title: Ecological and evolutionary drivers of microbial community structure in termite guts
title: Ökologische und evolutionäre Bestimmungsfaktoren der Termiten Darmmikrobiota
Creators: name: Dietrich, Carsten
Publisher: name: Philipps-Universität Marburg
Year: 2016
Subjects: Life sciences
Biowissenschaften, Biologie
Mikrobiota
Termiten , Darm
Termite Gut , Micorbial Community Structure

description: Presumably descending from
      subsocial cockroaches 150 million years ago, termites are an
      order of social insects that gained the ability to digest
      wood through the acquisition of cellulolytic flagellates.
      These eukaryotic protists fill up the bulk of the hindgut
      volume and are the major habitat of the prokaryotic community
      present in the digestive tract of lower termites. The
      complete loss of gut flagellates in the youngest termite
      family Termitidae, also called higher termites, led to an
      entirely prokaryotic gut microbiota as well as a substantial
      dietary diversification and enormous ecological success.
      While the subfamily Macrotermitinae established a symbiosis
      with wood-degrading fungi of the genus Termitomyces, other
      higher termites exploit diets with a higher degree of
      humification. Previous studies on the gut communities of
      termites have observed that while the gut microbiota of
      closely related hosts is very similar, those of more
      distantly related hosts are characterized by considerable
      differences in gut communities. Since these observations are
      based on highly limited samplings of hosts, it is uncertain
      if these differences reflect important evolutionary patterns.
      This dissertation includes studies examining the archaeal and
      bacterial diversity of the gut microbiota over a wide range
      of termites using high-throughput sequencing of the 16S rRNA
      genes. In comparison to the rather simple archaeal
      communities, which were mainly composed of methanogens, the
      bacterial gut microbiota were characterized by considerably
      higher diversity. At the phylum-level, Bacteroidetes,
      Firmicutes, Proteobacteria and Spirochaetes were ubiquitously
      distributed among the termites, albeit with differences in
      relative abundance. Other phyla, however, such as
      Elusimicrobia, Fibrobacteres and the candidate division TG3,
      occured only in certain host groups of termites. The
      distribution pattern of archaeal and bacterial lineages
      reflects both host phylogeny and differences in the digestive
      strategy of the host. Although several genus-level bacterial
      lineages showed a certain degree of host-specificity,
      phylogenetic analyses of the amplified rRNA genes showed that
      these bacterial lineages do not appear to be cospeciating
      with their hosts. The findings of studies included in this
      dissertation and other published studies were evaluated to
      identify potential drivers of community structure and other
      shaping mechanisms. Thus, gut community structure in termites
      is primarily shaped by habitat and niche selection. The
      stochastic element of these mechanisms, however, is strongly
      attenuated by proctodeal trophallaxis, which facilitates
      coevolution and might ultimately lead to cospeciation. While
      coevolution is likely true for many lineages and documented
      by host-specific microbial lineages, there is only little
      evidence of cospeciation in the gut microbiota of termites.
      If present, it is restricted almost exclusively to
      flagellates and their symbionts in lower termites. The higher
      wood-feeding termites have long been associated with a marked
      abundance of the phyla Fibrobacteres and cand. div. TG3.
      Although these phyla have been shown to be members of a
      specific cellulolytic community associated with wood
      particles in the hindguts of higher termites, their full
      functional potential still remains unknown. In order to
      elucidate the role of these organisms, a study in this
      dissertation carries out metagenomic analyses of various
      higher termites. In wood-feeding representatives,
      Fibrobacteres and cand. div. TG3 were in fact highly
      abundant, but only a few or no genes could be assigned to
      both groups by the usual database-dependent classification
      programs due to the lack of suitable genomes in these
      databases. In response, a new study was conceived to
      compensate this discrepancy. By further development of a new
      reference-independent method, over 30 population genomes of
      Fibrobacteres and cand. div. TG3 could be reconstructed from
      the metagenomic data sets. Subsequent comparative analysis
      revealed that organisms of both groups differ in their
      potential of wood degradation, but likely complement each
      other. Further analyses indicate that representatives of both
      groups might be able to fix nitrogen and respire under
      hypoxic conditions — two favourable adaptations to the unique
      termite gut environment.
description: Termiten sind eine Ordnung
      sozialer Insekten, die sich vermutlich vor 150 Millionen
      Jahren aus subsoz ialen Schaben entwickelt hat. Die Fähigkeit
      Holz zu verwerten erhielten (niedere) Termiten durch die
      Aufnahme cellulolytischer Flagellaten – eukaryotische
      Einzeller, die den Großteil des Darmvolumens einnehmen und
      das wichtigste Mikrohabitat für prokaryotische
      Mikroorganismen sind. Der Verlust der Flagellaten in der
      jüngsten Termitenfamilie, der Termitidae oder auch höhere
      Termiten genannt, führte zu einer ausschließlich
      prokaryotischen Darmmikrobiota sowie zu beachtlicher
      Substrat-Diversifizierung und enormem ökologischen Erfolg.
