title: Occupancy vs. detection: Estimating changes in epiphytic lichen communities over 20 years
Creators: name: von Hirschheydt, Gesa
Publisher: name: Universität Bern
Year: 2024
Subjects: subject: 570 Life sciences; biology
subject: 580 Plants (Botany)

description: The growing global human population is exerting increasing pressure on the natural environment. Habitat destruction and anthropogenic climate change are causing species to decline or to shift their distribution ranges, but some species cannot keep up with the unprecedented speed of these changes and go extinct. As a result, we are losing biodiversity at the pace of a mass extinction. Already now, this loss has entailed unwanted effects on human well-being by negatively affecting ecosystem services like food provisioning, climate regulation, or pest control. Increased political pressure has urged governments to take action towards the conservation of diversity of life on Earth. To be effective, however, actions aimed at the protection of species require the evaluation of the current status of the species and how the populations change over time. Like many others, the government of Switzerland uses national Red Lists to identify the most threatened species and to set priorities for conservation actions at the national scale. The data for these Red List assessments come from large-scale surveys or monitoring programs that were established for the purpose of observing and inferring changes over time. However, ecological surveys are subject to detection errors, i.e., failing to detect species where they occur. These errors can lead to biases in the estimation of species distributions, habitat associations, or population changes, potentially resulting in an inappropriate threat category and a misassignment of resources for conservation measures. It is the purpose of this thesis to obtain estimates of population change for epiphytic lichen species in Switzerland that are less affected by detection errors, using data collected within the scope of the national Red List assessment. To estimate detection errors, it was first necessary to test the applicability of the available statistical methods to the lichen data (Chapter 1). Given the scarcity of published literature on the subject of detection errors in lichens, it also made sense to investigate the extent and the causes of such errors in greater detail (Chapter 2). The insights from these investigations then allowed me to analyse the ecological patterns behind population changes of epiphytic lichens in Switzerland over the last 20 years (Chapter 3). 
In Chapter 1, I tested whether the structure of the lichen data was generally suitable for the type of statistical models that are most often used to account for detection errors. They are called occupancy models and they require data from sites that were surveyed multiple times over a short period. The model uses the differences and similarities between the observations of the repeated visits to estimate the detection probability. In the standardised lichen data from the national Red List survey, only a small subset of all sites was surveyed a second time, while the others were surveyed only once. To find out whether these single-visit sites could contribute information to parameter estimation in an occupancy model, I simulated data under different designs but with the same mixed structure as the lichen data, i.e., with some repeated-visit sites (with two or four visits) and many single-visit sites. I first fitted an occupancy model to only the repeated-visit portion of the data and extracted the precision of the parameter estimates. I then successively added more single-visit sites, reran the analysis, and checked whether the precision of the parameter estimates improved. Precision did improve with additional single-visit sites, both for the parameter occupancy and the parameter detection probability. This shows that single-visit sites contribute to parameter estimation, when they are combined with repeated-visit data, and that it is beneficial to include single-visit data in an occupancy analysis. When the number of repeated visits was raised from two to four, precision was not only generally better, but also the contribution of single-visit sites improved. This finding is of limited relevance for the analysis of the currently available lichen data, but it could be useful to make adjustments to the design in the future. 
In Chapter 2, I explored the magnitude of and variation in detection probability in the lichen data that were collected during the first Red List assessment (1995–2000). I included the conspicuousness and the taxonomic identifiability of the species as covariates to detection probability, supposing that conspicuous and easy-to-identify species may have a higher detectability. The experience of observers with individual species was also likely to affect detectability in a positive way. Average detection probability across all observers was estimated at 49%, with substantial differences between observers and species, some of which were due to people’s experience or to the conspicuousness or identifiability of the species. As observer experience changed over time, detectability was slightly higher towards the end of the sampling period than at the beginning. The result that detection success was estimated to be almost a fifty-fifty chance was rather surprising. The standardised circumstances would have suggested a higher detectability: the size of the sampled area was limited, survey time almost unlimited, and all observers had prior experience with lichen surveys. In contrast to animals, lichens cannot run away or hide, and while most plants and fungi exhibit seasonality in their morphology, lichens do not. It is therefore likely that such low detection probabilities ⎯ in other words, such high detection errors ⎯ occur in most datasets of sessile organisms. Ignoring them would lead to a severe understimation of frequencies of occurrence and area of occupancy. The variation between species and differences between observers in combination with a potential spatial clustering of observers is expected to result in a stronger bias for some species than for others, an effect that is difficult to assess without the explicit estimation of detection probability. 
