten, dass Ökosysteme mit unterschiedlichem Klima, aber mit Böden, die aus ähnlichem Ausgangsmaterial entstanden sind, unterschiedliche Zustände der Verwitterung und P-Speziierung im Boden aufweisen. Pflanzen und Mikroorganismen verfügen über Mechanismen, um P aus verschiedenen Quellen zu akquirieren. Es wird angenommen, dass sich die biotischen Mechanismen und Prozesse des P-Kreislaufs den im Boden verfügbaren P-Spezies anpassen.

Ziel dieser Arbeit war es, die klimaabhängige P-Speziierung und die biotischen P-Mobilisierungsstrategien entlang eines Ariditätsgradienten in der chilenischen Küstenkordillere zu bestimmen. Die Untersuchungsstandorte bildeten eine Ökosystem- Sequenz von einem ariden Strauchland im Norden über ein mediterranes Waldgebiet zu einem feucht-temperierten Wald im Süden. Die Studien dieser Arbeit konzentrierten sich insbesondere auf die Frage, ob die pflanzliche P-Ernährung in einem gegebenen Ökosystem hauptsächlich auf der Aufnahme von P aus mineralischen Quellen beruht oder ob die Mineralisierung von organischem P die Haupt-P-Quelle darstellt. Darüber hinaus lag der Fokus der Arbeit auf den Auswirkungen von aus Wurzeln stammendem leicht verfügbarem Kohlenstoff (C) auf den P-Kreislauf unter variierenden klimatischen Bedingungen. Der Beitrag von niedermolekularen organischen Säuren (LMWOAs) zur mineralischen Verwitterung, aber auch zur Mineralisierung organischen Ps wurde untersucht. Diese Arbeit besteht aus vier Studien, die die P-Speziierung im Boden und die Mechanismen, die den P-Kreislauf innerhalb des Systems Pflanze-Boden-Mikrobe antreiben, untersuchten. Die P-Speziierung in der Rhizosphäre und im Boden wurde mittels Röntgen-Nahkanten-Absorptions-Spektroskopie (XANES) bestimmt, einer leistungsfähigen Methode zur Bestimmung der Speziierung anorganischen Ps im Boden. Darüber hinaus wurde P als Löslichkeits-definierte P-Formen als wasser-extrahierbares-, Natriumhydrogencarbonat-extrahierbares-, Ammonium-Oxalat-extrahierbares- und Dithionit-Citrat-Bikarbonat (DCB)-extrahierbares P bestimmt. Die Sorptionskapazität von Böden für P wurde mittels Applikation von 33P untersucht. Die mikrobielle Aufnahme von sorbiertem anorganischem P wurde unter stationären Bedingungen und unter Zugabe von Glukose (Bedingungen ähnlich denen der Rhizosphäre) quantifiziert. Eine Methode zur Extraktion niedermolekularer organischer Säuren wurde adaptiert, um den 13C-Gehalt in diesen, die mineralische Verwitterung befördernden Stoffen zu messen. LMWOA wurden nach der Applikation von 13C-angereichertem CO2 extrahiert. Dies ermöglichte einerseits P-Spezies mit der Exsudation von organischen Säuren im Allgemeinen in Beziehung zu setzen, und andererseits auch die pflanzliche und mikrobielle C-Allokation zu diesen Verwitterungsmitteln zu quantifizieren.

Die primären Ca-gebundenen P-Gehalte waren im ariden Strauchland-Ökosystem am höchsten und nahmen zum mediterranen Waldgebiet und feucht-temperierten Wald hin ab. Sekundär gebundenes Fe- und Al-P folgte dem gleichen Trend, während anorganisches P, das an Fe- und Al-(Hydr)oxiden sorbiert ist, und organisches P mit abnehmender Trockenheit zunahmen. Eine Akkumulation von organischem P in der Nähe der Wurzeln wurde im mediterranen Wald und im feucht-temperierten Wald festgestellt, was eine hohe biologische Aktivität an diesen Standorten widerspiegelt. Die P-Speziierung wurde mit dem LMWOA-Gehalt, der Phosphatase-Kinetik und dem mikrobiellen Biomasse-Kohlenstoff korreliert. Es konnte gezeigt werden, dass LMWOA unter aridem Klima und im Unterboden des mediterranen Waldes zur Mineralverwitterung beitrugen. Ihre Rolle änderte sich jedoch grundlegend im Oberboden des mediterranen Waldes und im Boden des feucht-temperierten Waldes, wo LMWOA organisches P freisetzten, was dann für den enzymatischen Abbau zur Verfügung stand. Daraus wurde gefolgert, dass der P-Zyklus unter ariden Bedingungen durch die Aufnahme von mineralischem, anorganischem P angetrieben wird, mit abnehmender Trockenheit nimmt die Bedeutung der organischen P-Mineralisierung jedoch zu.