      Während die Unterfamilie Macrotermitinae eine Symbiose mit
      holzabbauenden Pilzen der Gattung Termitomyces einging,
      konnten andere höhere Termiten Substrate mit höherem
      Humifizierungsgrad verwerten. Vorhergehende Studien zeigten,
      dass sich die Termitendarmmikrobiota nah verwandter Termiten
      sehr ähnelt, aber zwischen entfernt verwandten Termiten
      deutliche Unterschiede zu finden sind. Da in der Literatur
      allerdings nur äußerst wenige Termiten auf ihre
      Darmmikrobiota hin untersucht wurden, ist nicht klar ob diese
      Unterschiede bestimmten Mustern folgen. Daher enthält diese
      Dissertation Studien, die die archaeelle und bakterielle
      Diversität der Darmmikrobiota über eine große Bandbreite von
      Termiten mittels Hochdurchsatzsequenzierung der 16S-rRNA-Gene
      untersuchen. Während die archaeelle Mikrobiota hauptsächlich
      aus methanogenen Organismen besteht, zeigt die bakterielle
      Darmmikrobiota eine deutlich höhere Diversität. Die Phyla
      Bacteroidetes, Firmicutes, Proteobacteria und Spirochaetes
      kommen in den Därmen fast aller Termiten vor, allerdings in
      variabler Abundanz. Dagegen treten andere Phyla wie
      Elusimicrobia, Fibrobacteres und die Candidatus Division TG3
      nur in bestimmen Termitengruppen auf. Interessanterweise
      ändert sich die Abundanz verschiedener Archaeen und Bakterien
      zwischen unterschiedlichen Termiten substanziell und spiegelt
      dabei sowohl die Wirtsphylogenie als auch Änderungen der
      Ernährungsstrategie des Wirts wider. Phylogenetische Analysen
      archaeeller und bakterieller Organismen ergaben dagegen, dass
      diese zwar aus wirtsspezifischen Gruppen bestehen, aber nicht
      mit ihren Wirten kospeziieren. Erkenntnisse aus Studien in
      dieser Dissertation und anderer publizierter Studien wurden
      innerhalb des Diskussionskapitels erneut ausgewertet, um die
      Ursachen der Unterschiede in den mikrobiellen
      Darmgemeinschaften zu identifizieren und diskutieren. Als
      Ergebnis werden als treibende „Kräfte“ der Struktur der
      Darmmikrobiota von Termiten Habitat- und Nischenselektion
      vorgeschlagen. Allerdings wird der Einfluss des
      stochastischen Elements dieser Mechanismen durch proktodeale
      Trophallaxis stark reduziert; was einer potenziellen
      Koevolution stark Vorschub leistet, die ultimativ in
      Kospeziation münden könnte. Während Koevolution sich
      wahrscheinlich in Form der zahlreichen wirtsspezifischen
      mikrobiellen Gruppen darlegt, sind Belege für Kospeziation
      innerhalb der Darmmikrobiota von Termiten äußerst selten und
      betreffen fast ausschließlich Flagellaten und ihre Symbionten
      in niederen Termiten. In höheren holzverzehrenden Termiten
      kommen Bakterien des Phylums Fibrobacteres und der Cand. Div.
      TG3 besonders häufig vor. Kürzlich wurde gezeigt, dass
      Organismen dieser Gruppen mit Holzfasern in höheren Termiten
      assoziiert sind. Allerdings blieb ihr funktionelles Potenzial
      weiterhin nahezu unbekannt. Eine Studie innerhalb dieser
      Arbeit beschäftigt sich mit Metagenomen der Darmmikrobiota
      verschiedener höherer Termiten. In holzfressenden Vertretern
      konnte zwar eine hohe Abundanz von Fibrobacteres und Cand.
      Div. TG3 festgestellt werden, aber es konnten nur wenige oder
      gar keine Gene über die üblichen datenbankabhängigen
      Klassifikationsprogramme zugeordnet werden – es wurde daher
      versucht diese Diskrepanz auszugleichen. In einer
      Anschlussstudie ist es mittels einer neuartigen Methode
      gelungen über 30 Populations-Genome von Fibrobacteres und
      Cand. Div. TG3 aus den Metagenom- Datensätzen zu
      rekonstruieren. Eine anschließende komparative Analyse
      belegt, dass Organismen beider Gruppen zwar ein
      unterschiedlich hohes Potenzial zum Abbau von Holz besitzen,
      sich aber wahrscheinlich gegenseitig im Abbau ergänzen.
      Weitergehende Analysen deuten zudem an, dass Vertreter beider
      Gruppen das Potenzial zur Stickstofffixierung und Respiration
      unter hypoxischen Bedingungen besitzen und damit gut an das
      Termitendarmökosystem angepasst sind.