title: Methanogenesis in phytotelmata: Microbial communities and methane cycling in bromeliad tanks and leaf axils of oil palms
title: Methanogenesis in phytotelmata: Microbial communities and methane cycling in bromeliad tanks and leaf axils of oil palms
title: Methanogenese in Phytotelmen: Mikrobielle Gemeinschaften und Methanogenese in Tanks von Bromelien und Blattachseln von Öl-Palmen
Creators: name: Brandt, Franziska Barbara
Publisher: name: Philipps-Universität Marburg
Year: 2015
Subjects: methanotrophs
Methanogene
mikrobielle Diversität
Bromelie
Methanosaetaceae
drying-rewetting
community composition
Methanobacteriales
Methan
bacteria
Tropen
Costa Rica
Biowissenschaften, Biologie
archaea
Methanogenese
Trockenstress

description: The global emission of methane
      (CH4) is estimated to be 500-600 Tg per year from diverse
      natural and man-made sources. Wetlands are the main source of
      methane and provide an ideal habitat for anaerobic
      methanogenic archaea which significantly contribute to the
      total global methane emission. Besides permanently flooded
      wetlands, there are distinct wetlands created by small water
      bodies within parts of plants, called phytotelmata. These
      water catchments in tropical forests comprise bamboo nodes,
      pitcher plants, tree holes, tank bromeliads and
      non-bromeliads leaf axils. Recent work indicates that
      phytotelmata may contribute to the global methane budget.
      Tank bromeliads, which effectively collect rainwater and
      organic substrate between their leaf axils (tank slurry),
      emit substantial amounts of methane into the atmosphere over
      neotropical forests. However, studies on the microbial
      communities involved in methane cycling and environmental
      factors which influence their activity are still rare. In the
      present study we established tank bromeliads as a model
      system in the greenhouse and collected field data to
      investigate the microbial communities in tank bromeliads.
      Investigation of Costa Rican tank bromeliads revealed that
      inhabiting microbial communities (Bacteria, Archaea) differed
      between individual plants, although the plants belong to the
      same species and were growing in the same habitat patch.
      Major determinants for the individual plants microbial
      community composition were carbon, nitrogen, oxygen
      concentrations, and the pH of tank slurries. These factors
      depend on the incoming rainwater, leaf litter or input by
      higher organisms (e.g. insects, spiders, birds). Therefore,
      the site where a tank bromeliad develops may play an
      important role for the inhabiting microbial communities. In
      summary, our results indicate that every bromeliad tank is a
      unique island with respect to its resident microbial
      community. The presence of methanogens and methanotrophs in
      all tank slurries further indicates the potential for both
      methane formation and methane oxidation in the bromeliad
      tanks. Besides tank slurry properties we have shown that the
      availability of water shapes the archaeal and bacterial
      community in tank bromeliads. Increasing drought resulted in
      a decrease of methane formation and in a shift from a
      hydrogenotrophic dominated community (Methanobacteriales) to
      an aceticlastic (Methanosaetaceae) dominated methanogenic
      community. This trend was also observed in the isotopic
      signature of produced methane and so hydrogenotrophically
      derived methane dominated under high moisture. Increasing
      drought resulted in increasing oxygen exposure for the
      microoorganisms. We found genes for oxygen detoxifying
      enzymes in genomes of Methanosaeta species, indicating that
      these methanogens are more oxygen tolerant than previously
      assumed. With increasing drought the relative abundance of
      the Burkholderiales, mainly represented by the genus
      Burkholderia, more than tripled in tank slurry whereas the
      bacterial diversity decreased. Furthermore, regardless of the
      water content or the incubation environment (inside or
      outside of bromeliad tanks) the genus Burkholderia was the
      most abundant group, indicating its tolerance towards
      changing water levels which frequently occur in tank
      bromeliads under natural conditions. Upon drought gene copy
      numbers of nifH, a marker gene for nitrogen fixation known to
      occur in Burkolderia spp. as well as Methanosaeta spp.,
      increased. Therefore, this work indicates that tank
      bromeliads inhabiting microbes are not only involved in
      carbon cycling but also in nitrogen cycling. We further
      investigated the potential of methane formation in
      non-bromeliad leaf axils. The leaf axils of oil palms create
      catchments similar to the leaf axils of tank bromeliads where
      organic matter and rainwater accumulate. In incubation
      experiments we showed that under water-logged oxic or anoxic
      conditions methane is formed in this organic material,
      accompanied by increasing gene copy numbers of mcrA, a
      commonly used marker gene for methanogens. Therefore, our
      results indicate that leaf axils of oil palms seem to be a
      potential habitat for methanogenesis. The results of this
      work give new insights into the microbial communities and
      methane cycling in plant leaf axils and emphasize the need to
      better resolve the role of phytotelmata in the cycling of
      methane to better understand the global methane
      budget.
description: Feuchtgebiete repräsentieren die
      größte Quelle des Treibhausgases Methan (CH4), das jährlich
      mit 500-600 Tg in die Atmosphäre der Erde emittiert wird.
      Einen signifikanten Beitrag leisten dazu anaerobe methanogene
      Archaeen, die in Feuchtgebieten ein optimales Habitat finden.