In Chapter 3, I estimated how occupancy changed for 329 epiphytic lichen species in Switzerland between the first and the second national Red List assessment conducted over the periods 1995–2000 and 2018–2022. Although the model estimates occupancy at the species level, I took a more community-based approach in this chapter and grouped species into 18 ecological guilds. Three guilds described a preference for free-standing trees, humid forests, or old trees, two guilds represented specialized photobionts (trentepohlioid and cyano), and twelve guilds were derived from high and low ecological indicator values for temperature, precipitation, continentality, eutrophication, pH, and light availability. With this guild-based approach, I was able to find potentially meaningful correlations with environmental change in Switzerland over the same time scale. An ongoing decline in species associated with old trees suggests that the low abundance of such trees, though increasing, has not yet allowed specialist lichens to recover from the severe loss they experienced due to unsustainable forestry practices in the last century. A strong increase in species indicative of high pH and tolerant to eutrophication in combination with a decline in eutrophication-sensitive and acidophytic species suggests a continuing effect of environmental pollutants on lichen communities. While acid deposition decreased to a very low level over the last decades, critical levels for nitrogen deposition are still exceeded in two thirds of the country. Some guild changes could also potentially be attributed to climate change. Species of high temperatures and low precipitation tended to increase, whereas species with a preference for low temperatures or high precipitation tended to decline. If these simultaneous environmental changes were indeed the driving force behind the observed changes, they are likely to continue in the near future. 
In the three chapters, I have consequently shown that it was possible to use the mixed structure of the lichen data to obtain detection-corrected estimates of frequency of occurrence and population changes. I showed how large the detection error was despite many favourable circumstances, and how it can be accounted for in an ecological study. Limitations of this thesis include model assumptions that may not be entirely fulfilled, and the restrictions imposed by data scarcity on the number of covariates that could be included in the model. In the future, I see potential in combining the standardised data with the countless individual observations recorded by volunteers or in other projects. Including multiple sources in one integrated model could improve both accuracy and precision of estimates of population changes. At a larger scale, e.g., for standardised species distribution modelling for global Red List assessments, it would be valuable to find a set of readily available and reliable predictor variables to model lichen occurrences. It is important to keep in mind, however, that estimates of species frequency or population changes will not reduce the risk of extinction a species may be facing, however precise these estimates may be. Ultimately, conservation actions will be necessary to ensure the persistence of many species. Nevertheless, this thesis lays the foundation for a more accurate, data-based Red List assessment. As such, I hope it can direct conservation efforts to where they are most needed.
description: Die wachsende menschliche Bevölkerung übt einen zunehmenden Druck auf ihre natürliche Umwelt aus. Arten werden aus ihren zerstörten Lebensräumen verdrängt und der menschengemachte Klimawandel zwingt sie, ihre Ausbreitungsgebiete zu verschieben. Einige Arten können mit der Geschwindigkeit der globalen Veränderungen nicht Schritt halten und sterben aus. Die Folge ist, dass wir gegenwärtig in einem solchen Tempo Artenvielfalt verlieren, wie es sonst nur während Massenaussterben geschehen ist. Bereits jetzt hat der Verlust an Vielfalt unerwünschte Folgen für uns Menschen nach sich gezogen, unter anderem durch verminderte Ökosystem-Dienstleistungen wie der Nahrungsversorgung, Klimaregulierung oder Schädlingsbekämpfung. Der steigende Druck durch die Bevölkerung und Nichtregierungsorganisationen hat Regierungen dazu veranlasst, sich vermehrt des Schutzes der biologischen Vielfalt auf der Erde anzunehmen. Damit Schutzmassnahmen effektiv greifen können, bedarf es einer Evaluation des gegenwärtigen Zustands der Artenvielfalt und die Möglichkeit, die