Die P-Sorptionskapazität der Böden war unter feuchtem Klima und stark verwitterten Böden am höchsten und wurde durch hohe Gehalte an Ferrihydrit, Ammonium-Oxalat-löslichem-Al und Ton erklärt. Die mikrobielle Aufnahme von sorbiertem anorganischem P von der Bodenfestphase war im A-Horizont des mediterranen Waldes am höchsten. Im feucht-temperierten Wald hingegen war die mikrobielle Aufnahme von sorbiertem anorganischem P gering, die Phosphataseaktivität jedoch hoch. Dies deutet auf die Mineralisierung organischen Ps und eine geringe Relevanz sorbierten anorganischem Ps zur Deckung des P-Bedarfs der Pflanzen und Mikroorganismen hin. An die Bodenfestphase sorbiertes anorganisches P wurde im Boden des mediterranen Waldes am intensivsten verwertet und die mikrobielle Aufnahme von sorbiertem anorganischem P erhöhte sich bei Zugabe von Glukose. Dies zeigt, dass die P-Limitierung im mediterranen Waldboden aufgehoben wird, wenn leicht verfügbarer C in der Rhizosphäre ausgeschieden wird. Im Gegensatz dazu waren die Mikroorganismen in den anderen Ökosystemen entlang der Ökosequenz entweder nicht primär P-limitiert oder sie waren auf andere P-Quellen angewiesen. Darüber hinaus ist im feucht-temperierten Wald eine Vielzahl von C-Verbindungen für die mikrobielle Verwertung verfügbar, was die Bedeutung des von Wurzeln ausgeschiedenen Cs reduziert.

In Übereinstimmung mit den XANES-Ergebnissen zeigten Löslichkeits-definierte P-Pools eine Zunahme des pflanzenverfügbaren P und eine Abnahme des ausgefällten P mit abnehmender Trockenheit. Während der Gehalt an LMWOA im Boden im feucht-gemäßigten Wald höher war als im mediterranen Wald und im trockenen Buschland, war die 13C-Allokation zu LMWOA im feucht-gemäßigten Wald und im mediterranen Wald gleich groß. Hohe Enzymaktivitäten im feucht-gemäßigten Wald deuten auf die Verwertung von organischem P hin. Es ist anzunehmen, dass in diesem Ökosystem eine Vielzahl von P-mobilisierenden Prozessen anzutreffen ist, da die Verwitterungsstoffe nur teilweise aus kürzlich ausgeschiedenem Wurzel-C, aber auch aus anderen C-Quellen des Bodens stammen. Für das aride Strauchland und die mediterranen Wälder wurde gezeigt, dass der Gehalt an pilzlich erzeugter Oxalsäure positiv mit gut kristallisiertem anorganischem P (DCB lösliches P) korreliert ist, was auf Pilze als wichtige Organismen zur Mobilisierung schwer verfügbarer P-Quellen in diesen Ökosystemen hinweist. Die 13C-Allokation im ariden Strauchland ähnelt derjenigen im mediterranen Wald, auch wenn die Gehalte auf einem niedrigeren Niveau liegen. Dies wird als Anpassung an die Trockenheit in diesen beiden Ökosystemen interpretiert und ist ein Hinweis darauf, dass die Trockenheit die pflanzliche C-Allokation im Boden antreibt.

Zusammenfassend wurde gezeigt, dass die biologische Verwitterung ein wichtiger Prozess der P-Gewinnung unter aridem und mediterranem Klima ist, aber nicht unter feucht-gemäßigtem Klima, wo die Mineralisierung organischen Ps eine bedeutende Rolle spielt. Gleichzeitig sind LMWOAs wichtige Stoffe der P Mobilisierung im Boden; unter ariden Bedingungen dienen sie der mineralischen Verwitterung, während sie unter feuchtem Klima die Mineralisierung organischen Ps unterstützen. Die C-Limitierung der P-Aufnahme ist unter aridem und mediterranem Klima hoch und unter feuchtem Klima gering. In Bezug auf den klimaabhängigen P-Kreislauf im Boden wird geschlossen, dass jeder Standort seine spezifische P-Speziation, P-Verfügbarkeit und stöchiometrische Nährstoffverfügbarkeiten hat. Es war nicht möglich, einen systematischen Trend dieser Parameter entlang der Ökosequenz zu identifizieren. Abiotische Veränderungen (d. h. der Klimawandel) führen wahrscheinlich zu nichtlinearen Veränderungen der P-Speziation, der P-Verfügbarkeit und der stöchiometrischen Nährstoffverfügbarkeit, was unsere Fähigkeit zur Vorhersage von Veränderungen des P-Kreislaufs als Folge veränderter abiotischer Bedingungen an einem Standort erschwert.