      Neben permanent gefluteten Feuchtgebieten gibt es eine Klasse
      von „Kleinstgewässern“ die von Pflanzen gebildet werden. Sie
      werden als Phytotelmen bezeichnet und umfassen in tropischen
      Wäldern Bambusknoten, Kannenpflanzen, Baumlöcher und
      Blattachseln von Pflanzen, wie der von Tank-Bromelien. Es
      wird vermutet, dass diese einzigartigen Feuchtgebiete einen
      höheren Beitrag zur jährlichen Methanmission beitragen als
      bisher angenommen. Es konnte bereits gezeigt werden, dass
      Tank-Bromelien, die organisches Material wie auch Regenwasser
      effizient zwischen ihren Blattachseln speichern können
      (Tanksubstrat), eine erhebliche Menge Methan in die
      Atmosphäre über neotropischen Regenwäldern emittieren können.
      Nichtsdestotrotz existieren nur wenige Studien, die sich mit
      der mikrobiellen Gemeinschaft in Tank-Bromelien befassen und
      die Faktoren untersuchen, die diese in ihrer Aktivität
      beeinflussen. Die vorliegende Arbeit umfasst die Aufnahme von
      Felddaten als auch von Labordaten, wobei letztere durch die
      Etablierung von Tank-Bromelien als Modellsystem im
      Gewächshaus gewonnen wurden. Durch Untersuchungen von
      costa-ricanischen Bromelien konnten wir zeigen, dass die
      Zusammensetzung der mikrobiellen Gemeinschaft (Bakterien,
      Archaeen) im Tanksubstrat zwischen einzelnen Bromelien
      variierte, obwohl diese derselben Spezies angehörten und sich
      innerhalb des gleichen Habitats entwickelten. Faktoren wie
      Kohlenstoff-, Stickstoff- und Sauerstoffgehalt als auch pH
      variierten zwischen den Tanksubstraten und beeinflussten die
      Zusammensetzung der mikrobiellen Gemeinschaft. Vermutlich
      sind die genannten Faktoren stark abhängig vom Einfall des
      Regenwassers und des organischen Substrats, welches
      hauptsächlich durch pflanzlichen Detritus oder durch höhere
      Organismen (z.B. Insekten, Spinnen, Vögel) eingebracht wird.
      Wir nehmen daher an, dass jede Tank-Bromelie ein
      individuelles Feuchtgebiet in den Baumkronen neotropischer
      Regenwälder darstellt, abhängig von dem Standort ihrer
      Entwicklung. Die Detektion methanogener Archaeen, wie auch
      methanotropher Bakterien in den Tanksubstraten, lässt
      außerdem darauf schließen, dass nicht nur das Potential für
      Methanproduktion sondern auch für Methanoxidation in
      Tank-Bromelien vorhanden ist. Desweiteren konnten wir zeigen,
      dass neben den Eigenschaften des Tanksubstrats, auch die
      Verfügbarkeit von Wasser eine signifikante Rolle für die
      mikrobielle Gemeinschaft und die Methanproduktion in
      Tank-Bromelien spielt. Zunehmende Trockenheit resultierte in
      einer Abnahme der Methanproduktion und in einer Veränderung
      der methanogenen Gemeinschaft. Von einer
      hydrogenotroph-dominierten Gememeinschaft, repräsentiert
      durch Methanobacteriales, erfolgte die Verschiebung zu einer
      aceticlastischen Gemeinschaft, repräsentiert durch
      Methanosaetaceae. Einhergehend veränderte sich das
      Isotopensignal des produzierten Methans und bestätigte die
      Dominanz von hydrogenotroph produziertem Methan unter einer
      höheren Wasserverfügbarkeit. Durch den sinkenden Wasserpegel
      im Tanksubstrat wurden die Mikroorganismen zunehmend
      Sauerstoff ausgesetzt. In Genomen von Methanosaeta sp.
      konnten wir Gene für sauerstoffdetoxifizierende Enzyme finden
      und vermuten daher, dass diese Methanogenen eine höhere
      Sauerstoffresistenz besitzen als bisher angenommen. Auch die
      bakterielle Gemeinschaft veränderte sich signifikant nach der
      Veränderung der Wasserverfügbarkeit. Mit zunehmender
      Trockenheit stieg die relative Abundanz der Gattung
      Burkholderia um mehr als das Dreifache an. Unabhängig von der
      Wasserverfügbarkeit oder des Inkubationsumfeldes (innerhalb
      oder außerhalb von Bromelien) repräsentierte die Gattung der
      Burkholderia die dominanteste bakterielle Gruppe. Wir nehmen
      daher an, dass die Burkholderia an die natürlich vorkommenden
      wechselnden Wasserverfügbarkeiten in Tank-Bromelien angepasst
      sind. Mit Anstieg der Trockenheit wurde zudem ein Anstieg des
      Markergens für Stickstofffixierung (nifH) beobachtet, das
      auch in Burkholderia- und Methanosaeta-Arten vorkommt. Die
      vorliegende Arbeit belegt daher die Präsenz von
      Mikroorganismen in Tank-Bromelien, die potentiell in den
      Kohlenstoff- und Stickstoffzyklus involviert sind. Neben den
      Blattachseln von Tank-Bromelien untersuchten wir das
      Potential der Methanbildung in den Blattachseln von Ölpalmen.
      Auch hier sammelt sich organisches Material zwischen den
      Blattachseln an und bietet zudem ein Habitat für Moose und
      andere Epiphyten. In Inkubationsexperimenten unter anoxischen
      oder gefluteten oxischen Bedingungen wurde ein Anstieg der
      Methankonzentration, wie auch des methanogenen Markergens
      mcrA, beobachtet. Diese Beobachtungen lassen darauf
      schließen, dass Blattachseln von Ölpalmen ein potentielles
      Habitat für Methanogenese darstellen.