Veränderung des Zustands über die Zeit zu verfolgen. Wie viele andere Länder verwendet die Schweizer Regierung nationale Rote Listen, um die Arten zu ermitteln, die am stärksten bedroht sind, und Prioritäten dort zu setzen, wo der grösste Handlungsbedarf besteht. Die Datengrundlage für die Rote-Liste-Einschätzungen stammt aus gross angelegten Erhebungen und Monitoringprogrammen, welche zu diesem Zweck eingerichtet wurden. Während solcher Erhebungen kann es jedoch vorkommen, dass Fehler gemacht werden, z.B. dass man eine Art nicht entdeckt, obwohl sie an einem Ort vorkommt. Viele einzelne Entdeckungsfehler führen zu einem systematischen Fehler bei der Schätzung des Verbreitungsgebiets, der Lebensraumpräferenzen oder der Populationsveränderungen von Arten. Dies kann zur Einteilung der Art in eine falsche Rote-Liste-Kategorie führen, was wiederum suboptimal angewandte Fördergelder nach sich ziehen kann. Um einen systematischen Fehler (eine Verfälschung oder Verzerrung) in den ökologischen Schätzwerten zu vermeiden, muss der Entdeckungsfehler geschätzt und entsprechend dafür korrigiert werden. Es ist das Ziel dieser Arbeit, unverfälschte Schätzungen für die Bestandsentwicklungen der borkenbewohnenden Flechten der Schweiz über die letzten 20 Jahre zu erhalten. Als Grundlage dienen Daten der Erhebungen, die im Rahmen der zwei nationalen Rote-Liste-Projekte durchgeführt wurden. Die Einschätzung der Entdeckungswahrscheinlichkeit verlangt den Einsatz besonderer statistischer Modelle, die bisher nur selten für Flechtendaten verwendet wurden. Daher habe ich in Kapitel 1 dieser Arbeit untersucht, ob diese statistischen Modelle sich für die vorliegenden Flechtendaten eignen. Weil es zum Thema Entdeckungswahrscheinlichkeit von Flechten bisher nur begrenzt Literatur gibt, war es ausserdem sinnvoll, das Ausmass der Entdeckungsfehler sowie mögliche Gründe dafür in einem eigenen Kapitel 2 zu diskutieren. Gewappnet mit den Erkenntnissen dieser ersten Untersuchungen, habe ich mich dann in Kapitel 3 auf die Veränderungen konzentriert, die in der Artzusammensetzung von borkenbewohnenden Flechtengesellschaften in der Schweiz über die letzten 20 Jahre geschehen sind. 
In Kapitel 1 habe ich untersucht, ob sich die Struktur der Flechtendaten für die Verwendung jener statistischen Modelle eignet, mit denen Entdeckungsfehler geschätzt werden können. Diese Modelle heissen auf Englisch Occupancy models, zu Deutsch etwa «Belegmodelle», weil sie die Wahrscheinlichkeit berechnen, dass eine Erhebungsfläche von der Art «belegt» ist, d.h. ob die Art dort vorkommt. Belegmodelle benötigen Daten von Erhebungsflächen («Plots»), die innerhalb einer kurzen Zeit wiederholt unabhängig erhoben worden sind. Das Modell schätzt dann die Entdeckungswahrscheinlichkeit aufgrund von Unterschieden und Gemeinsamkeiten zwischen den Wiederholungen. In den standardisierten Flechtendaten der Rote-Liste-Erhebungen sind nur ein kleiner Teil aller Plots wiederholt (genauer gesagt zweimal) erhoben worden. Alle anderen wurden nur ein einziges Mal erfasst. Um herauszufinden, ob diese einmalig bearbeiteten Flächen dennoch Information für die Parameterschätzung des Modells beisteuern, habe ich Daten simuliert, die in ihrer Struktur den Flechtendaten ähnlich sind. Die Simulation von Daten erlaubt es, die Leistung eines Modells zu evaluieren, da die richtigen Werte selbst gesetzt werden und darum bekannt sind. In einem ersten Schritt habe ich ein Belegmodell an den Teil der simulierten Daten angepasst, der von wiederholten Aufnahmen stammt, und die Präzision der Schätzwerte gespeichert. Dann habe ich sukzessive mehr und mehr Daten von einmalig bearbeiteten Flächen hinzugefügt, das Modell erneut angepasst und wiederum die Präzision der Schätzwerte extrahiert. Ich konnte feststellen, dass die Präzision mit steigender Anzahl an einmalig bearbeiteten Flächen zunimmt; sowohl die Präzision des Schätzwerts für die Belegwahrscheinlichkeit als auch des Schätzwerts für die Entdeckungswahrscheinlichkeit. Daraus lässt sich schliessen, dass auch einmalig besuchte Flächen zur Parameterschätzung beitragen, sofern sie mit Daten aus wiederholten Aufnahmen kombiniert werden. Bei einer Erhöhung der Anzahl Wiederholungen von zwei auf vier war nicht nur die Präzision im Allgemeinen höher, sondern auch der Beitrag der einmalig bearbeiteten Flächen. Dieses Resultat ist wenig relevant für die Analyse der vorhandenen Flechtendaten, aber es liefert wertvolle Hinweise, wie die Methode für zukünftige Flechtenerhebungen verbessert werden könnte. 
In Kapitel 2 habe ich die Grössenordnung und Variation der Entdeckungswahrscheinlichkeit in den Flechtendaten der ersten Rote-Liste-Einschätzung (1995–2000) unter die Lupe genommen. Als Einflussvariable habe ich die Auffälligkeit und die Bestimmbarkeit der Flechtenarten verwendet, weil ich davon ausgegangen bin, dass auffällige und leicht bestimmbare Arten eine höhere Entdeckungswahrscheinlichkeit haben. Auch die vorherige Erfahrung der Beobachter:innen mit einzelnen Arten habe ich als Variable einfliessen lassen. Die durchschnittliche Entdeckungswahrscheinlichkeit lag bei 49%, doch es gab grosse Variabilität zwischen Leuten und Arten, was sich teilweise durch unterschiedliche Erfahrung, Auffälligkeit oder Bestimmbarkeit der Arten erklären liess. Da die Erfahrung der Beobachter:innen über den Erhebungszeitraum zugenommen hat, war die Entdeckungswahrscheinlichkeit zu Beginn kleiner als gegen Ende der Aufnahmen. Die Tatsache, dass der Entdeckungserfolg knapp einer 50:50 Chance gleichkommt, war etwas überraschend. Aufgrund des standardisierten Erhebungsverwahrens wäre eine höhere Entdeckungswahrscheinlichkeit zu erwarten gewesen: Die Grösse der Aufnahmeflächen war begrenzt, die Zeit für die Erhebung so gut wie uneingeschränkt und sämtliche Beobachter:innen waren erfahren im Erheben von Flechtendaten. Im Gegensatz zu Tieren können Flechten sich auch nicht vor einer Entdeckung verstecken. Und während die meisten Pflanzen und Pilze jahreszeitliche Unterschiede in ihrem Aussehen aufweisen, sehen Flechten das ganze Jahr über gleich aus. Man könnte also davon ausgehen, dass ähnlich tiefe Entdeckungswahrscheinlichkeiten, mit anderen Worten ähnlich grosse Entdeckungsfehler, in den meisten Erhebungen von sesshaften Organismen auftreten. Diese Fehler zu ignorieren, führt unweigerlich zu einer drastischen Unterschätzung der Häufigkeit dieser Arten. Aufgrund der grossen Variation zwischen Arten und Beobachter:innen in Kombination mit einer ungleichmässigen Verteilung der Leute, ist es ausserdem wahrscheinlich, dass die Verfälschung der Schätzwerte bei einigen Arten stärker ausfallen wird als bei anderen. Diese Unterschiede können nur dann verstanden werden, wenn die Entdeckungswahrscheinlichkeit der Arten explizit geschätzt wird. 
In Kapitel 3 habe ich geschätzt, wie sich die Häufigkeit von 329 borkenbewohnenden Flechten in der Schweiz zwischen den Jahren 1995–2000 respektive 2018–2022 verändert hat. Die Feldaufnahmen dafür fanden im Rahmen der ersten und zweiten Rote-Liste-Erhebung statt. Auch wenn das Belegmodell Veränderungen auf Artniveau berechnet, habe ich die Arten für dieses Kapitel in 18 ökologische Gilden eingeteilt, um die Veränderungen auf der Ebene der Flechtengemeinschaften zu beschreiben. Drei Gilden beschrieben eine Vorliebe für freistehende Bäume, luftfeuchte Wälder und alte Bäume, zwei Gilden waren definiert durch spezielle Photobionten (trentepohlioid und cyano), und zwölf Gilden waren von hohen und tiefen ökologischen Zeigerwerten hergeleitet für Temperatur, Niederschlag, Kontinentalität, Eutrophierung, pH und Lichtverhältnisse. Dank dieser gildenbasierten Herangehensweise konnte ich Verbindungen herstellen zwischen der Artzusammensetzung und Umweltveränderungen in der Schweiz über den gleichen Zeitraum. Ein kontinuierlicher Rückgang der Gilde alte Bäume lässt vermuten, dass sich diese spezialisierten Flechten noch nicht vom starken Rückgang erholen konnten, den sie im letzten Jahrhundert aufgrund von nicht nachhaltiger Waldwirtschaft erlitten haben. Die Anstrengungen der heutigen Waldwirtschaft, die Dichte alter Bäume zu fördern, konnten daran offenbar noch nichts ändern. Eine starke Zunahme eutrophierungstoleranter (hohe Eutrophierung) und basenliebender (hoher pH) Arten und eine gleichzeitige Abnahme eutrophierungssensibler (geringe Eutrophierung) und säureliebender (tiefer pH) Arten weist darauf hin, dass Flechtengemeinschaften nach wie vor stark von Schadstoffen in der Luft und im Niederschlag betroffen sind. Während nämlich die Säureeinträge in den letzten Jahrzehnten kontinuierlich gesunken sind, werden die kritischen Werte für Stickstoffeinträge noch in zwei Drittel der Schweizer Landesfläche überschritten. Die Resultate lassen auch Vermutungen über den Effekt des Klimawandels zu. So haben wärmeliebende (hohe Temperaturen) und trockenheitsresistente (wenig Niederschlag) Arten zugenommen, während kälteliebende (tiefe Temperaturen) und feuchtigkeitsbedürftige (viel Niederschlag) Arten abgenommen haben. Sollten die genannten Faktoren tatsächlich die Gründe für die beobachteten Veränderungen sein, dann werden sich die Flechtengemeinschaften auch in den kommenden Jahrzehnten noch weiter in eine ähnliche Richtung entwickeln. 
Ich habe in diesen drei Kapiteln gezeigt, dass es möglich ist, mit einem Datensatz aus teilweise wiederholten, teilweise einmalig durchgeführten Aufnahmen, Schätzwerte für die Häufigkeit von Arten zu erhalten, die für Erhebungsfehler korrigieren. Ich konnte zeigen, dass der Entdeckungsfehler trotz günstiger Voraussetzungen sehr gross sein kann in einer ökologischen Studie. Schwachstellen meiner Arbeit sind unter anderem gewisse Voraussetzungen der statistischen Modelle, die möglicherweise nur begrenzt erfüllt waren, und die Einschränkung der Modellkomplexität, die aufgrund der geringen Stichprobengrösse zustande gekommen ist. Für die Schweiz sehe ich zukünftig eine grosse Chance darin, die standardisierten Daten der Rote-Liste-Erhebungen mit den zahllosen Einzelbeobachtungen von Freiwilligen (oder aus anderen Projekten) zu kombinieren. Wenn Beobachtungen aus verschiedenen Quellen in einem einzigen Modell vereint würden, liessen sich Ausbreitung und Bestandsveränderungen in der Schweiz besser schätzen. Auf nationaler und internationaler Ebene, z.B. für globale Rote-Liste-Einschätzungen, wäre es ausserdem wünschenswert, eine Liste mit zuverlässigen und leicht zugänglichen Umweltvariablen zusammenzustellen, die die Modellierung von Flechtenvorkommen vereinfachen und standardisieren würde. Allerdings werden Schätzungen von Ausbreitungsgebieten oder Bestandsveränderungen allein die Aussterbewahrscheinlichkeit von Arten nicht reduzieren können, unabhängig von ihrer Genauigkeit. Schlussendlich müssen Massnahmen ergriffen werden, um das Fortbestehen der Arten zu sichern. Aber indem diese Arbeit dazu beigetragen hat, Rote-Liste-Einschätzungen zuverlässiger und genauer zu machen, hoffe ich, dass Naturschutzprioritäten gezielter dort gesetzt werden können, wo sie am meisten gebraucht werden.